袁 浩，林小兵，夏尚文，楊效東，劉勝杰**

(1. 中國科學(xué)院 西雙版納熱帶植物園 熱帶森林生態(tài)學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室， 云南 勐侖 666303；2. 中國科學(xué)院大學(xué)，北京 100049；3. 江西省紅壤研究所，江西 南昌 330046)

土地利用變化是導(dǎo)致全球生物多樣性喪失的一個(gè)重要因素[1-2]. 熱帶地區(qū)土地利用變化最為嚴(yán)重，減少的熱帶森林大部分都轉(zhuǎn)化成了農(nóng)業(yè)用地，例如油棕和橡膠等經(jīng)濟(jì)作物[3]，并對生物多樣性帶來嚴(yán)重影響，其中亞洲的熱帶森林生物多樣性受到的人類干擾最為嚴(yán)重[4]. 西雙版納地處熱帶北緣，是印緬生物多樣性熱點(diǎn)區(qū)域，也是國際上公認(rèn)重要的生物多樣性保護(hù)地區(qū)[5]. 該區(qū)域熱帶自然林覆蓋率從1950年的70%下降到2015年的50%以下，導(dǎo)致自然林覆蓋率下降的主要原因是橡膠林的大規(guī)模種植和擴(kuò)張[6-7]. 自1950年代引種以來，橡膠林種植面積在西雙版納地區(qū)迅速擴(kuò)張[7]. 截至2015年，西雙版納州橡膠林的種植面積已達(dá)4 077 km2，占整個(gè)版納州陸地面積的21%左右[8]，該區(qū)域的生物多樣性受到了嚴(yán)重的威脅[6-7,9].

關(guān)于橡膠林種植對西雙版納地區(qū)生物多樣性的影響，國內(nèi)外學(xué)者已經(jīng)開展了大量的研究. 例如，Zhang等研究發(fā)現(xiàn)，與自然林相比，橡膠林內(nèi)的鳥類多樣性降低了45%[10]；Zheng等關(guān)于蜘蛛多樣性的研究結(jié)果表明，橡膠林內(nèi)的蜘蛛多樣性降低了46.3%[11]；Meng等關(guān)于甲蟲的研究發(fā)現(xiàn)，橡膠林的種植導(dǎo)致地上甲蟲多樣性減少了43.5%[12]. 但是大多數(shù)關(guān)于橡膠林種植影響生物多樣性的研究主要集中在地上的鳥類和昆蟲，相比較而言，關(guān)于橡膠林種植對土壤節(jié)肢動(dòng)物的影響較少有人研究，尤其是對白蟻的相關(guān)研究[13]. 眾所周知，白蟻被譽(yù)為熱帶森林“生態(tài)系統(tǒng)工程師”，其在很多生態(tài)過程中發(fā)揮著至關(guān)重要的作用，例如倒木分解、養(yǎng)分循環(huán)和調(diào)節(jié)土壤理化性質(zhì)等[14-16]. 白蟻以含有木質(zhì)素和纖維素的材料為食，主要為枯枝、倒木、土壤有機(jī)質(zhì)、凋落物和腐殖質(zhì)等[14]，是熱帶地區(qū)最主要的分解者[17]. 鑒于白蟻較高的生物多樣性和重要的生態(tài)系統(tǒng)功能，迫切需要開展橡膠林種植對西雙版納地區(qū)白蟻多樣性影響的相關(guān)研究.

西雙版納地區(qū)目前已營造了不同種植模式的橡膠林，其中包括橡膠與茶葉、咖啡、可可、大葉千斤拔的復(fù)合膠林模式，期望通過增加膠林地上植物多樣性提高群落的復(fù)雜結(jié)構(gòu)和穩(wěn)定性，從而增強(qiáng)生物多樣性和生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能，提升群落生產(chǎn)力需要[18]. 但是不同種植模式的復(fù)合膠林模式是否能夠改善和提高白蟻多樣性，目前還未見相關(guān)研究報(bào)道. 因此，本論文在西雙版納地區(qū)選取4個(gè)具有代表性的復(fù)合膠林模式（橡膠?茶樹混合林、橡膠?大葉千斤拔混合林、橡膠叢林和橡膠純林）和自然林（對照）作為研究樣地，以白蟻?zhàn)鳛檠芯繉ο螅卮鹨韵驴茖W(xué)問題：①橡膠林種植對白蟻多樣性和群落結(jié)構(gòu)的影響；②不同種植模式的橡膠林是否能夠顯著的影響白蟻多樣性和群落結(jié)構(gòu). 此項(xiàng)研究結(jié)果可填補(bǔ)該區(qū)域的研究空白，同時(shí)有利于準(zhǔn)確預(yù)測土地利用變化背景下該區(qū)域的生物多樣性變化過程.

1 材料與方法

1.1 研究地點(diǎn)自然概況研究地點(diǎn)位于云南省西雙版納傣族自治州勐臘縣勐侖鎮(zhèn)中國科學(xué)院西雙版納熱帶植物園內(nèi)（101°16′05′′～101°16′21′′E、21°54′23′′～21°55′05′′N）. 該地區(qū)屬于熱帶季風(fēng)氣候，有明顯的干濕季之分，旱季是11月至次年4月，雨季為5 月至10 月，年降水量在1 193.7～2 491.5 mm，雨季降水占年總量的80%～85%，年平均氣溫在18～22 ℃ 之間.

本試驗(yàn)共選取了4種不同種植模式的橡膠林進(jìn)行調(diào)查，分別為橡膠?茶樹混合林、橡膠?大葉千斤拔混合林、橡膠叢林和橡膠純林，同時(shí)還選取了自然林作為對照林型，共5種森林類型. 各種林型的概況如下：橡膠純林中膠樹的年齡為15 a左右，采用寬窄相間密株種植方式，管理方式為有機(jī)管理，不使用農(nóng)藥和除草劑等化學(xué)藥品，少量使用有機(jī)化肥等；橡膠?茶葉復(fù)合林和橡膠?千斤撥復(fù)合林是在橡膠純林隔離帶種植茶樹（Parashorea chinensis）和大葉千斤撥（Moghania macrophylia），其中膠樹的樹齡和種植方式與橡膠純林相似；橡膠叢林是以橡膠為優(yōu)勢樹種的模擬自然林，林中自然生長著其它樹種，橡膠叢林的種植年限為15 a左右；自然林為西雙版納地區(qū)具有代表性的自然林，其中優(yōu)勢植物為短刺栲（Castanopisi echidnocarpa）、印度栲（Castanopisi spach）、木姜子（Litsea pungens）等.

1.2 白蟻調(diào)查方法本實(shí)驗(yàn)使用引誘法（baiting method）在所選取的5種林型中調(diào)查白蟻的多樣性[19-20]. 該多樣性調(diào)查共進(jìn)行了2次，分別在2016年的旱季（3—4 月）和雨季（7—8 月）進(jìn)行. 具體調(diào)查方法如下：首先在每種林型設(shè)置4個(gè)20×20 m的樣方作為重復(fù)，每個(gè)樣方之間相距100 m以上以保證樣方之間的獨(dú)立性，樣方距離森林邊緣20 m以上，以避免邊緣效應(yīng)[21]. 每個(gè)樣方被分成16個(gè)4×5 m的小樣方，在每個(gè)小樣方中心放置1個(gè)纖維素誘餌（實(shí)心衛(wèi)生卷紙）引誘白蟻[20]. 為防止雨水沖毀卷紙，卷紙用錫箔紙包住其上面和四周，留著卷紙底面讓白蟻取食，同時(shí)用竹簽將卷紙固定在地面上. 為了更好地吸引土棲性白蟻，隨機(jī)抽取其中一半的卷紙埋入在5 cm深度的土壤中，其余一半的卷紙放置在凋落物層上，每個(gè)林型共放置64個(gè)紙團(tuán)，5個(gè)林型共320個(gè)卷紙誘餌. 隨后以14 d為1個(gè)取樣周期，分別于第14天，第28天和第42天收取有白蟻的紙團(tuán)，對獲取的白蟻進(jìn)行數(shù)量統(tǒng)計(jì)和種類鑒定.

1.3 數(shù)據(jù)分析對于白蟻種類中優(yōu)勢種的劃分，以每一種出現(xiàn)次數(shù)占總出現(xiàn)次數(shù)20%以上的為優(yōu)勢種，出現(xiàn)次數(shù)占總次數(shù)1%～20%為常見種，出現(xiàn)次數(shù)只有1次的為稀有種[22].

選取2個(gè)常規(guī)指標(biāo)代表白蟻的物種多樣性變化，即物種豐富度和香農(nóng)威納多樣性指數(shù). 白蟻的物種豐富度計(jì)算方法是每個(gè)林型在試驗(yàn)期間共獲取的白蟻物種數(shù)量總和. 香農(nóng)威納多樣性指數(shù)（Shannon-Weiner index）采用公式（1）計(jì)算[23].

式中,H′為 香農(nóng)指數(shù),Pi=ni/N，ni為第i種的相對多度，N為群落中所有種的相對多度之和.

白蟻?zhàn)鳛橐环N社會(huì)性昆蟲，絕對多度不具有代表意義，因此我們選取相對多度這個(gè)指標(biāo). 相對多度的定義為：白蟻物種在纖維素誘餌上出現(xiàn)的次數(shù)[22].

我們使用雙因素方差分析（two-way ANOVA）來比較5種林型和季節(jié)之間白蟻指標(biāo)的差異，其中林型和季節(jié)作為兩個(gè)主因素，隨后用Tukey’s HSD進(jìn)行多重比較. 對于白蟻群落結(jié)構(gòu)的分析，我們使用非度量多維尺度分析（non-metric multi-dimensional scaling，nMDS）來探討 5 種林型之間的差異，隨后用群落相似性分析（ANOSIM）來測試不同林型中白蟻群落的相似性[24]，選取50%相似性水平將結(jié)果以圓圈的方式疊加到nMDS結(jié)果圖中.

對于不同林型白蟻的指示種分析，我們使用R語言中的indicspecies軟件包進(jìn)行分析，計(jì)算IndVal值，以IndVal指示值大于0.6并與林型顯著相關(guān)（P＜0.05）的白蟻物種作為指示物種[25].

2 結(jié)果與分析

2.1 不同林型下白蟻的物種組成試驗(yàn)期間5種林型中共放置了320個(gè)纖維素誘餌陷阱，其中294個(gè)誘餌陷阱收獲了白蟻個(gè)體，捕獲率為92%. 試驗(yàn)共獲取 125 821頭白蟻，隸屬于 1科（白蟻科Termitidae）、6 屬、18 種（詳見表 1）. 其中自然林獲取白蟻5屬15種，其優(yōu)勢種類為黃翅大白蟻（Macrotermes berneyi）、小頭鉤白蟻（Ancistrotermes dimorphus）；橡膠?茶樹混合林獲取白蟻5屬11種，其優(yōu)勢種類為小頭鉤白蟻；橡膠?大葉千斤拔獲取白蟻2屬8種，其優(yōu)勢種類為小頭鉤白蟻、黑翅土白蟻（Odontotermes fromosaus）；橡膠叢林獲取白蟻4屬8種，其優(yōu)勢種類為黑翅土白蟻、錐鄂土白蟻（Odontotermes conignathus）；橡膠純林獲取白蟻4屬10種，其優(yōu)勢種類為小頭鉤白蟻、黑翅土白蟻（表1）. 白蟻群落的物種組成比例發(fā)生較大的變化，優(yōu)勢種相對多度所占比例分別為自然林（共2種）43.0%、橡膠?叢林（共2種）54.0%、橡膠?茶樹混合林（共1種）36.4%、橡膠?千斤撥混合林（共2種）58.7%、橡膠純林（共2種）58.6%；稀有種（出現(xiàn)只有一次）數(shù)量及其占該林型物種數(shù)的比例分別為自然林1種占6.7%、橡膠叢林1種占12.5%、橡膠?千斤撥混合林1種占12.5%、橡膠?茶樹混合林3種占27.3%、橡膠純林3種占30%.

表 1 不同林型白蟻名錄和相對多度Tab. 1 List of termite species and relative abundance at different forest types

2.2 不同林型下白蟻的相對多度和物種多樣性比較雙因素方差分析的結(jié)果標(biāo)明，林型對白蟻的相對多度（F=3.89，p＜0.05）、物種豐富度（F=4.92，p＜0.01）、Shannon多樣性指數(shù)（F=5.14，p＜0.01）都呈現(xiàn)出顯著的獨(dú)立影響，而季節(jié)及季節(jié)與林型的交互作用對其影響都不具有顯著性（表2）. 進(jìn)行多重比較后發(fā)現(xiàn)，白蟻的相對多度為自然林顯著高于橡膠?茶樹混合林，其它林型間差異不顯著（圖1（a））；白蟻的物種豐富度為自然林顯著高于其它4個(gè)林型，其它林型之間差異不顯著（圖1（b））；白蟻Shannon多樣性指數(shù)為自然林顯著高于橡膠?茶樹混合林和橡膠叢林，其它林型間差異不顯著（圖 1（c））.

2.3 不同林型下白蟻群落組成的比較NMDS 分析結(jié)果表明，不同林型間白蟻群落結(jié)構(gòu)差異顯著(ANOSIM GlobalR= 0.272 5，p＜0.01)，其中自然林與其它林型白蟻群落結(jié)構(gòu)具有明顯的差別. 與此同時(shí)，橡膠叢林和橡膠?茶樹混合林中的白蟻群落結(jié)構(gòu)也顯著不同，而單一橡膠林、橡膠?大葉千斤拔混合林和橡膠叢林白蟻群落結(jié)構(gòu)具有一定相似性.單一橡膠林、橡膠茶林和橡膠?大葉千斤拔混合林白蟻群落結(jié)構(gòu)具有一定相似性（圖2）.

表 2 森林類型、季節(jié)及其相互作用對白蟻群落多樣性的雙因素方差分析Tab. 2 Two-way ANOVA analysis of forest types, seasons and their interactions on termite community diversity

2.4 不同林型下白蟻的指示物種分析指示物種的不同可以反映出不同類型樣地間的生境的差異.指示種分析表明，自然林的白蟻指示物種為黃翅大白蟻（p＜0.01）和直鼻歧顎白蟻（p＜0.01），橡膠?茶樹混合林的指示物種為多毛近扭白蟻（p＜0.01），但是我們在其它林型中并沒有發(fā)現(xiàn)顯著的白蟻指示物種（表 3）.

3 討論

對于本論文的第一個(gè)科學(xué)問題，橡膠林種植對白蟻多樣性和群落結(jié)構(gòu)的影響. 我們的研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)，與自然林相比較，橡膠純林降低31%的白蟻物種豐富度，與此同時(shí)，橡膠純林中白蟻群落結(jié)構(gòu)也顯著不同于自然林. 該部分的結(jié)果與林小兵等[13]的研究結(jié)果較為相似，其數(shù)據(jù)結(jié)果表明白蟻物種豐富度在常綠闊葉林和單一橡膠林中分別為18種和10種，下降了44%. Liu等[24]的研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)，橡膠林種植降低了27%的白蟻多樣性. 橡膠純林在降低白蟻多樣性的同時(shí)，還顯著地改變了白蟻的群落結(jié)構(gòu). 其表現(xiàn)為白蟻的稀有種比例從自然林的6.7%上升到橡膠純林中的30%，稀有種所占比例隨著林內(nèi)植物群落結(jié)構(gòu)及生境復(fù)雜性增加有增大的趨勢. 這與Attignon等[26]在西非柚木種植園中發(fā)現(xiàn)白蟻群落由單一優(yōu)勢種（鉤白蟻屬）主導(dǎo)的研究結(jié)果相類似. 與此同時(shí)，本研究中所發(fā)現(xiàn)的白蟻優(yōu)勢種種類與裴汝康等[27]和肖維良等[28]在西雙版納地區(qū)發(fā)現(xiàn)的白蟻優(yōu)勢種類相似，主要為黃翅大白蟻、小頭鉤白蟻、黑翅土白蟻等.

圖 1 不同林型相對多度、物種豐富度和 Shannon 多樣性指數(shù)的比較Fig. 1 The comparisons of relative abundance, species richness and Shannon diversity index among different forest types

本論文中的另一個(gè)科學(xué)問題，不同種植模式的橡膠林是否能夠顯著地影響白蟻多樣性和群落結(jié)構(gòu). 我們的研究結(jié)果并沒有發(fā)現(xiàn)和證實(shí)復(fù)合膠林模式能夠顯著提高白蟻多度和多樣性. Zheng等[11]關(guān)于蜘蛛的研究也得到了類似結(jié)果，其研究發(fā)現(xiàn)，不同模式的復(fù)合膠林并沒有顯著提高蜘蛛多樣性.導(dǎo)致該結(jié)果的可能原因有以下3點(diǎn)：第一，白蟻的食物資源主要為枯枝倒木和凋落物，不同種植模式的橡膠林只是簡單增加了一種植物類群，而且茶樹和大葉千斤拔都為小型灌木，枯枝倒木和凋落物的輸入量并不大[29]，并沒有顯著增加白蟻的食物資源，因此橡膠?茶樹和橡膠?大葉千斤拔復(fù)合林并沒有顯著提高白蟻多度和多樣性；第二，與橡膠純林相比，橡膠?茶樹和橡膠?大葉千斤拔復(fù)合林干擾強(qiáng)度更大，因?yàn)槌耸占鹉z汁液，復(fù)合林中還需要采摘茶葉、割伐千斤拔，更多的人類管理活動(dòng)和干擾也會(huì)進(jìn)一步對白蟻產(chǎn)生一定的負(fù)面影響；第三，雖然橡膠叢林植物多樣性顯著增加，但是其仍是處于森林演替初級階段的次生林，是以橡膠林為優(yōu)勢種的林型，林下植被多以草本灌木為主，且多以先鋒植物種類為主，有研究發(fā)現(xiàn)先鋒植物的枯枝倒木和凋落物木質(zhì)素含量較低，對白蟻并沒有很好的吸引作用[14].

圖 2 不同林型白蟻群落組成的比較Fig. 2 The comparisons of termite community composition in different forest types

表 3 不同林型間白蟻群落指示物種分析Tab. 3 Indicator species analysis of termite community among different forest types

利用NMDS對白蟻群落結(jié)構(gòu)相似性比較后發(fā)現(xiàn)，自然林中的白蟻群落結(jié)構(gòu)與不同種植模式的橡膠林有較大差別，而4種橡膠林型中只有橡膠?茶樹混合林和橡膠叢林的群落結(jié)構(gòu)差異較大. 通過觀察我們認(rèn)為這種差異有可能是森林林冠郁閉度的差異所引起的，已有研究證明當(dāng)林冠層變得更加開放時(shí)，依賴較高林冠郁閉度的土食性白蟻物種暴露于其耐受范圍之外的微氣候條件下，從而導(dǎo)致其蟻巢的生存和繁殖成功率下降，并最終導(dǎo)致局部滅絕[22].

有的研究表明，白蟻對環(huán)境變化及生境干擾較為敏感，具有生態(tài)指示作用[30-31]. 黃翅大白蟻為培菌白蟻，是西雙版納地區(qū)的常見種，直鼻歧顎白蟻為木食性白蟻，是本研究中自然林的獨(dú)有種，這兩種白蟻為自然林的指示種說明自然林能夠提供一個(gè)生境異質(zhì)性較高的環(huán)境，使得多種白蟻共存. 單一橡膠林、橡膠叢林及橡膠?千斤撥復(fù)合林無明確的指示種，可能是因?yàn)檫@3種林型內(nèi)的生境較為相似及與自然林及橡膠?茶樹混合林相比沒有形成較為獨(dú)特的生境.

4 結(jié)論

當(dāng)自然林轉(zhuǎn)變?yōu)橄鹉z純林后，白蟻的物種多樣性和多度顯著下降，同時(shí)白蟻群落組成也發(fā)生較大變化，如優(yōu)勢種數(shù)量減少，且稀有種所占比例增加.不同種植模式的橡膠林并沒有顯著地提高白蟻相對多度和多樣性. 如何對土地利用方式改變后的人工林進(jìn)行合理的管護(hù)，使其能既滿足經(jīng)濟(jì)發(fā)展的需要又保能護(hù)生物多樣性，可能值得我們進(jìn)一步的研究.