吳建平,王思敏,蔡慕天,吳 彬

1 云南大學(xué)云南省植物繁殖適應(yīng)與進化生態(tài)學(xué)重點實驗室, 昆明 650500 2 云南大學(xué)生態(tài)學(xué)與進化生物學(xué)實驗室,云南生物資源保護與利用國家重點實驗室, 昆明 650500

陸地生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)是生物地球化學(xué)循環(huán)過程的核心之一[1- 3],在這個過程中,大氣中的CO2被生物吸收固定,其中部分固定的碳又通過生物過程、地質(zhì)過程或者人為干擾過程再釋放到大氣圈中[4]。在當(dāng)前全球氣候變化背景下,有關(guān)碳循環(huán)過程及機理的研究顯得尤為迫切,具有重要的科學(xué)意義和社會價值。為了更深入地探究生態(tài)系統(tǒng)的碳通量變化、碳分配模式以及碳儲存狀態(tài),相關(guān)研究領(lǐng)域的學(xué)者引入了碳利用效率(carbon use efficiency,CUE)這一定量指標(biāo),旨在探究在生物圈及周圍環(huán)境之間的碳分配和轉(zhuǎn)化模式,以便準(zhǔn)確地預(yù)測碳循環(huán)對全球變化的響應(yīng),更加科學(xué)地利用和管理生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能[5]。

近年來,國外學(xué)者開展了較多與碳利用效率相關(guān)的研究,但國內(nèi)關(guān)于碳利用效率的報道還較少,尤其是碳利用效率及影響因子的系統(tǒng)性綜述還鮮見報道。為此,本文綜述了國內(nèi)外有關(guān)碳利用效率的研究成果及新進展,并對未來的研究提出了幾點展望,以期為碳循環(huán)和碳利用效率的研究提供參考和借鑒。

1 碳利用效率(CUE)

CUE是指生物用于生長發(fā)育的碳占其所吸收的總碳的比例[5- 6],反映了生物的碳同化能力和固碳潛力[7]。較高的碳利用效率代表著生物釋放更少的碳到大氣圈中,有利于碳的穩(wěn)定和長期固持[6]。近年來,碳利用效率已經(jīng)應(yīng)用到各類預(yù)測地球生物圈、土壤圈、水圈與大氣圈之間碳反饋的生物地球化學(xué)循環(huán)模型中[8- 10],是研究生態(tài)系統(tǒng)碳通量和碳分配模式的一個重要的定量指標(biāo)[11],與之相關(guān)的研究也逐漸成為熱點,受到關(guān)注和重視[12-13]。

根據(jù)研究對象、研究方法等的差異,碳利用效率的相關(guān)研究可細(xì)分為植物碳利用效率(CUEa)和微生物碳利用效率(CUEh)兩個部分[14]。目前有關(guān)動物碳利用效率的研究只有零星報道,在本文中沒有單獨列出討論。

2 植物碳利用效率(CUEa)

2.1 定義及計算方法

植物碳利用效率是指綠色植物的凈初級生產(chǎn)力(net primary production,NPP)占總初級生產(chǎn)力(gross primary production,GPP)的比例,也有學(xué)者將它定義為綠色植物用于合成干物質(zhì)的碳占其光合作用所固定的總碳的比例[14]。常用的計算公式為：CUEa= NPP / GPP[15]或CUEa= NPP / (NPP +Ra)[16],其中,凈初級生產(chǎn)力NPP是指植物固定的總有機碳減去自養(yǎng)呼吸之后,用于自身生長、發(fā)育和繁殖的部分；總初級生產(chǎn)力GPP是指植物通過光合作用將大氣中的CO2固定成有機碳的量；Ra是指植物自養(yǎng)呼吸消耗的碳[17]。根據(jù)研究的尺度大小,植物碳利用效率CUEa可分為組織、個體、群落以及生態(tài)系統(tǒng)等不同層次。其中,組織和個體尺度上的CUEa可以通過直接測量的方式進行計算,測定植物的自養(yǎng)呼吸量和生物量再利用公式算出CUEa的值；而群落和生態(tài)系統(tǒng)等大尺度水平的CUEa則要通過渦度相關(guān)法、計量生物學(xué)法、模型估算法以及微氣候法等方法在基于部分小尺度實測數(shù)據(jù)的基礎(chǔ)上進行外延估算[18]。目前,通過計算所得的一些CUEa經(jīng)驗值得到了廣泛的應(yīng)用。例如,在生態(tài)系統(tǒng)尺度上,熱帶森林生態(tài)系統(tǒng)的CUEa值約為0.3[19],溫帶森林生態(tài)系統(tǒng)的CUEa值約為0.5[11]；在景觀尺度上,CUEa的值一般為0.4—0.6[11]；在全球尺度上,基于衛(wèi)星圖像的模型中的CUEa平均值為0.52[20-21]。

2.2 影響CUEa的主要因子

2.2.1溫度

溫度能直接影響植物的光合作用和呼吸作用,從而影響CUEa的大小[22- 24]。有研究發(fā)現(xiàn),年平均CUEa值的大小與年平均溫度呈拋物線的關(guān)系[25]。另外,也有學(xué)者報道生態(tài)系統(tǒng)的CUEa值隨溫度的升高而降低[20],呈負(fù)相關(guān)關(guān)系,這是由于植物呼吸作用對溫度的敏感性要高于光合作用。在一定的溫度范圍內(nèi),當(dāng)溫度升高時,植物呼吸作用的增加量會大于光合作用的增加量,從而造成CUEa值減小[26- 27]?？傮w而言,溫度與CUEa可能呈拋物線型的關(guān)系,在某個閾值臨界點之前,植物呼吸量的增值小于生物量的增值,CUEa隨溫度的升高而增大；在臨界點時,CUEa達到最大值；在閾值臨界點之后,植物呼吸量的增值大于生物量的增值,CUEa隨溫度的升高而減小。

2.2.2降水

水分能直接影響植物的各項生命活動過程,進而影響CUEa。研究表明,在一定的降水量范圍內(nèi),CUEa隨著降水量的增加而減少,當(dāng)降水量達到充足或過剩時,CUEa基本維持恒定[11,20]。但當(dāng)降水量過低(即干旱條件)時,降水量的減少會降低CUEa的值,因為降水量的銳減會導(dǎo)致植物的總初級生產(chǎn)力GPP減少,自養(yǎng)呼吸Ra增加、凈初級生產(chǎn)力NPP降低,從而導(dǎo)致CUEa值下降[28]。總的來說,CUEa與降水量可能呈近似拋物線型的關(guān)系：低于某一降水量臨界值時,CUEa隨降水量的增加而增加,高于某一降水量臨界值時,CUEa隨降水量的增加而減少,同時,當(dāng)降水量到達過高或過低的某一臨界值時,CUEa基本維持穩(wěn)定。

2.2.3光照

光照能同時影響植物的光合作用和呼吸作用,進而影響CUEa值的大小[29-30]。研究發(fā)現(xiàn),在一定光照強度范圍內(nèi),高光照強度下植物的CUEa高于低光照強度下植物的CUEa[31]。原因可能是當(dāng)光照強度比較低時,植物的總初級生產(chǎn)力GPP較低,光合作用所合成的干物質(zhì)更多的分配給呼吸作用,用以維持植物的生命活動,NPP值較低,CUEa值減?。划?dāng)光照強度比較大時,GPP增加,植物的光合作用產(chǎn)物增多,除去用以維持呼吸作用的部分,還剩下較多的碳用于植物生長發(fā)育合成干物質(zhì),NPP的值增加,從而增加了CUEa的值。但是,CUEa并非一直隨光照強度的增加而增加,因為當(dāng)光照強度過大時,植物的光合作用和呼吸作用都會受到抑制,但目前暫未見相關(guān)的研究,無法確定過強的光照對光合作用和呼吸作用抑制程度的相對大小,故對CUEa值大小的影響還未有一個普適性的結(jié)論。

2.2.4土壤養(yǎng)分

土壤養(yǎng)分也是決定CUEa變化的重要環(huán)境因子之一[32]。一般認(rèn)為,具有高養(yǎng)分可用性的森林的CUEa顯著高于低等或中等養(yǎng)分可用性的森林[33],因為具有高養(yǎng)分可用性的森林能將更多的光合產(chǎn)物分配于形成生物量[32,34]。但也有一些研究表明了與之相反的結(jié)果,認(rèn)為生長在營養(yǎng)貧瘠地區(qū)的森林具有較高的CUEa,因為它們生物固碳的量(即GPP值)比較大,用于呼吸作用的量比較小,更多的是用于凈初級生產(chǎn)力NPP[19]。

2.2.5生物因子

除以上所說的環(huán)境因子(非生物因子)外,生物因子也是影響CUEa的重要因素,如植物種類、樹齡大小以及植被類型等。研究發(fā)現(xiàn),不同森林和不同植被類型的CUEa有一定差異[11,21,35-36],熱帶森林的CUEa一般低于溫帶森林[11,21],因為熱帶森林的濕熱環(huán)境會造成更多的碳釋放[37- 38],這也可解釋為是光照、溫度和降水等環(huán)境因子的綜合作用進而影響CUEa。落葉林的CUEa高于混交林和常綠林[39],原因可能是常綠林的樹葉四季長青,需要將更多的光合產(chǎn)物用于維持機體生命活動,而混交林則可能要將部分光合產(chǎn)物用于形成額外能量以應(yīng)對種間競爭,獲取更多的生長空間和養(yǎng)分等,故而造成常綠林和混交林用于形成生物量更少,CUEa值更低。此外,在某些高緯度地區(qū),苔蘚植物比維管植物的CUEa高[40]。人工種植的作物CUEa一般高于自然植被,可能是人工施肥、耕地、除草等措施讓作物能將更多的光合產(chǎn)物用于生物量的積累,從而提高CUEa。研究還發(fā)現(xiàn),林齡越小的森林CUEa越高[41],因為林齡小的森林植物會傾向于將更多的碳分配給生長而不是呼吸,而成熟林則要將更多的光合產(chǎn)物用于維持呼吸[42]。

3 微生物碳利用效率(CUEh)

3.1 定義及計算方法

微生物碳利用效率是指微生物用于形成生物量的碳占生物量碳與呼吸量碳之和的比例,常用的計算公式為CUEh=B/ (B+Rh),其中B表示總生物量碳,Rh表示微生物的總呼吸量碳[6, 12, 43]。微生物碳利用效率CUEh與植物碳利用效率CUEa不同之處在于,微生物群落高的CUEh是為了平衡微生物的繁殖擴增,植物群落高的CUEa是為了合成并存儲化合物[44]。

CUEh值的大小及計算方法同樣也取決于研究尺度的大小[45],基于生態(tài)系統(tǒng)尺度的化學(xué)計量模型將全球CUEh的平均值定為0.24—0.27[13,45-47], 對于微生物個體或群落的CUEh可直接通過測定微生物的呼吸量碳和生物量碳來進行計算。值得注意的是,微生物所吸收的總碳除了呼吸消耗和形成生物量外,還有部分用于胞外酶中,但由于當(dāng)前的測量手段的技術(shù)限制,胞外酶所含的碳暫無法準(zhǔn)確測定,并且這部分的值理論上很小,所以當(dāng)前的測定和計算中一般忽略這部分碳的作用,只計算呼吸碳和生物量碳[43]。

3.2 影響CUEh的主要因子

3.2.1溫度

溫度是影響CUEh的重要環(huán)境因子,研究發(fā)現(xiàn)CUEh隨溫度的增加而減少,呈現(xiàn)負(fù)相關(guān)關(guān)系[5-6, 48],原因是在一定范圍內(nèi),呼吸作用強度隨溫度的增加而增加,進而造成CUEh下降。但也有研究發(fā)現(xiàn),CUEh對溫度的變化的響應(yīng)結(jié)果與研究的尺度大小有關(guān),短期的小尺度研究結(jié)果通常發(fā)現(xiàn)CUEh隨溫度的增加而減少,但在大的空間和時間尺度上,CUEh的這種變化會被弱化,因為當(dāng)溫度升高時,微生物群落會通過種群選擇和生理適應(yīng)等途徑來減弱甚至消除溫度對CUEh的影響[49]。此外,不同生態(tài)系統(tǒng)的CUEh也存在一定差異,土壤>河岸>湖泊>海岸>海洋[6, 50-51],可能是溫度與其他環(huán)境因子(如養(yǎng)分等)共同作用的結(jié)果。

本實驗室已開展的室內(nèi)培養(yǎng)實驗的初步結(jié)果也表明,溫度對CUEh可能存在負(fù)效應(yīng)。當(dāng)溫度在21.5—27.5℃范圍內(nèi)時,微生物的呼吸量和生物量都隨溫度的增加而增加,但是呼吸量的增值大于生物量的增值,故而通過CUEh=B/ (B+Rh)這一公式所計算出的CUEh的值呈現(xiàn)出隨溫度的增加而減少。

3.2.2營養(yǎng)物質(zhì)

一般來講,土壤微生物的CUEh隨養(yǎng)分可用性的增加而增加[52-54]。一方面,豐富的營養(yǎng)物質(zhì)有利于微生物的生長發(fā)育,合成更多的生物量,增加CUEh；另一方面,營養(yǎng)物質(zhì)的結(jié)構(gòu)和類型會直接影響微生物的代謝分解途徑。研究表明,含有更多可降解化合物(碳水化合物、蛋白質(zhì)等)的營養(yǎng)基質(zhì)會比含有更多難降解化合物營養(yǎng)基質(zhì)的(脂肪族、芳香族化合物及木質(zhì)素等)CUEh高[55-57]。

3.2.3生物因子

生物因子對CUEh的影響包括兩個方面：地上生物和地下生物。

地上生物的影響主要源于地上的動物和植物。植物的凋落物是微生物的重要碳源之一,能直接影響微生物對碳的吸收和利用。同時,植物的根系分泌物會直接影響土壤微生物的群落組成和群落動態(tài),進而影響CUEh[58-59]。地上動物能通過取食部分土壤生物(如蚯蚓等)直接影響土壤的食物網(wǎng)結(jié)構(gòu),進而影響CUEh[60],并且動物的排泄物也是土壤碳源輸入的一部分,會對CUEh產(chǎn)生直接的影響。此外,動物也能通過取食地上植物改變植物對土壤碳的輸入量而間接影響CUEh[61]。

地下生物對CUEh的影響也體現(xiàn)在兩個方面：一是不同種類的微生物具有不同的CUEh。因為不同種類的微生物在生態(tài)系統(tǒng)中生物量大小不同、對營養(yǎng)物質(zhì)的分解利用能力也存在差異,故而CUEh存在差異；二是地下生物間的相互作用會影響CUEh[62- 66]。這種相互作用既包括微生物內(nèi)部的種間相互作用,也包括微生物和其他土壤生物(線蟲、蚯蚓等)的相互作用。地下生物間相互作用對CUEh的影響主要通過兩種途徑：一是直接改變微生物個體的生理和行為[62-63],從而引起CUEh的變化；二是間接影響微生物群落的結(jié)構(gòu)和功能[64-66],進而改變CUEh。Maynard等[43]研究發(fā)現(xiàn),真菌之間的相互作用會降低CUEh,因為種間相互作用會改變微生物的呼吸速率、分解能力以及胞外酶的產(chǎn)量等[67- 68]。本實驗室的初步研究結(jié)果也表明,土壤微生物(細(xì)菌、真菌)與土壤動物(線蟲)之間的相互作用可能會降低微生物的CUEh,原因可能是線蟲對微生物有一定的捕食性,降低微生物生物量,進而降低CUEh(未發(fā)表論文)。

4 CUEa與CUEh的內(nèi)在聯(lián)系及作用過程

4.1 CUEa與CUEh的異同及聯(lián)系

CUEa與CUEh的相同之處在于,二者都是表示生物用于形成自身生物量的碳占其所吸收的總碳的比例,都主要受光照、溫度、水分等非生物因子及物種種類、種間關(guān)系等生物因子的影響,如圖1所示。

圖1 碳利用效率CUE、CUEa、CUEh關(guān)系結(jié)構(gòu)及影響因子Fig.1 The relationships of CUE, CUEa and CUEh and their impacting factorsCUE：碳利用效率；CUEa：植物碳利用效率；CUEh：微生物碳利用效率；NPP：凈初級生產(chǎn)力；Ra：植物呼吸量碳；B：微生物生物量碳；Rh：微生物呼吸量碳;圖中箭頭表示生物和非生物因子影響CUEa和CUEh

CUEa與CUEh的差異主要如下：(1)植物提高CUEa是傾向于形成更多的能儲存的有機物質(zhì),增加自身的生物量,而微生物提高CUEh更多是為了平衡生長速度和狀態(tài),因為微生物更新?lián)Q代的時間遠遠短于植物,生長占主要位置[44]；(2)植物對外界碳的吸收完全依賴于光合作用,而大部分微生物吸收的碳并非直接來自于光合作用,它們在無光照的環(huán)境下也能通過分解動植物殘體而獲取碳源；(3)總吸收的碳雖然都主要用于形成生物量和呼吸消耗,但微生物還有胞外酶消耗這一部分未計算,且CUEa和CUEh中所計算的呼吸存在差異：CUEa中的呼吸為自養(yǎng)呼吸(植物體維持自身生長發(fā)育及生命活動的呼吸),不包括異養(yǎng)呼吸(植物土壤根際微生物等的呼吸),而CUEh中微生物的呼吸屬于異養(yǎng)呼吸；(4)各個環(huán)境因子對CUEa和CUEh的影響強度不同,溫度、降水、光照對CUEa都有較大的影響,但CUEh主要受溫度的影響,其他因子的影響相對較弱。

此外,CUEa和CUEh在某些特定情況下存在著一定的等量關(guān)系。例如,當(dāng)生態(tài)系統(tǒng)處于凈生態(tài)系統(tǒng)生產(chǎn)力(NEP)為零的穩(wěn)定狀態(tài)下時,只用CUEa就可以描述該生態(tài)系統(tǒng)的碳流通和碳儲存狀態(tài)[14]。因為當(dāng)NEP等于0時,NEP = NPP-Rh, GPP = NPP +Ra=Rh+Ra(NPP表示凈初級生產(chǎn)力,NEP表示生態(tài)系統(tǒng)凈初級生產(chǎn)力,Ra表示植物呼吸,Rh表示微生物呼吸)。此時,CUEa= NPP / GPP=Rh/ (Rh+Ra),整個生態(tài)系統(tǒng)的總初級生產(chǎn)力GPP的值等于植物呼吸自養(yǎng)呼吸Ra和微生物異養(yǎng)呼吸Rh之和,凈初級生產(chǎn)力NPP的值等于微生物異養(yǎng)呼吸Rh的值,整個生態(tài)系統(tǒng)中的碳以植物呼吸和微生物呼吸兩種形式流通,CUEa可以表示整個生態(tài)系統(tǒng)的碳流通和儲存狀態(tài)[14]。

4.2 CUEa與CUEh的相互影響及作用過程

CUEa與CUEh存在相互影響的過程。(1)CUEa改變CUEh。微生物所吸收的總碳主要來自兩部分：部分光合微生物自身光合作用所固定的碳；地上部分輸入的碳源(植物凋落物和動植物殘體等)。CUEa的變化會改變地上植物對微生物的碳源輸入量,進而改變CUEh的大小。當(dāng)CUEa值增大時,植物凈初級生產(chǎn)力NPP增加,植物通過葉片根系的凋落物和根系分泌物輸送到土壤中的碳源總量增加,進而造成微生物的生物量增加[58]。但同時,微生物生物量的增加會造成微生物呼吸Rh增大。此時,CUEh值的變化取決于生物量和呼吸量增加值的相對大小,當(dāng)生物量增值大于呼吸量時,CUEh增加,反之則減小。(2)CUEh影響CUEa。微生物通過與植物根系發(fā)生直接的相互作用(如豆科植物與根瘤菌共生、蘭科植物與真菌共生、致病真菌侵染植物根系組織等),影響植物對養(yǎng)分的吸收能力[59],進而影響植物的生物量和呼吸量,最終體現(xiàn)為CUEa值的改變。當(dāng)微生物與植物之間的作用對植物有利時,CUEh值增加可能對植物的生長活動表現(xiàn)出促進作用,能一定程度增加植物的凈初級生產(chǎn)力NPP,進而可能增加CUEa的值；反之,當(dāng)這種相互作用對植物不利時,會對植物的生命活動及凈初級生產(chǎn)力產(chǎn)生負(fù)影響,此時CUEh值增加可能降低CUEa的值。

5 研究展望

目前,關(guān)于碳利用效率CUE的研究主要集中在植物碳利用效率CUEa,且以國外的研究為主,國內(nèi)這方面的研究還較少,僅有少量幾篇相關(guān)文章[12, 20, 69-73]。國內(nèi)外有關(guān)CUEa的研究主要以植被、群落、生態(tài)系統(tǒng)等大尺度為主[12,14-15, 28],在植物個體或組織的實測數(shù)據(jù)基礎(chǔ)上,運用渦度相關(guān)法或生物計量法外推到群落或生態(tài)系統(tǒng)[27,78],或者利用模型方法計算不同森林、不同氣候類型、不同植被等的碳利用效率[22,25-26,28,75]。但是,不同的計算方法和模型方法得出的結(jié)果可能會存在較大的差異[18,20,76]。有關(guān)微生物碳利用效率CUEh的研究相對較少,也主要以國外報道居多,國內(nèi)當(dāng)前還鮮見報道。CUEh的研究有的基于小尺度的室內(nèi)培養(yǎng)實驗,對呼吸量和生物量進行定量測定,再利用公式計算出碳利用效率[5, 43-44],也有基于大尺度上的研究,如通過化學(xué)計量模型計算全球CUEh[13, 45-47],并將這些模型結(jié)果再應(yīng)用于有關(guān)碳循環(huán)研究的生物地球化學(xué)模型中。

鑒于上述分析,在將來的研究中建議從以下幾個方面開展碳利用效率CUE的研究。(1)對各個研究尺度的計算和測定方法進行優(yōu)化及關(guān)聯(lián)。具體為：在組織、個體等小尺度上,優(yōu)化CUE的測定方法和計算方法(如微生物的胞外酶部分如何測量計算),提高有關(guān)碳分配和碳通量的計算準(zhǔn)確性。在群落、生態(tài)系統(tǒng)等大尺度上,將不同尺度上的CUE估算方法或模型方法與小尺度上的實測數(shù)據(jù)相結(jié)合,因地制宜,優(yōu)化參數(shù),提高估算的一致性和準(zhǔn)確性；(2)將不同尺度的CUE研究結(jié)果關(guān)聯(lián)起來,研究個體、種群、群落、生態(tài)系統(tǒng)等不同空間尺度和時間尺度上CUE之間的聯(lián)系及變化規(guī)律,為碳循環(huán)和碳流通的時空變化規(guī)律提供新證據(jù)；(3)研究CUE對高溫、干旱、CO2濃度增加以及幾者之間交互作用等全球變化因子的響應(yīng),探討CUE對未來氣候情景的響應(yīng)和適應(yīng)機制；(4)開展有關(guān)物種豐富度或生物多樣性的梯度變化對CUE的影響,用以解釋物種多樣性減少或滅絕等對碳循環(huán)過程的影響,將生態(tài)系統(tǒng)的物種多樣性與生態(tài)系統(tǒng)功能相聯(lián)系；(5)加強對CUEh的研究,定量探究其與CUEa的異同,并將CUEa和CUEh結(jié)合起來,探究碳在生物圈、土壤圈、水圈、大氣圈幾個圈層中的分配、流通和儲存規(guī)律,讓CUE在大尺度上更完整的解釋碳循環(huán)過程,同時可適當(dāng)開展動物CUE的研究,該類研究目前幾乎處于空白狀態(tài)。