曹立知 周天海 李 俊 牛忠澤 柴永斌 楊維康 徐 峰*

(1.中國(guó)科學(xué)院新疆生態(tài)與地理研究所，中科院干旱區(qū)生物地理與生物資源重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，烏魯木齊，830011；2.中國(guó)科學(xué)考察志愿者聯(lián)盟，北京，100062；3.中國(guó)人民大學(xué)附屬中學(xué)，北京，100080；4.北京市第八中學(xué)，北京，100033；5.新疆大學(xué)生命科學(xué)與技術(shù)學(xué)院，烏魯木齊，830000)

許多動(dòng)物的雌性和雄性在身體的大小、體色以及局部形態(tài)特征之間有差異，這種現(xiàn)象被稱為動(dòng)物的兩性異形(sexual dimorphism)，兩性異形中最普遍的差異是個(gè)體大小和局部形態(tài)特征之間的差異[1-3]。在哺乳動(dòng)物和鳥(niǎo)類中，通常雄性會(huì)比雌性大，僅在猛禽中表現(xiàn)為雌性大于雄性；而在兩棲動(dòng)物中通常雌性比雄性大；但是在爬行動(dòng)物中哪種性別的個(gè)體更大沒(méi)有統(tǒng)一的規(guī)律，有些物種表現(xiàn)為雌性大于雄性，有些物種則表現(xiàn)為雄性大于雌性，還有一些物種雌、雄兩性大小沒(méi)有差異，因此爬行動(dòng)物的兩性異形一直受到人們關(guān)注，爬行動(dòng)物的兩性異形規(guī)律也需要通過(guò)在更多物種中開(kāi)展研究來(lái)揭示[4]。

葉城沙蜥(Phrynocephalusaxillaris)是我國(guó)特有沙蜥屬物種，它主要分布在新疆天山以南的塔里木盆地、哈密、吐魯番以及甘肅的河西走廊等廣大區(qū)域。它們棲息在戈壁、荒漠或沙漠地帶，主要以螞蟻和其他昆蟲(chóng)為食[5]。葉城沙蜥的相關(guān)研究非常有限，除了分類和分布區(qū)域調(diào)查外，僅見(jiàn)其線粒體DNA基因序列變異與遺傳分化的相關(guān)研究[6-7]，關(guān)于葉城沙蜥兩性異形的研究尚未見(jiàn)報(bào)道。鑒于此，本文通過(guò)測(cè)量葉城沙蜥的形態(tài)學(xué)特征，研究葉城沙蜥的兩性異形模式，同時(shí)也為進(jìn)一步探討葉城沙蜥的兩性異形產(chǎn)生機(jī)制提供更多基礎(chǔ)資料。

1 材料與方法

1.1 實(shí)驗(yàn)材料

2019年4—5月在新疆且末縣共采集葉城沙蜥62只，其中成年雌性個(gè)體27只，雄性個(gè)體35只，用數(shù)顯游標(biāo)卡尺(精確到0.1 mm)測(cè)量頭體長(zhǎng)等形態(tài)特征。其中，體長(zhǎng)(snout-vent length，SVL)為吻端至泄殖腔孔前緣間距，口寬(mouth width，MW)為左右口角點(diǎn)間距，頭寬(head width，HW)為左右頜關(guān)節(jié)間距，頭高(head height，HH)為頭頂骨到下頜骨之間的距離，頭長(zhǎng)(head length，HL)為吻端至外耳道前緣間距，眼間距(interorbital distance，ID)為左右上眼瞼內(nèi)緣之間最窄距離，腹部長(zhǎng)(abdomen length，AL)為前肢腋窩到后肢腋窩間距，尾長(zhǎng)(tail length，TL)為泄殖腔孔至尾末端間距[8-9]。通過(guò)蜥蜴尾基部半陰莖的有無(wú)鑒定性別和是否為成年個(gè)體，經(jīng)測(cè)量并參考中國(guó)動(dòng)物志，將SVL≥32 mm的雄性和雌性個(gè)體劃為性成熟個(gè)體。測(cè)量完的蜥蜴進(jìn)行剪趾采樣和標(biāo)記后放回原捕捉地[9-10]。

1.2 數(shù)據(jù)處理

數(shù)據(jù)先用Kolmogorov-Smironov和Levene檢驗(yàn)數(shù)據(jù)的正態(tài)性和方差同質(zhì)性。經(jīng)檢驗(yàn)所有數(shù)據(jù)均符合正態(tài)性和方差齊性，在此基礎(chǔ)上用單因素方差分析(ANOVA)比較兩性的頭體長(zhǎng)是否有差異。用Pearson相關(guān)性分析檢驗(yàn)雌雄的頭體長(zhǎng)與其他局部特征(尾長(zhǎng)、腹長(zhǎng)、頭長(zhǎng)、頭寬、頭高、口寬和眼間距)的相關(guān)性，用一元線性回歸檢驗(yàn)局部形態(tài)特征與頭體長(zhǎng)的回歸斜率是否相等。局部形態(tài)特征與頭體長(zhǎng)顯著相關(guān)，并且回歸斜率相等的用單因素協(xié)方差分析，比較雌雄兩性之間是否有顯著差異；顯著相關(guān)但是回歸斜率不一致的則用單因素方差分析雌性兩性間是否有差異。結(jié)果顯示所有局部形態(tài)特征與頭體長(zhǎng)顯著相關(guān)，除了尾長(zhǎng)及頭長(zhǎng)外，其他局部形態(tài)特征均與頭體長(zhǎng)回歸斜率相等。因此用單因素協(xié)方差分析(ANCOVA)以頭體長(zhǎng)為協(xié)變量，性別為因變量比較腹長(zhǎng)等5個(gè)局部特征是否具有兩性差異，用單因素方差分析比較尾長(zhǎng)及頭長(zhǎng)兩性間是否有差異。數(shù)據(jù)以平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤(Mean±SE)表示，顯著性水平設(shè)為0.05。所有統(tǒng)計(jì)分析用SPSS 17.0軟件進(jìn)行[9-10]。

2 結(jié)果

葉城沙蜥的頭體長(zhǎng)(SVL)雄性個(gè)體最大體長(zhǎng)為55.59 mm，最小為36.73 mm；而雌性個(gè)體最大體長(zhǎng)為49.23 mm，最小為32.06 mm，體長(zhǎng)具有顯著的兩性差異(ANOVA：F1，60=5.035，P=0.029)，雄性體長(zhǎng)(46.70±0.71)mm大于雌性(44.35±0.74)mm(表1)。葉城沙蜥的7個(gè)局部形態(tài)指標(biāo)，例如腹長(zhǎng)、尾長(zhǎng)、頭長(zhǎng)、頭寬、頭高、口寬、眼間距等均與體長(zhǎng)(頭體長(zhǎng))成正相關(guān)(表2)。

相對(duì)于體長(zhǎng)(SVL)，兩性在腹長(zhǎng)(F1，58=0.742，P=0.393)、頭寬(F1，58=3.544，P=0.065)、頭高(F1，58=1.370，P=0.247)、口寬(F1，58=2.159，P=0.147)和眼間距(F1，58=1.630，P=0.207)5個(gè)局部特征與頭體長(zhǎng)斜率一致，表現(xiàn)為同速生長(zhǎng)(圖1)；而尾長(zhǎng)(F1，58=13.562，P=0.001)和頭長(zhǎng)(F1，58=10.292，P=0.002)與頭體長(zhǎng)斜率不一致，表現(xiàn)為異速生長(zhǎng)(圖2)。

單因素協(xié)方差分析結(jié)果顯示，在去除頭體長(zhǎng)影響后，腹長(zhǎng)(ANCOVA：F1，59=4.400，P=0.040)存在顯著的兩性差異(表1)，并且雌性的腹長(zhǎng)顯著大于雄性(表1，圖1)；但頭寬(ANCOVA：F1，59=0.353，P=0.554)、頭高(ANCOVA：F1，59=2.120，P=0.151)、口寬(ANCOVA：F1，59=0.009，P=0.923)、和眼間距(ANCOVA：F1，59=0.273，P=0.603)4個(gè)局部特征均無(wú)顯著的兩性差異(表1，圖1)。

由于雌雄兩性在尾長(zhǎng)和頭長(zhǎng)相對(duì)于體長(zhǎng)呈異速生長(zhǎng)，無(wú)法利用協(xié)方差分析在控制體長(zhǎng)的影響后再進(jìn)行比較，因此運(yùn)用方差分析比較尾長(zhǎng)和頭長(zhǎng)是否具有兩性差異。結(jié)果表明，葉城沙蜥的尾長(zhǎng)(ANOVA：F1，60=44.852，P=0.000)和頭長(zhǎng)(ANOVA：F1，60=3.966，P=0.051)均具有顯著的兩性差異(表1)，并且雄性的尾長(zhǎng)和頭長(zhǎng)均顯著大于雌性(表1，圖2)。

同時(shí)，我們對(duì)比了用單因素方差分析和單因素協(xié)方差分析比較雌雄兩性間身體不同局部形態(tài)特征的結(jié)果，表明兩種分析方法得出的結(jié)果可能會(huì)有很大不同(表1)。以腹長(zhǎng)為例，協(xié)方差分析表明雌性個(gè)體腹長(zhǎng)顯著大于雄性，但是單因素方差分析結(jié)果顯示二者沒(méi)有差異；而頭高的結(jié)果與腹長(zhǎng)正相反，單因素方差分析結(jié)果顯示二者有顯著差異，但協(xié)方差分析表明二者沒(méi)有差異(表1)。因此我們建議在研究此類問(wèn)題時(shí)，應(yīng)該綜合考慮用哪種方法分析結(jié)果更合理。

表1 葉城沙蜥的兩性異形

Tab.1 The sexual dimorphism of Phrynocephalus axillaris

圖1 葉城沙蜥腹長(zhǎng)、頭寬、頭高、口寬和眼間距與體長(zhǎng)之間的關(guān)系Fig.1 Linear regression of abdomen length，head width，head height，mouth width，interorbital distance and snout-vent length in Phrynocephalus axillaris(雄性：實(shí)點(diǎn)、實(shí)線；雌性：空點(diǎn)、虛線。SVL：體長(zhǎng)；AL：腹長(zhǎng)；HW：頭寬；HH：頭高；MW：口寬；ID：眼間距)(Males：solid dots and solid lines.Females：open dots and dash lines.SVL：snout-vent length.AL：abdomen length.HW：head width.HH：head height.MW：mouth width.ID：interorbital distance)

圖2 葉城沙蜥尾長(zhǎng)、頭長(zhǎng)與體長(zhǎng)之間的關(guān)系Fig.2 Linear regression of tail length，head length and snout-vent length in Phrynocephalus axillaris(雄性：實(shí)點(diǎn)、實(shí)線；雌性：空點(diǎn)、虛線。SVL：體長(zhǎng)；TL：尾長(zhǎng)；HL：頭長(zhǎng))(Males：solid dots and solid lines.Females：open dots and dash lines.SVL：snout-vent length.TL：tail length.HL：head length)

表2 葉城沙蜥局部特征與體長(zhǎng)的相關(guān)性分析

Tab.2 The correlation analysis of body partial features with SVL of Phrynocephalus axillaris

注：*表示顯著差異(P<0.05)，**表示極顯著差異(P<0.01)

Note：*indicate significant difference(P<0.005)，**indicate highly significant difference(P<0.01)

3 討論

個(gè)體大小是動(dòng)物兩性異形最重要的指標(biāo)，在蜥蜴等爬行動(dòng)物中體現(xiàn)在頭體長(zhǎng)上[11]。結(jié)果顯示葉城沙蜥雄性明顯大于雌性(表1)，表明葉城沙蜥是蜥蜴中雄性偏大的兩性異形模式，這一結(jié)果與荒漠沙蜥(Phrynocephalusprzewalskii)[12]、藍(lán)尾石龍子(Eumeceselegans)[13]以及中國(guó)石龍子(Eumeceschinensis)[14]等的研究結(jié)果一致，它們都呈現(xiàn)出雄性偏大的兩性異形模式。同時(shí)，蜥蜴中也有些物種兩性個(gè)體大小沒(méi)有差異例如奇臺(tái)沙蜥(Phrynocephalusgrumgrzimailoi)[15]、新疆沙虎(Teratoscincusprzewalskii)[9]以及鱷蜥(Shinisauruscrocodilurus)[8]等，還有一些種類呈現(xiàn)雌性偏大的兩性異形模式，比如在蛇類中多數(shù)物種的雌性個(gè)體都比雄性大[4，16]，說(shuō)明在爬行動(dòng)物中，兩性異形的模式比較復(fù)雜，沒(méi)有統(tǒng)一的規(guī)律。動(dòng)物的兩性異形是受多個(gè)因素綜合作用的結(jié)果，目前研究認(rèn)為主要影響因素有性選擇壓力、生育力選擇壓力以及自然選擇壓力下的生態(tài)位分離3種[2，4]。像葉城沙蜥這種雄性偏大的兩性異形模式，通常認(rèn)為是性選擇壓力起主導(dǎo)作用的結(jié)果。性選擇壓力主要作用于雄性個(gè)體，在競(jìng)爭(zhēng)配偶和交配機(jī)會(huì)時(shí)，體型大的雄性個(gè)體往往更有優(yōu)勢(shì)，因而在性選擇壓力作用下，呈現(xiàn)出雄性偏大的兩性異形模式[2-4]。生育力選擇壓力主要作用于雌性個(gè)體，通常體長(zhǎng)越長(zhǎng)的雌性產(chǎn)的卵更多也更大，具有更高的適合度，因此在生育力選擇壓力作用下，雌性個(gè)體的體長(zhǎng)大于雄性，從而產(chǎn)生雌性偏大的兩性異形模式[2，4，16]。自然選擇壓力作用下的生態(tài)位分離假說(shuō)與以上兩種解釋不同，它沒(méi)有固定的方向，該假說(shuō)認(rèn)為在自然選擇壓力下，雌雄兩性個(gè)體在體形上產(chǎn)生差異，有利于兩者在食物選擇和生境選擇等方面產(chǎn)生差異，避免種內(nèi)之間的競(jìng)爭(zhēng)，因此許多動(dòng)物就進(jìn)化出了雌雄兩性異形[2，4]。就本研究而言，葉城沙蜥具有顯著的雄性偏大的兩性異形(圖1)，這可能是性選擇壓力作用的結(jié)果。

本研究還表明葉城沙蜥除了在體長(zhǎng)上有差異外，身體的其他形態(tài)特征也存在顯著差異，例如雄性葉城沙蜥的頭部和尾部更長(zhǎng)(表1)；而雌性的腹部更長(zhǎng)(表1)。蜥蜴頭部大小的兩性異形較為常見(jiàn)，并且?guī)缀醵际切坌源笥诖菩訹9]，比如以往研究顯示北草蜥(Takydromusseptentrionalis)[17]、藍(lán)尾石龍子[18]、中國(guó)石龍子[19]和青海沙蜥(Phrynocephalusvlangalii)[20]等蜥蜴的雄性頭長(zhǎng)、頭寬均大于雌性，本次研究顯示葉城沙蜥的頭寬兩性間無(wú)差異，但是頭長(zhǎng)有差異(表1)。這種頭部大小方面的差異，很可能是性選擇壓力作用的結(jié)果。蜥蜴的頭部大小一般與其咬合力大小有關(guān)，蜥蜴的頭部越大，其咬合力越大，因此頭部大的雄性蜥蜴在性選擇中具有優(yōu)勢(shì)，這種性選擇壓力可能是驅(qū)使雄性蜥蜴頭部較大的主要原因[2，4]。

雄性葉城沙蜥的尾部更長(zhǎng)，可能與雄性的卷尾行為有關(guān)。卷尾行為是雄性蜥蜴間進(jìn)行交流的主要行為方式之一，它可能與警戒以及性選擇中的雄性競(jìng)爭(zhēng)等多種行為有關(guān)，較長(zhǎng)的尾部有利于雄性個(gè)體在性選擇中獲得更大的優(yōu)勢(shì)[2，4]，這與性選擇壓力對(duì)兩性異形影響的假說(shuō)相符，說(shuō)明對(duì)葉城沙蜥而言，具有較長(zhǎng)的尾部很可能是性選擇壓力影響的結(jié)果(表1)。這一結(jié)果也與青海沙蜥[20]、變色沙蜥(Phrynocephalusversicolor)、草原沙蜥(Phrynocephalusfrontalis)[21]、麗紋攀蜥(Japalurasplendida)[22]和原尾晰虎(Hemidactylusbowringii)[23]等研究結(jié)果一致。

除了性選擇壓力外，生育力選擇壓力也是影響兩性異形的主要因素[2，4]。生育力選擇壓力通過(guò)作用于雌性，腹部較大的雌性個(gè)體具有更大的腹部空間生育力更強(qiáng)，因此在生育力選擇壓力作用下雌性個(gè)體在兩性異形中往往具有更長(zhǎng)的腹部[2，4，11]。本研究表明雌性葉城沙蜥具有更長(zhǎng)的腹部，并且雌雄性葉城沙蜥的腹部長(zhǎng)呈現(xiàn)明顯地異速生長(zhǎng)，符合生育力選擇壓力假說(shuō)，表明對(duì)葉城沙蜥而言，生育力選擇壓力可能是促使其雌性腹部更長(zhǎng)的主要影響因素。

綜上所述，葉城沙蜥雄性明顯大于雌性，具有雄性偏大的兩性異形模式。雄性的頭長(zhǎng)以及尾長(zhǎng)明顯大于雌性，這可能是性選擇壓力作用的結(jié)果；而雌性的腹部明顯長(zhǎng)于雄性，并且兩性的腹部長(zhǎng)呈明顯的異速生長(zhǎng)，這可能是生育力選擇壓力作用的結(jié)果。