于道德，張少春，宋靜靜，蓋珊珊，遲雯丹，劉凱凱，吳海一

(山東省海洋生物研究院，山東青島 266104)

0 引言

色素細(xì)胞又稱為色素體，是兩棲動(dòng)物、魚(yú)類、爬行動(dòng)物、甲殼動(dòng)物、頭足綱動(dòng)物中的一種含有生物色素的細(xì)胞。直至1960年后，相關(guān)學(xué)者才對(duì)色素細(xì)胞有了初步分類。低等脊椎動(dòng)物魚(yú)類具備6種起源于神經(jīng)嵴(Neural crest)的色素細(xì)胞[1-3]，分別為黑色素細(xì)胞(Melanophores)、黃色素細(xì)胞(Xanthophores)、紅色素細(xì)胞(Erythrophores)、彩虹細(xì)胞(Iridophores)、白色素細(xì)胞(Leucophores)和藍(lán)色素細(xì)胞(Cyanophores)。哺乳類和鳥(niǎo)類僅含有1種神經(jīng)嵴起源的色素細(xì)胞類型，即黑素細(xì)胞(Melanocytes)，與魚(yú)類黑色素細(xì)胞的英文后綴不同，主要是為了說(shuō)明魚(yú)類等非羊膜動(dòng)物的色素細(xì)胞能夠根據(jù)環(huán)境迅速改變體色，即生理性(Physiological)體色變化[2]。

魚(yú)類色素細(xì)胞主要存在于表皮的真皮中，其中黑色素細(xì)胞、黃色素細(xì)胞、紅色素細(xì)胞和藍(lán)色素細(xì)胞含有相應(yīng)的色素物質(zhì)，而彩虹細(xì)胞和白色素細(xì)胞并不含有色素物質(zhì)，主要依靠反射板或結(jié)晶體來(lái)反射特定波長(zhǎng)的光線，從而呈現(xiàn)出一定的顏色。魚(yú)類皮膚的顏色是由于色素物質(zhì)可吸收特定波長(zhǎng)的可見(jiàn)光，并由于細(xì)胞質(zhì)內(nèi)不同的亞纖維結(jié)構(gòu)對(duì)特定波長(zhǎng)的可見(jiàn)光不同的折射或者反射而形成的。在不同魚(yú)類中，6種類型的色素細(xì)胞的數(shù)量、大小以及分布情況有種屬特異性，加上不同發(fā)育時(shí)期的變化，導(dǎo)致了魚(yú)類體色的多樣性[4]。

所有硬骨魚(yú)類的色素細(xì)胞均起源于胚胎時(shí)期外胚層的神經(jīng)嵴細(xì)胞群[5-6]。由一小組神經(jīng)嵴細(xì)胞群首先形成色素母細(xì)胞(Chromatoblasts)，隨著發(fā)育的進(jìn)行，再分化為黑色素細(xì)胞、黃色素細(xì)胞和彩虹色素細(xì)胞等其他色素細(xì)胞[7]。在色素細(xì)胞到達(dá)一定的數(shù)量，開(kāi)始色素模式的形成，也就是我們看到的成體魚(yú)類所具有的典型的條紋和色素斑點(diǎn)，如條石鯛在25日齡(變態(tài)開(kāi)始)開(kāi)始形成色素帶模式，至40日齡具有成體的典型的7條黑色橫紋，貫穿于整個(gè)魚(yú)體[8];以及斑馬魚(yú)的經(jīng)典條紋等[9]。

魚(yú)類色素細(xì)胞的分類和起源研究為魚(yú)類行為學(xué)分析奠定了一定的研究基礎(chǔ)。筆者綜述了魚(yú)類色素細(xì)胞的起源、分類以及體色的生態(tài)學(xué)意義,探討了魚(yú)類色素細(xì)胞的多樣性以及體色形成的復(fù)雜性，期望為深入探索魚(yú)類行為學(xué)和種群交流提供科學(xué)基礎(chǔ)，并為優(yōu)質(zhì)經(jīng)濟(jì)魚(yú)類的人工繁育提供參考。

1 魚(yú)類色素細(xì)胞類型

1.1 黑色素細(xì)胞

從系統(tǒng)發(fā)生的角度來(lái)看，在脊椎動(dòng)物進(jìn)化的過(guò)程中，黑色素細(xì)胞是唯一僅存的色素細(xì)胞，其重要性不言而喻，所以黑色素細(xì)胞也是目前研究最透徹的色素細(xì)胞。人類只擁有這一種色素細(xì)胞，但是可以產(chǎn)生兩種黑色素，即優(yōu)黑素(Eumelanin)和褐黑素(Pheomelanin)，以此產(chǎn)生不同的表皮、毛發(fā)和眼睛的顏色。

魚(yú)類的黑色素細(xì)胞內(nèi)含有的色素物質(zhì)為黑色素(Melanin)，屬于多形態(tài)、多功能的高分子化合物，穩(wěn)定性高，不溶于有機(jī)溶劑，具體結(jié)構(gòu)和合成過(guò)程見(jiàn)參考文獻(xiàn)[10]，并形成黑色素細(xì)胞形態(tài)的多樣。在發(fā)生上黑色素細(xì)胞為最早出現(xiàn)的色素細(xì)胞，一般在胚胎發(fā)育過(guò)程中就出現(xiàn)。除了表皮外，其他內(nèi)部器官和組織分布的黑色素，具有抗氧化以及免疫刺激的功能[11]。

1.2 黃色素細(xì)胞與紅色素細(xì)胞

一般來(lái)說(shuō)，魚(yú)類的黃色素細(xì)胞內(nèi)含有黃色素，化學(xué)本質(zhì)為蝶啶(Spteridines)類物質(zhì)，細(xì)胞表現(xiàn)為黃色；對(duì)應(yīng)的，紅色素細(xì)胞內(nèi)含有紅色素，化學(xué)本質(zhì)為類胡蘿卜素(Carotenoid)，表現(xiàn)為紅色。實(shí)際上，魚(yú)類的這兩種色素細(xì)胞可以同時(shí)含有這兩種色素，也就是說(shuō)魚(yú)類的黃色素細(xì)胞也可以表現(xiàn)為紅色，而魚(yú)類的紅色素細(xì)胞也可以表現(xiàn)為黃色，這主要取決于其所含色素的類型以及比例[12]。

1.3 彩虹色素細(xì)胞與白色素細(xì)胞

魚(yú)類的彩虹色素細(xì)胞主要表現(xiàn)為銀色或者金黃色，有時(shí)在體側(cè)呈現(xiàn)金屬色澤。彩虹色素細(xì)胞一般為卵圓形或多邊形，除了少數(shù)具有樹(shù)枝狀突起外，大部分不具有樹(shù)枝狀突起[13]。其呈色機(jī)理主要取決于細(xì)胞內(nèi)堆積物質(zhì)形成的反射板(Reflecting platelets)的反光特性，反射板的化學(xué)本質(zhì)為嘌呤類，包括鳥(niǎo)嘌呤、次黃嘌呤，有時(shí)也伴隨有腺嘌呤[1]。

魚(yú)類的白色素細(xì)胞與彩虹色素細(xì)胞類似，都是通過(guò)嘌呤類結(jié)晶體的反射作用來(lái)呈色[14]。主要區(qū)別就是彩虹色素會(huì)出現(xiàn)閃爍的光澤；而白色素細(xì)胞僅僅表現(xiàn)為白色或銀白色，無(wú)閃爍功能[14-15]。彩虹色素內(nèi)晶體主要是水平方向的排列，形成的反射板較長(zhǎng)；對(duì)應(yīng)地，白色素細(xì)胞內(nèi)晶體主要是垂直方向的排列，形成的反射板較短[16]。

1.4 藍(lán)色素細(xì)胞

藍(lán)色作為常見(jiàn)的體色存在于不同的魚(yú)類中，例如礁巖性魚(yú)類。但是具有藍(lán)色素細(xì)胞的魚(yú)類很少見(jiàn)，僅僅在Callionymidae科魚(yú)類中發(fā)現(xiàn)，如在Synchiropussplendidus和Synchiropuspicturatus中發(fā)現(xiàn)一種新型的色素細(xì)胞，即藍(lán)色素細(xì)胞，該細(xì)胞具有樹(shù)枝狀突起，載色體為纖維狀物質(zhì)，局部具有膜結(jié)構(gòu)，直徑約為0.5 μm。雖然藍(lán)色素細(xì)胞內(nèi)含有的藍(lán)色素的化學(xué)本質(zhì)目前還沒(méi)有定論(分離較為困難，無(wú)法鑒定)，但這是魚(yú)類，也是整個(gè)脊椎動(dòng)物中存在色素性藍(lán)色的特例[17]。

2 其他體色形成的細(xì)胞學(xué)和復(fù)雜性

很容易理解，魚(yú)類表現(xiàn)的黑色、黃色、紅色分別就是由3種對(duì)應(yīng)的色素細(xì)胞決定。但是，我們看到的魚(yú)類的體色豐富程度要遠(yuǎn)遠(yuǎn)超過(guò)上述體色細(xì)胞的種類，這主要是由不同色素細(xì)胞間的相互作用形成的，涉及色素細(xì)胞的種類、數(shù)量、密度、排列方式等。另外，除了由不同色素細(xì)胞間的相互作用外，尚存在一些特殊的模式，相對(duì)比較復(fù)雜。在這里我們主要以特殊的結(jié)構(gòu)色藍(lán)色為例，來(lái)敘述魚(yú)類中藍(lán)色體色形成的細(xì)胞學(xué)機(jī)制。

雖然在無(wú)脊椎動(dòng)物的皮膚和附屬器官中，色素性藍(lán)色普遍存在[18]，但是魚(yú)類藍(lán)色素細(xì)胞很罕見(jiàn)(如上所述)，因此大部分藍(lán)色皆為結(jié)構(gòu)色(Structural colour)，或稱物理色(Physical colour)，而不是色素性藍(lán)色[1]。在一些熱帶珊瑚礁魚(yú)類中，結(jié)構(gòu)性藍(lán)色相當(dāng)普遍，這吸引了大量學(xué)者來(lái)研究其藍(lán)色形成的機(jī)制。

最早研究的是一種熱帶觀賞魚(yú)，俗名藍(lán)魔，學(xué)名為藍(lán)色雀鯛(Chrysipteracyanea)，雌魚(yú)通身為熒光性藍(lán)色，雄魚(yú)具有橙色尾。該魚(yú)類的真皮中含有1層彩虹色素細(xì)胞層，細(xì)胞為圓形或者橢圓形，細(xì)胞核頂位，細(xì)胞內(nèi)嘌呤類物質(zhì)形成多層薄片反射板，在薄片之間距離不小于5 nm的非理想狀態(tài)下可以反射出熒光性的藍(lán)色，是其成色的主要原因[1]。

另外一種熱帶觀賞魚(yú)，俗名藍(lán)倒吊，學(xué)名黑鰓刺尾魚(yú)(Paracanthurushepatus)，具有雙重藍(lán)色。身體有2條深藍(lán)色的條紋。其軀干大部分為天藍(lán)色，成色機(jī)理與藍(lán)色雀鯛類似，但是其真皮中具有2層彩虹色素細(xì)胞層，而藍(lán)色雀鯛僅具有1層，2層彩虹色素細(xì)胞層對(duì)入射光線的反射和衍射更為復(fù)雜，因此顯現(xiàn)的藍(lán)色不如藍(lán)色雀鯛那么艷麗，即色彩的純度不高[1,19]。軀干部剪刀狀的深藍(lán)色條紋是由于該處皮膚中黑色素細(xì)胞高密度存在，而彩虹色素僅僅是零散分布[20]。

在其他非哺乳類如兩棲類和爬行類，綠色的形成則涉及至少3種色素細(xì)胞，從表皮由外向內(nèi)依次排列為黃色素細(xì)胞層(或者紅色素細(xì)胞層)、彩虹色素細(xì)胞層和黑色素細(xì)胞層。正是這種三維立體的排列模式，以及每一層色素細(xì)胞獨(dú)立的聚集和擴(kuò)散的能力，給予兩棲類和爬行類快速的體色調(diào)節(jié)能力，最為典型的例子就是變色龍。

雖然魚(yú)類的體色變化能力和范圍遠(yuǎn)遠(yuǎn)不如兩棲類和爬行類，但可以確定的是綠色體色在魚(yú)類中是存在的。例如六線魚(yú)科魚(yú)類，英文名稱為Green-ling，其含義就是綠色小魚(yú)。六線魚(yú)科魚(yú)類在早期發(fā)育過(guò)程中，會(huì)呈現(xiàn)墨綠、灰綠、棕紅等不同的顏色。其中大瀧六線魚(yú)(HexagrammosotakiiJordan & Starks)在胚胎發(fā)育后期，其胚體呈現(xiàn)藍(lán)綠色體色，隨著發(fā)育的進(jìn)行，整個(gè)仔魚(yú)和稚魚(yú)期都會(huì)呈現(xiàn)淡綠色[21]。這種體色的形成來(lái)源于內(nèi)部器官組織，應(yīng)該為色素性體色，其確切的機(jī)制和細(xì)胞學(xué)還有待進(jìn)一步研究。

3 生態(tài)學(xué)作用

魚(yú)類體色作為視覺(jué)信號(hào)系統(tǒng)主要的組成部分，其作用主要是個(gè)體的生存(擬態(tài))需要以及社會(huì)、種群交流需要[22-24]，如繁殖需要形成婚姻色(Nuptial color)，用于吸引異性魚(yú)類完成繁殖行為；同性體色競(jìng)爭(zhēng)(主要是雄魚(yú)之間的競(jìng)爭(zhēng))，主要為了爭(zhēng)奪異性資源，以及群體的集群行為等[25]。

3.1 模擬色

在海水魚(yú)類中，至少有60多種珊瑚礁魚(yú)類可以模擬其他魚(yú)類的體色。這樣的模擬色主要作用包括為躲避敵害形成的警戒擬態(tài)、捕食需要形成的攻擊擬態(tài)(Aggressive mimicry)以及社會(huì)性模擬3種類型[26]。警戒擬態(tài)作為達(dá)爾文自然選擇中適應(yīng)性進(jìn)化理論的佐證，在魚(yú)類中表現(xiàn)得更為充分。例如，有些魚(yú)類模擬有毒魚(yú)類的體色而確保自身不被捕食[27]，就是最經(jīng)典的貝氏擬態(tài)(Batesian mimicry)。橫口鳚(Plagiotremusrhinorhynchos)能夠模擬藍(lán)帶裂唇魚(yú)(Labroidesdimidiatus)體色模式為攻擊擬態(tài)類型，后者是一種清潔魚(yú)類，可以清潔其他魚(yú)類體表的寄生蟲(chóng)；而橫口鳚通過(guò)這種模擬來(lái)欺騙其他過(guò)往魚(yú)類，掠食其體表的鱗片和肌肉組織等[28]。關(guān)于魚(yú)類體色擬態(tài)的詳細(xì)情況可見(jiàn)Randall[29]的綜述。

3.2 婚姻色

魚(yú)類在繁殖過(guò)程中，會(huì)出現(xiàn)體型和顏色的變化，其顏色的變化稱為婚姻色(Nuptial coloration)。其原理涉及Trivers[30]提出的親本投資理論(Parental investment theory)，類似于其他動(dòng)物類群(包括人類在內(nèi))，魚(yú)類也是主要由雄性表現(xiàn)出艷麗的婚姻色?；橐錾珜儆诩竟?jié)性體色變化，主要是在激素的調(diào)控下[31-33]，通過(guò)色素細(xì)胞增殖、分化和遷移而形成，通常在幾日內(nèi)即可完成[2]。但是也有一部分魚(yú)類的雌魚(yú)表現(xiàn)出婚姻色，這與這些魚(yú)類特殊的繁殖行為相關(guān)，例如在雄魚(yú)資源量減少的情況下，雌性魚(yú)類表現(xiàn)出艷麗的婚姻色，這與Trivers的理論是相符合的[33-34]。

以一種蝦虎魚(yú)為例，刺鰭魚(yú)(Gobiusculus

flavescens)的雌魚(yú)在繁殖季節(jié)，其腹部橘紅色的色彩艷麗程度與其吸引雄魚(yú)的能力成正比。腹部的橘紅色是由表皮的色彩、皮膚的透明度以及性腺的顏色共同構(gòu)成。其中表皮的顏色作為主色，是由類胡蘿卜素所呈現(xiàn)，越是艷麗的雌魚(yú)，說(shuō)明其體內(nèi)類胡蘿卜素含量越高，也就意味著懷卵的質(zhì)量較高，更利于繁殖行為的進(jìn)行[35-36]。

另外值得一提的是，魚(yú)類體色在不同的擬態(tài)上和婚姻色上的表現(xiàn)是矛盾的，也就是說(shuō)艷麗的婚姻色雖然加大了其繁殖的成功率，但同時(shí)也增加其被捕食的概率。因此，很多魚(yú)類進(jìn)化出一條更為隱蔽的色彩模式，也就是我們下面即將提到的紫外體色。

3.3 紫外體色

由于人類視覺(jué)的局限，我們所了解的魚(yú)類的體色都是在可見(jiàn)光的條件下，實(shí)際上，有很大一部分魚(yú)類表現(xiàn)出在紫外線存在的情況下，具有明顯不同于可見(jiàn)光的體色[37]。這主要是因?yàn)樽贤饩€可以進(jìn)入到水體中，尤其是透明度較高的淡水水域，可照射到深達(dá)100 m的水層[38]。部分魚(yú)類在長(zhǎng)期進(jìn)化和物種形成過(guò)程中形成了紫外體色，以及一套特殊的視覺(jué)信息系統(tǒng)，用于特殊的交流[39]。

魚(yú)類的紫外體色形成也具有重要的進(jìn)化和生態(tài)意義。作為一種視覺(jué)信號(hào)，必然具有接受該信號(hào)的受體，因此，部分魚(yú)類的視錐細(xì)胞進(jìn)化出紫外線視色素，共有4種視色素[40]，比靈長(zhǎng)類多出一種。也正是紫外線視色素的部分存在，才使得一些魚(yú)類較隱蔽的體色變化(求偶行為)不被其他魚(yú)類(例如缺乏紫外線視色素的捕食者)發(fā)現(xiàn)，從而和諧地調(diào)和了躲避敵害的隱蔽體色與繁殖的婚姻色之間的矛盾[41]。

有研究表明，很多魚(yú)類存在紫外體色，而這主要涉及繁殖過(guò)程，因此也可以將特定的紫外體色稱為婚姻色[42]。例如，紫外線存在與否能夠影響雀魚(yú)雌魚(yú)的配偶選擇行為[31]。雌魚(yú)傾向于選擇有紫外線照射的雄魚(yú)進(jìn)行交配，主要是因?yàn)樵谧贤饩€存在的情況下，雄孔雀魚(yú)身體的大部分體色(包括結(jié)構(gòu)性體色和色素性體色)都能夠反射出紫外體色[43]，這能更好地說(shuō)明為什么孔雀魚(yú)的繁殖行為一般都發(fā)生在晨昏(此時(shí)可見(jiàn)光照度大大降低，而紫外線照度增加)。類似的，在魚(yú)類中利用特殊的紫外體色模式來(lái)吸引異性用于繁殖行為的例子還有很多[44]。另外，紫外體色還有利于魚(yú)類的偽裝行為，以及涉及洄游的航行方位定向，具體見(jiàn)Losey等[37]的綜述，在此不再敘述。室內(nèi)和野外實(shí)驗(yàn)已經(jīng)證實(shí)，只有真正接觸到珊瑚礁環(huán)境，黃尾雀鯛(Pomacentrusamboinensis)的幼魚(yú)才會(huì)在2周內(nèi)發(fā)育紫外線標(biāo)記，且其斑紋的形成表現(xiàn)出明顯的可塑性；而實(shí)驗(yàn)室養(yǎng)殖的幼魚(yú)卻缺乏紫外體色?？梢?jiàn)，直接或間接(通過(guò)種內(nèi)相互作用)暴露在捕食者面前，也就是說(shuō)復(fù)雜的外部環(huán)境與其他關(guān)聯(lián)生物的相互關(guān)系，共同促進(jìn)和控制著黃尾雀鯛紫外線標(biāo)記的可塑性發(fā)育[45]。

4 結(jié)論

魚(yú)類色素細(xì)胞種類的多樣性以及體色模式形成的復(fù)雜性，都是其長(zhǎng)期適應(yīng)性進(jìn)化的結(jié)果，對(duì)魚(yú)類的生存和繁衍具有重要的進(jìn)化和生態(tài)學(xué)上的意義[46]。對(duì)于特定經(jīng)濟(jì)魚(yú)類(大黃魚(yú)等)，我們?cè)谶M(jìn)行人工繁育的過(guò)程中，魚(yú)類體色的發(fā)生過(guò)程以及變化模式[47]，更是環(huán)境因素是否適宜、魚(yú)體自身健康程度的體現(xiàn)，因此可以通過(guò)借鑒體色變化來(lái)調(diào)整養(yǎng)殖環(huán)境或者條件，以便更好地為生產(chǎn)服務(wù)。

另外，魚(yú)類體色作為視覺(jué)信號(hào)交流系統(tǒng)的重要組成部分，通過(guò)體色模式的變化推測(cè)其行為，對(duì)于我們更好地理解魚(yú)類的行為變化尤其是繁殖行為學(xué)具有重要的意義。

更為重要的是，大部分魚(yú)類無(wú)法在人工養(yǎng)殖的情況下自然繁殖，主要是因?yàn)槲覀儫o(wú)法完整復(fù)制自然條件下的生態(tài)環(huán)境，但這是否與我們改變了魚(yú)類的紫外視覺(jué)信號(hào)有關(guān)？或者與其他用于繁殖的其他信號(hào)通路，例如嗅覺(jué)信號(hào)(信息素系統(tǒng))、聽(tīng)覺(jué)信號(hào)等的改變相關(guān)？這些科學(xué)問(wèn)題仍有待進(jìn)一步深入研究。