王松波，史昭錦，耿 紅，吳來燕，曹艷敏

(1：中南民族大學(xué)資源與環(huán)境學(xué)院，武漢430074)(2：中南民族大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，武漢430074)

物種多樣性是生態(tài)系統(tǒng)生產(chǎn)力、穩(wěn)定性、可入侵性和養(yǎng)分動態(tài)變化的主要決定因子[1].傳統(tǒng)的物種多樣性測定一般以物種數(shù)目和豐度為基礎(chǔ)(如物種豐富度、Shannon-Wiener指數(shù))，近20年來以功能性狀和系統(tǒng)發(fā)育為特征的多樣性分析逐漸成為生態(tài)學(xué)研究中的常用手段.功能多樣性(functional diversity)是對一個群落中物種功能性狀變化范圍和分布的度量.在此概念出現(xiàn)之前，群落生態(tài)學(xué)研究者通常忽略不同物種在生理、生態(tài)和形態(tài)特征等方面存在的極大差異，用物種豐富度代表生物多樣性，這在生物多樣性與生態(tài)系統(tǒng)功能關(guān)系的研究中尤為常見.近年來的許多研究發(fā)現(xiàn)，生態(tài)系統(tǒng)功能不僅依賴于物種數(shù)目，而且依賴物種所具有的功能性狀，功能多樣性才是與生態(tài)過程密切相關(guān)的生物多樣性因素[2-3]，在預(yù)測生態(tài)系統(tǒng)功能時甚至能超越物種豐富度[4-5].

功能性狀是物種對外界環(huán)境長期響應(yīng)與適應(yīng)后所呈現(xiàn)出來的特征，不同的功能性狀體現(xiàn)了物種不同的生態(tài)適應(yīng)性.經(jīng)過多年發(fā)展，不同生物類群的功能性狀被廣泛應(yīng)用于各種研究.最常見的植物功能性狀包括葉片形態(tài)特征(如葉片厚度、比葉面積、葉片C/N、氣孔密度、光合速率等)、根屬性(根大小、根長度、比根長等)及種子大小和質(zhì)量[6-7]；魚類功能性狀有頭長、眼睛大小、上/下頜長度、鰓耙數(shù)目和長度等[8].相對于上述生物所具有的可量化指標(biāo)，小型生物所報道的定量指標(biāo)偏少，如藻類常用的功能性狀中，體積大小、最大長度為分類變量，吞噬性、運動性和對硅的需求為名義變量[9]；浮游甲殼動物常用的功能性狀僅體長為定量指標(biāo)，其余(如攝食類型、棲息生境、食性)均為分類指標(biāo)[10].現(xiàn)代分子生物學(xué)證實了物種的功能性狀具有相當(dāng)?shù)倪M(jìn)化保守性，親緣關(guān)系越近的物種，其功能性狀也越相似[11-12].

與物種多樣性指數(shù)類似，功能多樣性也可以從不同的方面來描述，常見的有功能豐富度(functional richness,FRic)、功能均勻度(functional evenness,FEve)、功能離散度(functional divergence,FDiv)和功能分散度(functional dispersion,FDis)等.FRic表示群落中物種占據(jù)的功能空間的大小，F(xiàn)Eve表示功能性狀在功能空間分布的均勻程度，F(xiàn)Div表示群落豐度在功能空間的分布對功能性狀離散程度的影響[13]；FDis表示功能空間中的各個物種到質(zhì)心(centroid)的加權(quán)平均距離[14].這些指數(shù)被廣泛運用于各種生態(tài)學(xué)問題的研究，如群落構(gòu)建機(jī)制、生物多樣性與生態(tài)系統(tǒng)功能關(guān)系、環(huán)境因子對生物群落結(jié)構(gòu)的影響等.基于生態(tài)位理論的群落構(gòu)建學(xué)說認(rèn)為，環(huán)境濾過(environmental filtering)將導(dǎo)致群落中物種的功能性狀趨同(clustering)，亦即功能多樣性降低.例如，湖泊中浮游甲殼動物的功能豐富度和底棲動物的功能分散度均隨水體營養(yǎng)水平的上升而下降[15-16].在干旱地區(qū)，土壤水分和含鹽量促進(jìn)了植被葉片面積和氮含量的趨同, 群落功能離散度與水分呈顯著負(fù)相關(guān)[17].Bassler等[18]研究發(fā)現(xiàn)，苔蘚群落的功能分散度隨海拔的升高而降低.

目前有關(guān)功能多樣性在生態(tài)學(xué)中的應(yīng)用習(xí)見于陸地生態(tài)系統(tǒng).浮游動物作為水生態(tài)系統(tǒng)中重要的初級消費者，其功能多樣性受學(xué)者關(guān)注的程度要遠(yuǎn)低于魚類、底棲動物和藻類，直到2007年才有第一篇關(guān)于浮游甲殼動物功能性狀的系統(tǒng)描述[19]，這可能一方面與其個體小、功能性狀難以定量量化，另一方面與其物種數(shù)目少，存在明顯的季節(jié)變化和空間分布特征(如沿岸帶和敞水區(qū))有關(guān).雖然國際上的相關(guān)研究陸續(xù)在發(fā)表，但國內(nèi)對其的研究僅限于少量的幾篇文獻(xiàn)[11,20].本文通過對14個水體浮游甲殼動物群落結(jié)構(gòu)的研究，分析了環(huán)境因子對其功能多樣性指數(shù)(包括FRic、FEve、FDiv和FDis)和功能群分布的影響，目的在于拋磚引玉，讓更多的研究者運用功能性狀來探討浮游動物群落多樣性的維持、變化機(jī)制.

1 研究方法

1.1 研究地點

本研究選取湖北省范圍內(nèi)14個水體進(jìn)行樣品采集，其中湖泊4個，水庫10個.野外采樣分別在2014年和2015年的4月20日-5月9日進(jìn)行.具體的環(huán)境因子采樣和分析過程已在王松波等研究中[21]進(jìn)行了詳細(xì)的描述，本文對其進(jìn)行了歸納總結(jié)并不再贅述(表1).

表1 采樣水體的環(huán)境因子*

1.2 浮游甲殼動物采樣及計數(shù)

浮游甲殼動物樣品通過64 μm浮游生物網(wǎng)的垂直拖曳來采集，上提速度約為0.5 m/s，采樣深度為沉積物界面之上0.5 m至水面.采集的樣品用甲醛保存，最終濃度為5%.物種組成和密度通過顯微鏡進(jìn)行鑒定和計數(shù)，并記錄每一物種的最大體長.枝角類和橈足類的鑒定參考工具書[22-23].每個水體采集3個樣品，取其密度平均值用于分析.

1.3 浮游甲殼動物的功能性狀

浮游甲殼動物的功能性狀反映了其在水環(huán)境中的生態(tài)適應(yīng)性.參考Vogt等[10]的研究，本文選取5個功能性狀用于分析，包括：體長(body length)、攝食類型(feeding type)、捕食者防御(predator defense)、棲息地(habitat type)和食性(trophic group).在這5個指標(biāo)中，僅體長為連續(xù)型變量，其余4個均為分類變量.由于浮游甲殼動物的個體較小，有關(guān)其生理、攝食率、種群增長率等的數(shù)據(jù)難于從文獻(xiàn)中獲取，而體長的大小又與這些過程直接相關(guān)，故可用體長來間接反映這些重要的生理生態(tài)過程.攝食類型反映了物種獲取食物的方式，分為6種：Bosmina型(以水平游泳和不太發(fā)達(dá)的過濾胸肢為主要特征)、Chydorus型(以刮食物體表面的藻類顆粒為主要特征)、Daphnia型(在固定的地方通過第三和第四對胸肢過濾攝食)、Sida型(與Daphnia型類似，不同的是利用前5對胸肢過濾)、捕食型(raptorial，主動捕獲獵物)、懸停型(stationary suspension，在一個相對固定的地方懸停攝食).捕食者防御反映物種面對捕食者時的行為響應(yīng)，包括4種類型，無響應(yīng)、快速游泳、減慢游泳、中止游泳并跳躍逃離.棲息地反映物種生活的生境，分為2種，沿岸帶型(包括底棲型)和敞水區(qū)型.食性分為3種，植食性、雜食性和肉食性.5個指標(biāo)除了體長是直接測定的外，其余指標(biāo)均通過查找工具書[22-23]獲得，本研究中各物種的具體功能性狀見表2.

表2 浮游甲殼動物的功能性狀

1.4 功能多樣性指數(shù)

功能豐富度(FRic)指數(shù)以凸包體積(convex hull volume)來衡量，表示在多維功能空間中能將所有物種囊括在內(nèi)的最小多面體體積，在二維空間中則表現(xiàn)為多邊形面積.該凸包體的計算基于“Quickhull”算法，是一個復(fù)雜的過程，必須依賴計算機(jī)完成[24].

功能均勻度(FEve)指數(shù)[24]：

(1)

(2)

(3)

式中，wi、wj表示物種i、j的相對豐度，dist(i,j)表示在最小生成樹(minimum spanning tree, MST)中兩相鄰物種i和j之間的歐氏距離，EWl表示經(jīng)相對豐度加權(quán)處理后的均勻度；l表示在MST中連接兩相鄰物種的樹枝數(shù)量；PEWl表示局部加權(quán)均勻度；S表示物種豐富度.

功能離散度(FDiv)指數(shù)[24]：

(4)

(5)

(6)

(7)

(8)

(9)

功能分散度(FDis)指數(shù)[14]：

(10)

(11)

1.5 統(tǒng)計分析

物種對之間的相異矩陣采用Gower距離構(gòu)建.聚類分析采用非加權(quán)組平均法(UPGMA)，通過“hclust”函數(shù)實現(xiàn).功能多樣性指數(shù)通過FD軟件包中的“dbFD”函數(shù)實現(xiàn)，上述分析均依賴R 3.6.1.相關(guān)分析和線性回歸分析通過SPSS 17.0軟件完成.

2 結(jié)果與分析

2.1 浮游甲殼動物功能群

基于Gower距離和非加權(quán)組平均法的聚類分析見圖1.結(jié)果顯示：親緣關(guān)系近的物種(在分類學(xué)上相近)由于具有相似的功能性狀，均很好地聚為一類，如頸溝基合溞和簡弧象鼻溞，角突網(wǎng)紋溞和方形網(wǎng)紋溞.另外，在分類學(xué)上隸屬于某一科或目的物種也能很好地聚集在一起，如溞科的角突網(wǎng)紋溞、方形網(wǎng)紋溞、盔形溞、老年低額溞，哲水蚤目中的湯匙華哲水蚤、特異蕩鏢水蚤、右突新鏢水蚤、球狀許水蚤和長江新鏢水蚤.此外，生活在沿岸帶，與水草關(guān)系緊密的晶瑩仙達(dá)溞、鉤足平直溞、尖額溞和盤腸溞聚在一起；肉食性種類，如透明薄皮溞、中劍水蚤和臺灣溫劍水蚤聚為一類.為方便研究，根據(jù)優(yōu)勢種組成，我們將上述22個種屬分為6個功能群，分別稱之為Mesocyclops群組、Sinocalanus群組、Diaphanosoma群組、Chydorus群組、Bosmina群組和Daphnia群組(圖1).在這些采樣水體中，浮游甲殼動物的功能群數(shù)量變化范圍為2～6，均值為4.除火連畈水庫Mesocyclops群組和Diaphanosoma群組占優(yōu)勢外，Daphnia群組和Sinocalanus群組在其余水體中合計占到了總密度的45%～96%(圖2).

圖1 基于浮游甲殼動物功能性狀的聚類分析

圖2 各采樣水體功能群密度百分比組成

2.2 浮游甲殼動物功能多樣性指數(shù)

在16個采樣水體中，F(xiàn)Ric變化范圍為0.085～0.673，均值0.374，最大值出現(xiàn)在2015年的吳嶺水庫，最小值出現(xiàn)在金沙水庫.FEve均值為0.489，最大值和最小值分別出現(xiàn)在惠亭水庫(0.722)和羅橋水庫(0.192).FDiv變化范圍為0.670～0.982，均值0.868，最大值出現(xiàn)在2015年的吳嶺水庫，最小值出現(xiàn)在牛山湖.FDis均值為0.227，最大值出現(xiàn)在2014年的吳嶺水庫(0.350)，最小值出現(xiàn)在北郊水庫(0.107).火連畈水庫由于物種數(shù)小于經(jīng)主坐標(biāo)分析后選取的特征軸數(shù)，無法進(jìn)行FRic、FEve和FDiv的計算(表3).

相關(guān)分析顯示，F(xiàn)Ric、FEve和FDiv與環(huán)境因子之間不存在顯著的相關(guān)關(guān)系(P>0.05).FDis與TDN、TDP、NH3-N和C/P比均存在顯著的相關(guān)關(guān)系(P<0.05)(表4).線性回歸分析發(fā)現(xiàn)，隨著水體TDP濃度的增加，浮游甲殼動物的物種數(shù)表現(xiàn)出下降趨勢(R2=0.21,P=0.073)，功能群數(shù)量(R2=0.36,P=0.014)、功能群Shannon-Wiener指數(shù)(R2=0.60,P<0.001)和FDis(R2=0.66,P<0.001)均顯著下降(圖3).另外，F(xiàn)Ric和FDis均隨著功能群數(shù)量的增加而顯著變大(P<0.05)(圖4).

圖4 浮游甲殼動物功能豐富度(FRic)和功能分散度(FDis)與功能群數(shù)量之間的回歸分析

表3浮游甲殼動物的功能多樣性指數(shù)

圖3 物種數(shù)、功能群數(shù)、功能群Shannon-Wiener指數(shù)和功能分散度(FDis)與TDP濃度之間的回歸分析

表4 功能多樣性指數(shù)與環(huán)境因子之間的Spearman相關(guān)分析

3 討論

功能多樣性指數(shù)從不同方面刻畫了群落功能性狀的分布模式.FRic表示一個群落中的物種所占據(jù)的功能空間的大小，該值一般隨物種豐富度的增多而變大，其余3個指數(shù)與物種豐富度無關(guān)[14,24-25].在本研究中，F(xiàn)Ric與物種豐富度呈顯著正相關(guān)(R=0.77,P=0.001)，但隨著水體TDP濃度的增大，物種豐富度呈不顯著的下降趨勢，F(xiàn)Ric與TDP濃度之間也呈不顯著的負(fù)相關(guān)關(guān)系(R=-0.31,P=0.259).已有的研究發(fā)現(xiàn)，浮游甲殼動物的功能豐富度與TP濃度之間呈單峰分布或線性負(fù)相關(guān)的模式[15,26].這種分布模式實際上與物種豐富度隨水體營養(yǎng)狀態(tài)或初級生產(chǎn)力的分布具有一致性，如Jeppesen等[27]發(fā)現(xiàn)浮游動物的物種數(shù)隨水體營養(yǎng)水平的上升而下降；Dodson等[28]發(fā)現(xiàn)浮游動物的物種數(shù)與初級生產(chǎn)力之間的關(guān)系為單峰模型.雖然FRic的大小受物種豐富度的直接影響，但多的物種數(shù)量并不總是代表高的FRic，因為可能有冗余物種存在.例如B?ssler等[18]研究發(fā)現(xiàn)隨著海拔的增加，苔蘚群落的功能分散度下降，但物種豐富度反而上升，主要表現(xiàn)為喜好高濕環(huán)境和行無性繁殖模式種類數(shù)的增加.在一個水體中如果同時出現(xiàn)湯匙華哲水蚤、右突新鏢水蚤和長江新鏢水蚤，與只有其中的一個物種相比，F(xiàn)Ric可能并不會受到多大影響.在本研究中，功能群數(shù)量隨著TDP濃度的增加而下降，而且FRic與功能群數(shù)量之間呈顯著正相關(guān).在水體富營養(yǎng)化的過程中，浮游甲殼動物功能群數(shù)量的下降說明環(huán)境選擇促進(jìn)了它們功能性狀的趨同，同時也表明它們對資源充分利用能力的下降，這可能也是富營養(yǎng)水體中浮游動植物間能量傳遞效率下降的原因之一.

融合物種豐富度與豐度的FEve和FDiv也不受所選環(huán)境因子的影響.一般來說，如果優(yōu)勢種分布在功能空間的邊緣，F(xiàn)Div就大，表明生態(tài)位分化明顯，物種間資源競爭較弱；反之，如果優(yōu)勢種靠近功能空間重心，F(xiàn)Div就小，物種間資源競爭激烈[13,24].在本研究中，F(xiàn)Div普遍偏大，說明群落物種間的競爭較弱.例如在最小FDiv出現(xiàn)的牛山湖，盔形溞和湯匙華哲水蚤分別占總密度的62.5%和27.9%，兩者雖然都生活在敞水區(qū)，以濾食藻類為主，但可能通過對食物顆粒大小的選擇實現(xiàn)生態(tài)位的分化，前者以小顆粒為主，后者則以大顆粒為主[29].FEve基本分布在0.5左右，其大小不僅受物種間距離的影響，還受物種豐度在功能空間分布的影響.在上述FRic的討論中，我們發(fā)現(xiàn)水體富營養(yǎng)化導(dǎo)致浮游甲殼動物功能群數(shù)量減少，亦即物種在功能空間聚集，物種間性狀趨同，對資源的利用能力下降，理論上FDiv和FEve也會變小，但它們兩者的計算還受物種豐度在功能空間分布的影響，所以本研究對其大小隨營養(yǎng)水平的變化規(guī)律很難給出合理的解釋.考慮到這些水體中依然存在漁業(yè)養(yǎng)殖活動，強(qiáng)烈的下行效應(yīng)可能導(dǎo)致了這些結(jié)果的產(chǎn)生.Li等[30]認(rèn)為在長江流域受人類活動影響強(qiáng)烈的水體中浮游動物的群落結(jié)構(gòu)主要受魚類捕食的影響，與營養(yǎng)狀態(tài)的關(guān)系不大.張曉妝等[31]也認(rèn)為每年春、秋季漁汛期對經(jīng)濟(jì)魚種進(jìn)行高強(qiáng)度捕撈，從而引起其生物量大幅下降，可能是造成海州灣魚類群落優(yōu)勢種和功能均勻度、功能離散度變化的重要原因.之前的研究發(fā)現(xiàn)[21]，浮游甲殼動物密度和生物量均與Chl.a濃度不存在顯著相關(guān)性，且有78%水體的TDP濃度高于0.07 mg/L.在長江中下游的淺水湖泊中，當(dāng)總磷濃度大于0.097 mg/L時，浮游甲殼動物生物量會因魚類捕食而變得不確定，由于我們所選擇的水庫和湖泊大都存在漁業(yè)活動，魚類捕食對其群落結(jié)構(gòu)和功能多樣性指數(shù)的影響不容忽視[30,32].

FDiv在計算重心時，僅用到了構(gòu)成多面體的頂點(頂點數(shù)≤物種數(shù))對應(yīng)的物種坐標(biāo)，且僅在計算物種到重心的距離時用到了物種豐度權(quán)重[24].FDis在計算質(zhì)心坐標(biāo)時用的是全部物種坐標(biāo)，而且在計算質(zhì)心坐標(biāo)和物種到質(zhì)心距離時均用到了物種豐度權(quán)重[14]，也就是說FDis比FDiv更能反映物種在功能空間的聚集程度.在本研究中，F(xiàn)Dis不僅與營養(yǎng)鹽(TDN、TDP、NH3-N)濃度呈顯著負(fù)相關(guān)，而且還與功能群數(shù)量呈顯著正相關(guān)，表明富營養(yǎng)化促進(jìn)了浮游甲殼動物群落功能性狀在生態(tài)位空間的聚集.Valdivia等[33]在潮間帶的研究也發(fā)現(xiàn)，棲居于嚴(yán)酷環(huán)境下(高潮間帶)的生物群落的FRic和FDis最低，表現(xiàn)為性狀趨同，而在溫和條件下(低潮間帶)FRic和FDis最大，表現(xiàn)為性狀發(fā)散.隨著水體營養(yǎng)水平的上升，大型底棲動物群落的功能性狀β多樣性顯著下降[16].植物與生長和繁殖有關(guān)的功能性狀的FDis隨溫度和降雨的增加而變大[34].這些結(jié)果表明，群落的FDis受群落構(gòu)建過程(例如環(huán)境濾過)的直接影響，水體富營養(yǎng)化帶來的物理、化學(xué)、生物等環(huán)境的改變最終會影響到浮游動物的群落結(jié)構(gòu).另外，F(xiàn)Dis與懸浮物C/P比呈顯著正相關(guān).在我們研究的水體中，懸浮物C/P比均滿足浮游甲殼動物發(fā)展對食物質(zhì)量的要求[21]，相反過低的懸浮物C/P比可能會對浮游甲殼動物的生長造成負(fù)面影響[35]，從而對其群落組成產(chǎn)生選擇壓力，所以懸浮物C/P比的適當(dāng)增大可能更有利于多樣化物種的共存.

功能群是群落中具有相似功能物種的集合.在經(jīng)驗性的水生動物功能群劃分中，個體大小、攝食類型和食性常被用于分組，如Krztoń等[36]根據(jù)這些特征將包括纖毛蟲、輪蟲和浮游甲殼動物在內(nèi)的浮游動物群體分為6個功能類群；Heino[37]通過攝食和行為特點的組合將底棲動物劃分為24個功能群.本文依據(jù)5個功能性狀對浮游甲殼動物的聚類分析發(fā)現(xiàn)，在分類學(xué)上相近的物種(也可粗略地認(rèn)為在系統(tǒng)發(fā)育上親緣關(guān)系較近[38])，其功能性狀的差異也較小，更容易形成一個類群，表明功能性狀可能具有進(jìn)化上的保守性[11].以外形特征作為主要分類依據(jù)的枝角類、哲水蚤和劍水蚤本身也隱含著功能性狀的應(yīng)用，如運動方式和食性.隨著水體TDP濃度的上升，浮游甲殼動物功能群的數(shù)量和Shannon-Wiener多樣性指數(shù)均顯著下降，表明沿著營養(yǎng)鹽梯度群落中的物種向更適應(yīng)當(dāng)前環(huán)境的功能群或優(yōu)勢種集中.Heino[37]也發(fā)現(xiàn)水體中TP濃度的增加降低了底棲動物功能群的多樣性和均勻性.群落構(gòu)建理論認(rèn)為環(huán)境選擇一般會導(dǎo)致群落功能性狀的趨同.在本研究中，低營養(yǎng)水體以2個優(yōu)勢功能群為主，包括Daphnia、Sinocalanus、Bosmina群組的組合，其密度能占到總密度的75%以上；在中、高營養(yǎng)水平的水體，如羅橋水庫、北郊水庫和王英水庫，一個功能群就能占到總密度的70%以上，這些優(yōu)勢功能群基本以Daphnia或Sinocalanus群組為主[21].當(dāng)Daphnia和Sinocalanus群組共存時，一般以Daphnia群組占優(yōu)勢.前者對磷具有較高的需求，后者對氮具有較高的需求[39]，表明食物質(zhì)量在群落構(gòu)建中可能占有重要作用.