龔小燕,黃太福,吳 濤,張佑祥,彭清忠,劉志霄

吉首大學(xué)生物資源與環(huán)境科學(xué)學(xué)院, 吉首 416000

溶洞(Karst cave)是由于喀斯特作用而形成的地下空腔,其內(nèi)部環(huán)境黑暗,小氣候相對(duì)穩(wěn)定,是許多動(dòng)物類群(尤其是蝙蝠)棲息、繁育及避敵的適宜場所[1- 2]。

近20多年以來,棲息地選擇已逐漸成為種群生態(tài)學(xué)研究的熱點(diǎn),而由于蝙蝠具有特殊的形態(tài)、生理、生態(tài)與行為習(xí)性[3],其棲息地選擇的研究受到越來越多的重視[4- 7]。

皮氏菊頭蝠(Rhinolophuspearsoni)又名絨毛菊頭蝠,隸屬于翼手目(Chiroptera)菊頭蝠科(Rhinolophidae)菊頭蝠屬(Rhinolophus),廣泛分布于我國南方及其鄰近區(qū)域[8],是典型的洞棲食蟲性蝙蝠,為洞穴生態(tài)系統(tǒng)的關(guān)鍵種類,具有重要的生態(tài)生物學(xué)研究價(jià)值[9]。目前,關(guān)于皮氏菊頭蝠的研究主要涉及形態(tài)、回聲定位、捕食行為、心電圖、分類分布等方面[10- 15],而有關(guān)其在溶洞中的棲息生態(tài)特征還缺乏系統(tǒng)的研究報(bào)道。鑒于該蝠分布的廣泛性、代表性及生態(tài)意義的普遍性,我們結(jié)合湘西州和張家界市溶洞眾多的生態(tài)環(huán)境與資源特點(diǎn)[16- 17],對(duì)其棲息生態(tài)特征進(jìn)行了較為系統(tǒng)的研究,以期為洞棲性蝙蝠棲息生態(tài)學(xué)的比較研究及物種保護(hù)實(shí)踐提供基本資料。

1 研究區(qū)域簡況與研究方法

1.1 湘西州與張家界市簡況

湘西土家族苗族自治州(109°10′—110°22.5′E,27°44.5′—29°38′N,簡稱湘西州)位于武陵山脈東部,地處我國動(dòng)物地理區(qū)劃中的華中區(qū)、華南區(qū)和西南區(qū)的交匯地帶,總面積約1.5萬km2,受多條河流影響,境內(nèi)喀斯特地貌發(fā)育良好,溶洞廣布,屬中亞熱帶季風(fēng)性濕潤氣候[16],適宜于蝙蝠的棲息和繁衍。張家界市(109°40′—111°20′E,28°52′—29°48′N)位于湖南省西北部及武陵山區(qū)的腹地,地處云貴高原與洞庭湖沉降區(qū)的結(jié)合部,總面積約0.97萬km2,地形復(fù)雜,溝谷眾多,水系發(fā)達(dá),巖溶地貌發(fā)育良好,屬中亞熱帶山原型季風(fēng)性濕潤氣候[17]。

1.2 研究方法

1.2.1物種鑒別

在前期調(diào)查中,項(xiàng)目組成員已經(jīng)積累了豐富的蝙蝠野外辨識(shí)經(jīng)驗(yàn),可依據(jù)體型、毛色、棲息行為等特征辨認(rèn)域內(nèi)常見的蝙蝠種類。本文的研究對(duì)象(皮氏菊頭蝠)體型中等偏大,毛色深棕或棕褐色[9,18],棲息時(shí)翼膜通常緊緊地包裹著身體,僅稍露背部及頭部,與其他的蝠種易于區(qū)別。

1.2.2觀測方法、溶洞類型劃分與數(shù)據(jù)分析

近年,項(xiàng)目組在湘西州(吉首市、永順縣、古丈縣、花垣縣、龍山縣和鳳凰縣)及張家界市境內(nèi)進(jìn)行生物資源本底調(diào)查的過程中,觀察到不同種類的蝙蝠之間存在棲息行為及生態(tài)習(xí)性方面的明顯差異。基于前期調(diào)查,我們自2016年1月起,選擇了25個(gè)溶洞對(duì)皮氏菊頭蝠的棲息生態(tài)特征進(jìn)行了觀測。進(jìn)洞考察時(shí),采用強(qiáng)光燈掃視肉眼可達(dá)之處,對(duì)觀察到的蝙蝠的相關(guān)數(shù)據(jù)進(jìn)行測量記錄。通過尼康D800單反相機(jī)對(duì)蝙蝠的棲息生態(tài)特征進(jìn)行拍攝或錄相。通過高性能的智能手機(jī)內(nèi)置的軟件功能記錄溶洞的GPS及海拔數(shù)據(jù)。對(duì)于洞道的長度、棲點(diǎn)(roostpoint,蝙蝠在洞道中的具體棲掛位點(diǎn))高度、棲點(diǎn)離洞口的距離、棲點(diǎn)溫度(roostsite temperature,蝙蝠棲掛點(diǎn)附近的巖壁溫度)及蝙蝠的體溫則分別采用UT391+激光測距儀(量程60 m,精確度±1.5 mm)和標(biāo)智GM700手持式激光測溫儀(測量范圍-50—700℃,精確度±1.5℃)進(jìn)行測量。測量體溫時(shí),將儀器置于離蝙蝠身體1—2 cm處,以減少對(duì)蝙蝠的干擾并保證數(shù)據(jù)的有效性與同一性。

依據(jù)洞道長度及復(fù)雜程度將溶洞劃分為三類：Ⅰ類：洞道長度≤100 m,洞道結(jié)構(gòu)簡單,為單洞道；Ⅱ類：洞道長度介于100—500 m,洞道結(jié)構(gòu)相對(duì)復(fù)雜,具分支；Ⅲ類：洞道長度≥500 m,洞道結(jié)構(gòu)復(fù)雜,洞道分支多且分層,具有多個(gè)明顯或隱蔽的洞口。

每個(gè)溶洞的地理位置、內(nèi)部結(jié)構(gòu)、開發(fā)利用程度及周邊的人文景觀差異較大,我們通過觀察洞外植被、洞內(nèi)景觀受破壞的程度,結(jié)合對(duì)當(dāng)?shù)鼐用竦膯柧碚{(diào)查等綜合信息將洞內(nèi)蝙蝠受人為干擾的程度劃分為三級(jí)：“強(qiáng)”(洞內(nèi)鐘乳石破壞較大,人為垃圾較多,常有人進(jìn)洞游玩)、“中”(洞穴處于公路或村落附近,洞周植被破壞嚴(yán)重,偶有牲畜或人進(jìn)洞避雨或玩耍)、“弱”(位置較為偏僻或洞口較為隱蔽或危險(xiǎn)性較高,洞口植被相對(duì)較好,鮮有人進(jìn)洞)。

依據(jù)蝙蝠棲掛點(diǎn)離地面的高度(棲點(diǎn)高度roostpoint height)及其隱蔽性進(jìn)行棲點(diǎn)安全性評(píng)價(jià)：“安全性高”,棲點(diǎn)位置較高(大于3 m)或棲點(diǎn)位于較為隱蔽的地方,蝙蝠不太容易受到人及其他動(dòng)物的傷害或不易被發(fā)現(xiàn)；“安全性中”,棲點(diǎn)離地面的高度在2—3 m之間,一般身高的人需借助工具才可傷害到蝙蝠；“安全性低”,棲點(diǎn)高度在2 m以下,蝙蝠容易受到人或其他動(dòng)物的干擾或傷害。

調(diào)查期間,觀察到自然光射入洞內(nèi)的最大深度通常不超過40 m,因此,我們以40 m作為間距予以洞段劃分,共分為13個(gè)洞段：0—40、40—80、80—120、120—160、160—200、200—240、240—280、280—320、320—360、360—400、400—440、440—480、480—520 m；通常人伸手及踮腳的一般高度在2 m左右,故將2 m作為棲點(diǎn)高度劃分的依據(jù),共分8個(gè)區(qū)段：0—2、2—4、4—6、6—8、8—10、10—12、12—14、14—16 m。

采用Excel軟件功能對(duì)棲息行為、棲點(diǎn)、體溫等數(shù)據(jù)進(jìn)行整理與初步統(tǒng)計(jì),使用SPSS 22.0中的獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)與單因素方差分析法(ANOVA)對(duì)皮氏菊頭蝠的體溫與棲點(diǎn)溫度進(jìn)行顯著性檢驗(yàn)、相關(guān)性分析與作圖。

2 結(jié)果與分析

2.1 種群數(shù)量及分布情況

在25個(gè)溶洞中,總共記錄到皮氏菊頭蝠450只次(Individual-by-times, IBT),分布海拔介于248—911 m,約86%的只次棲于Ⅲ類溶洞,而棲于Ⅰ類和Ⅱ類溶洞中的只次分別為5%和9%(表1)。在湘西州和張家界市的溶洞中全年均可發(fā)現(xiàn)該蝠的棲息,常見其獨(dú)棲或集數(shù)只至20只左右的小群棲息。

表1 所調(diào)查溶洞的基本情況

IBT：只次 Individual-by-times；Ⅰ：Ⅰ類洞穴(洞道長度≤100 m,洞道結(jié)構(gòu)簡單,為單洞道)Cave type Ⅰ(cave length≤100 m, singlar and simple cave tunnel)；Ⅱ：Ⅱ類洞穴(洞道長度介于100—500 m,洞道結(jié)構(gòu)相對(duì)復(fù)雜,具分支)Cave type Ⅱ(cave length 100—500 m, relatively complex and branching cave tunnel)；Ⅲ：Ⅲ類洞穴(洞道長度≥500 m,洞道結(jié)構(gòu)復(fù)雜,洞道分支多且分層,具有多個(gè)明顯或隱蔽的洞口)Cave type Ⅲ(cave length ≥500 m, very complexand multi-branching-storied cave tunnel)

2.2 棲息位置及姿勢

皮氏菊頭蝠棲點(diǎn)離洞口的平均距離為(233.0±125.84) m(n=450),主要集中在440 m之內(nèi)(占99.3%),其中在200—280 m范圍內(nèi)的個(gè)體數(shù)較多,約占1/3(33%),而離洞口440 m以上的洞段,其分布數(shù)量很少(僅為0.7%)。棲點(diǎn)的平均高度為(6.67±12.54) m(n=450),個(gè)體的棲點(diǎn)高度通常在2—10 m之間(84%),其中在6—8 m范圍內(nèi)的個(gè)體數(shù)較多(34%),而棲點(diǎn)離地面的高度超過10 m之后,所觀察到的個(gè)體數(shù)很少(6.7%),棲高在2 m以下的個(gè)體數(shù)也僅占9.3%(圖1)。

圖1 皮氏菊頭蝠棲點(diǎn)離洞口的距離及棲點(diǎn)高度的分布(只次/individual-by-times, IBT)Fig.1 Distribution of roostpoint distance from cave entrance and height from cave ground for Rinolophus pearsoni

該蝠種主要棲掛于洞道的側(cè)壁面(64%),其余則棲掛于洞道頂壁的巖板面、凹窩內(nèi)及鐘乳石的下段或尖端(36%)(表2),通常采用“雙足爪倒掛身體”(簡稱“雙足倒掛”)的姿勢棲息(63.8%),但“單足爪倒掛身體”(簡稱“單足倒掛”)棲息的個(gè)體也較常見(36.2%),其中使用左足倒掛(20.2%)的頻率稍高于右足(16%)。約64%的個(gè)體的棲點(diǎn)“安全性高”,而“安全性低”和“安全性中”的棲點(diǎn)分別為17.6%和18.4%。

表2 皮氏菊頭蝠(Rinolophus pearsoni)的棲點(diǎn)位置分布

注：①：洞道的頂壁巖板面 Cave ceiling；②：洞道的側(cè)壁面 Side walls of cave；③：狹縫間 Crevices；④：凹窩內(nèi) Pits；⑤：鐘乳石的下段或尖端 stalactite tips；IBT：只次 Individual-by-times；—：無 No content

2.3 體溫與棲點(diǎn)溫度

圖2 皮氏菊頭蝠體溫與棲點(diǎn)溫度之間的線性關(guān)系 Fig.2 Linear correlation between body and roostsite temperature(℃) of Rinolophus pearsoni

通過對(duì)皮氏菊頭蝠4個(gè)部位(翼膜、背毛、耳部和鼻部)的溫度進(jìn)行ANOVA單因素方差分析,結(jié)果顯示：它們之間不存在顯著性差異(P>0.05,F=0.204,P=0.893),變化也缺乏規(guī)律性,其體溫介于10.7—25.2℃之間,平均值為(15.9±3.5)℃(n=38),而棲點(diǎn)溫度的變化范圍是10.2—22.7℃,平均值為(14.9±3.0)℃(n=38)。通過獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)對(duì)該蝠棲點(diǎn)溫度與體溫進(jìn)行分析,結(jié)果顯示：體溫和棲點(diǎn)溫度之間不存在顯著性差異(P>0.05,F=1.468,P=0.230),但體溫(Y)總是稍高于棲點(diǎn)溫度(X)(平均值之差為1℃),并且兩者之間呈線性正相關(guān),其關(guān)系式為：Y=1.16X-1.3279(X∈[10.7, 25.2],R2=0.9855,圖2)。

3 討論

3.1 皮氏菊頭蝠的棲點(diǎn)選擇

皮氏菊頭蝠作為典型的洞棲性蝙蝠,通常在溶洞中蟄伏及繁育[19]。在湘西州及張家界市境內(nèi),其棲息的溶洞海拔可能介于200—1000 m之間,這也是域內(nèi)絕大多數(shù)山體的海拔高度范圍。溶洞通常位于山體內(nèi),因此一般也籠統(tǒng)地被稱為“山洞”或“巖洞”。該蝠喜棲于洞道的側(cè)壁,離地高度通常在2 m以上,絕大多數(shù)個(gè)體棲息于洞道長而結(jié)構(gòu)復(fù)雜的溶洞。洞道寬闊、分支多而分層,可供蝙蝠選擇的棲掛位點(diǎn)及微生境豐富多樣,既有利于降低種內(nèi)及種間的空間競爭,也有利于其隱藏、避敵、繁育及冬眠,特別是在受到人類及其他動(dòng)物干擾時(shí),蝙蝠可隨時(shí)變換位置而無需離開該洞,以減少能耗。

大菊頭蝠(Rhinolophusluctus)和西南鼠耳蝠(Myotisaltarium)的棲點(diǎn)距洞口的平均距離分別為(38.00±26.93) m(n=20)和(118.30±71.32)m(n=361),棲點(diǎn)高度的平均值分別為(2.24±1.73) m(n=20)和(4.06±2.14) m(n=361)。將皮氏菊頭蝠與大菊頭蝠[20]相比,前者的棲點(diǎn)通常離洞口的距離((233.03±125.84) m,n=450)較遠(yuǎn)而離地面的位置較高((6.67±12.54) m,n=450),較常棲掛于鐘乳石的尖端或下段,而后者較常見于洞道的凹窩處。與西南鼠耳蝠[21]相比,皮氏菊頭蝠的棲點(diǎn)在洞道中的位置也較深,離地面的距離也較高?？傮w上,這3種蝙蝠都主要選擇在離洞口較近的洞段分散或獨(dú)棲冬眠,棲點(diǎn)大多位于洞道的側(cè)壁,大菊頭蝠[20]最靠近洞口,棲點(diǎn)離地面的位置也最低,西南鼠耳蝠也多在洞口段冬眠,棲點(diǎn)位置較為多樣,而皮氏菊頭蝠多選擇在洞道較深及位置較高處冬眠,鐘乳石尖端或下段是其常見的棲掛點(diǎn)。此外,溶洞中的氣象因子(溫、濕度和CO2含量)存在時(shí)空異質(zhì)性[22],而3種蝙蝠的微環(huán)境溫度(即棲點(diǎn)溫度)也存在差異,其中大菊頭蝠((10.62±2.05)℃,n=14)和西南鼠耳蝠((10.35±4.14)℃,n=113)的棲點(diǎn)溫度較為接近,皮氏菊頭蝠((14.9±3.0)℃,n=38)的相對(duì)較高,表明3種蝙蝠喜居的洞段存在溫度上的差異,皮氏菊頭蝠所棲洞段的溫度較高,洞段也較深。可見,這3種蝙蝠在棲點(diǎn)選擇方面存在分化現(xiàn)象,顯然對(duì)于它們與其他種類的蝙蝠(如中華菊頭蝠Rhinolophussinicu、大蹄蝠Hipposiderosarmiger等)的空間及時(shí)間生態(tài)位分化的系統(tǒng)深入研究有助于揭示洞棲性蝙蝠的共存機(jī)制[23]。

3.2 皮氏菊頭蝠的棲掛姿勢

皮氏菊頭蝠與大菊頭蝠的棲掛姿勢相似,在自然深睡的狀態(tài)下翼膜緊緊地包裹著身體,僅露出少部分的頭部及背部(圖3a、b),但大菊頭蝠個(gè)體較大,外觀上更為狹長筆直,易于識(shí)別,并且皮氏菊頭蝠“單足倒掛”的姿勢(36.2%)較大菊頭蝠多(14%)。雖然皮氏菊頭蝠也可集小群育幼或冬眠(圖3c、d),但并不像中華菊頭蝠(R.sinicus)那樣集群冬眠時(shí)個(gè)體之間緊靠在一起,而在自2007年以來的洞穴調(diào)查過程中,我們從未見到大菊頭蝠2只或多只在一起冬眠或棲息的情況(母仔除外),通常一個(gè)溶洞內(nèi)僅有一只大菊頭蝠,即使不只一只,它們之間的距離也很遠(yuǎn)。西南鼠耳蝠的棲息姿勢及棲點(diǎn)則較為多樣,除了懸空倒掛外,還常見其以腹部貼壁倒掛、呈匍匐狀臥伏于橫縫間或擠進(jìn)呈垂直狀的豎縫間等隱蔽處冬眠[21]。不同蝙蝠之間棲掛姿勢及集群模式方面的差異,可能需要從體制構(gòu)造、行為遺傳、進(jìn)化生態(tài),尤其是骨骼系統(tǒng)、肌肉系統(tǒng)等功能形態(tài)學(xué)或生態(tài)功能學(xué),以及翼手類行為或進(jìn)化生態(tài)學(xué)角度予以理解,這需要進(jìn)一步的研究。

圖3 皮氏菊頭蝠的棲掛姿勢及冬眠群Fig.3 Roosting posture and hibernating group of Rinolophus pearsonia：雙足倒掛在洞側(cè)壁上的姿勢 Upside-down roosting posture by two-feet hanging under the side wall of karst cave；b：單足倒掛在鐘乳石下段的姿勢 Upside-down roosting posture by one-foot hanging under the tip section of stalactite；c：堂樂洞石壁長廊洞段的冬眠群 Hibernating group in Shibichanglang section of Tangle cave；d：永順縣芙蓉鎮(zhèn)保坪村無名洞的冬眠群 Hibernating group in Wumingdong cave, Baoping village, Furong town, Yongshun county

3.3 皮氏菊頭蝠冬眠期的體溫及棲點(diǎn)溫度

冬眠是動(dòng)物應(yīng)對(duì)冬季寒冷及食物缺乏的一種行為及生理機(jī)制,期間存在著間期性或周期性短暫覺醒現(xiàn)象[3]。冬眠期自然醒來或受到干擾后,蝙蝠通常會(huì)飛往洞道的深處,尋找隱蔽性更好或更高的棲點(diǎn)繼續(xù)冬眠,因此,復(fù)雜的洞道系統(tǒng)有利于其隨時(shí)調(diào)整棲位,找到安全合適的棲點(diǎn),節(jié)省能量,但無論棲點(diǎn)位于何處,處于自然狀態(tài)下的蝙蝠的體溫都稍高于其環(huán)境溫度約1℃?？墒?在受到人為干擾時(shí),其體溫會(huì)逐漸升高,當(dāng)體溫升高到18—20℃以上時(shí),多數(shù)蝙蝠會(huì)醒來飛走。

測量及分析發(fā)現(xiàn),皮氏菊頭蝠的平均體溫及體溫變化范圍均高于大菊頭蝠[20]和西南鼠耳蝠[21],而大菊頭蝠與西南鼠耳蝠的平均體溫非常接近,其主要原因可能是,后兩者的棲點(diǎn)通?？拷纯?而前者的棲點(diǎn)離洞口更遠(yuǎn),受洞外氣溫的影響更小。

3.4 皮氏菊頭蝠的種群數(shù)量變化及種群保護(hù)

冬眠期間,皮氏菊頭蝠的數(shù)量稍多,在同一處可集成數(shù)只至20左右的小群冬眠,但更常見的是獨(dú)棲冬眠,而夏秋時(shí)節(jié)在溶洞中日眠的數(shù)量明顯減少,僅偶見其于偏僻洞穴中集小群育幼或獨(dú)棲,這一方面可能是皮氏菊頭蝠存在遷移現(xiàn)象,可隨季節(jié)或月份氣候及食物條件的變化而遷往其他區(qū)域或遷至同一區(qū)域的其他洞穴棲息,另一方面也可能受到人為干擾因素的影響,繁育期間更多地選擇人跡罕至的僻靜洞穴育幼而避免人類的干擾。

洞棲性蝙蝠在洞穴中冬眠、日眠及育幼,依賴洞穴環(huán)境生存及繁衍[24- 25],因此保護(hù)好天然溶洞是洞棲性蝙蝠種群保護(hù)的根本所在,也是自然生態(tài)保護(hù)的重要方面,應(yīng)該引起地方政府及有關(guān)部門的足夠重視,總體而言,因地制宜,采取切實(shí)可行的措施減少人類對(duì)天然溶洞的干擾與破壞是保護(hù)洞棲性蝙蝠的有效途徑。

致謝：彭樂、王敏、鄭小芳、向穎、肖雨晴等同學(xué)參加了部分野外工作,特此致謝。