潘 君,王傳寬,王興昌,*

1 東北林業(yè)大學(xué)生態(tài)研究中心,哈爾濱 150040 2 東北林業(yè)大學(xué)森林生態(tài)系統(tǒng)可持續(xù)經(jīng)營(yíng)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,哈爾濱 150040

根系是森林生態(tài)系統(tǒng)中重要的碳庫和養(yǎng)分庫,對(duì)生態(tài)系統(tǒng)碳和養(yǎng)分循環(huán)起著重要作用[1- 3]。與季節(jié)性集中凋落的落葉相比,溫帶森林的根一年四季都有可能發(fā)生死亡并逐漸分解[4]。植物凋落物向土壤輸入的物質(zhì),很大一部分來自根系,但根系凋落物在生態(tài)系統(tǒng)有機(jī)物循環(huán)中的作用近年來才逐漸受到重視[5]。根系分解是碳和養(yǎng)分歸還土壤的主要途徑[6],森林中地下凋落量平均約占年總凋落量的48%[5, 7]。因此,根系分解是養(yǎng)分、碳和能量在生態(tài)系統(tǒng)內(nèi)和生態(tài)系統(tǒng)之間、生物圈和大氣之間循環(huán)的重要基礎(chǔ)[8-9]。

與地上凋落物分解相比,根系分解研究還很不足。盡管細(xì)根(< 2 mm)[5, 7, 10]分解研究已有很多,但粗根分解動(dòng)態(tài)研究仍非常匱乏,絕大多數(shù)根系分解的研究持續(xù)時(shí)間短,不足以反映根系分解的整個(gè)過程。凋落物分解過程分為早期的快速分解階段和后期的慢速分解階段[1-2, 8, 11-12]。相對(duì)于地上凋落物,根系分解緩慢[13],因此短期研究只能反映早期快速分解階段情況而高估分解速率。而Moore等[14]對(duì)溫帶、寒帶和亞北極生態(tài)系統(tǒng)中分解袋法研究時(shí)間的調(diào)查顯示,大多數(shù)(69%)的分解袋法研究時(shí)間為1—2 a,84%的分解袋法研究時(shí)間為3 a或更短,只有5%的分解袋法研究時(shí)間超過5 a。此外,很多研究表明細(xì)根是根系凋落物庫的最大貢獻(xiàn)者,細(xì)根對(duì)土壤養(yǎng)分有效性具有重要作用[5, 7]。然而,有證據(jù)表明粗根對(duì)土壤有機(jī)物質(zhì)的貢獻(xiàn)也不能忽略[5, 10, 15],但以往研究對(duì)粗根分解模式知之甚少。而且根系長(zhǎng)期分解研究?jī)H局限在細(xì)根上[8, 13, 16-17],我國(guó)溫帶森林仍缺乏不同直徑根系長(zhǎng)期分解研究。

本文通過我國(guó)東北地區(qū)3個(gè)溫帶樹種不同徑級(jí)根系7 a53 d的分解實(shí)驗(yàn),比較長(zhǎng)期和短期根系分解及其隨根直徑、樹種的變化模式。研究結(jié)果可為探究地下部分的根系凋落物分解以及物質(zhì)循環(huán)和能量流動(dòng)提供依據(jù)。

1 材料和方法

1.1 研究區(qū)域概況

研究區(qū)域在黑龍江省東北林業(yè)大學(xué)帽兒山森林生態(tài)站(45°25′N,127°38′E)。該地區(qū)屬于長(zhǎng)白山山系支脈,張廣才嶺西北部的余脈。溫帶大陸性季風(fēng)氣候,夏季溫暖濕潤(rùn),冬季寒冷干燥。2008—2018平均年降雨量為676 mm,年平均氣溫為2.0℃[18]。其主要土壤類型為暗棕壤。

1.2 野外取樣與處理

試驗(yàn)地點(diǎn)位于通量塔周圍天然次生林,平均海拔400 m,平均坡度為9°。選擇主要樹種白樺(Betulaplatyphylla,BP)、春榆(Ulmusdavidianavar.japonica,UJ)、水曲柳(Fraxinusmandshurica,FM)[18],研究其不同直徑的根系分解速率變化規(guī)律。每個(gè)樹種隨機(jī)選擇3—5株樣木,于5月26日春季根系死亡高峰后[19],在0—20 cm土層挖取足夠的根混合帶回實(shí)驗(yàn)室。將取回的根用自來水將其表面附著的泥土清洗干凈,明顯的死根剪掉,然后將根系分為5個(gè)直徑等級(jí)：< 1 mm、1—2 mm、2—5 mm、5—10 mm、10—20 mm,自然風(fēng)干。實(shí)驗(yàn)采用分解袋法[20],分解袋的網(wǎng)眼大小非常重要[21],本實(shí)驗(yàn)選擇網(wǎng)眼0.1 mm的分解袋能夠防止活根進(jìn)入,也可避免分解后期根系碎屑掉出分解袋。測(cè)量根系風(fēng)干質(zhì)量與70℃烘干質(zhì)量的比值,用于計(jì)算根系的初始干質(zhì)量。對(duì)每個(gè)樹種每個(gè)直徑等級(jí)的根系,稱取2—5 g的風(fēng)干根,放入網(wǎng)眼為0.1 mm的分解袋中并用記號(hào)筆記錄初始風(fēng)干質(zhì)量(精確到0.001 g)。根直徑< 1 mm、1—2 mm和2—5 mm各60袋,3個(gè)樹種共540袋；根直徑5—10 mm和10—20 mm各30袋,3個(gè)樹種共180袋。于2012年6月3日將每個(gè)樹種根系分解袋埋入各自樹種樹冠下土壤(10 cm深),把計(jì)劃同時(shí)取樣的網(wǎng)袋穿在一條塑料繩上以便后期取回分解袋,每個(gè)樹種重復(fù)5株樣木。為減少因分解環(huán)境改變而產(chǎn)生的差異,布設(shè)分解袋后表層覆蓋林地凋落物,盡量恢復(fù)原樣。按照分解前期取回分解袋的間隔時(shí)間較短,分解后期取回分解袋的間隔時(shí)間較長(zhǎng),在分解的第1年進(jìn)行5次取樣,取樣時(shí)間分別為2012年6月30日、7月31日、9月1日、10月1日、11月2日；第2年進(jìn)行3次取樣,取樣時(shí)間分別為2013年5月9日、7月20日、9月22日；第3、5、8年分別只進(jìn)行1次取樣,分別在2014年09月15日、2016年6月25日、2019年7月26日進(jìn)行取樣,歷時(shí)7年53天(即7.15 a)。樣品取回后先清洗分解袋,70℃烘干,再稱取干質(zhì)量(精確到0.001 g)。

1.3 數(shù)據(jù)處理

質(zhì)量保持率是分解剩余干質(zhì)量占初始干質(zhì)量的百分比,其值越大分解越慢；分解率為100%減去質(zhì)量保持率。3個(gè)樹種根系質(zhì)量保持率時(shí)間動(dòng)態(tài)球形檢驗(yàn)(Mauchly′s Test of Sphericity)P<0.05,說明根系質(zhì)量保持率之間存在時(shí)間自相關(guān)性,因此采用樹種和直徑及其交互作用的雙因素重復(fù)測(cè)量方差分析,通過組內(nèi)和組間變異計(jì)算時(shí)間、直徑、樹種以及它們間的交互作用。根據(jù)同一樹種不同直徑質(zhì)量保持率隨時(shí)間的變化差異,將根系分解過程分為快速分解階段和慢速分解階段。采用Olson指數(shù)衰減模型Mt/M0=e-kt[22]擬合質(zhì)量保持率平均值隨時(shí)間的變化過程,Mt代表t時(shí)刻(a)剩余干質(zhì)量,M0代表初始干質(zhì)量,Mt/M0為分解t時(shí)刻根系質(zhì)量保持率(%),即根系在t時(shí)刻剩余干質(zhì)量占初始干質(zhì)量的比例,t為分解時(shí)間,k為根系分解系數(shù)。該模型設(shè)置初始質(zhì)量保持率為1,避免了初始質(zhì)量估計(jì)偏差導(dǎo)致的k偏差[23]。k直接反映年分解速率,k值越大表明根系分解越快[3]。除了分解系數(shù),還用最終平均分解率/7.15 a直接計(jì)算了根系年分解速率。采用單因素方差分析和Duncan多重比較判斷直徑、樹種間分解系數(shù)和年分解速率以及快慢速階段分解百分?jǐn)?shù)的差異顯著性。采用非線性回歸分析3個(gè)樹種分解系數(shù)、年分解速率隨直徑的變化規(guī)律。利用SigmaPlot 14.0繪圖,用SPSS 22軟件進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析。

2 結(jié)果

2.1 樹種和根直徑對(duì)根系質(zhì)量損失的影響

重復(fù)測(cè)量方差分析表明,時(shí)間、樹種、直徑(僅< 1 mm、1—2 mm、2—5 mm)與樹種交互作用、樹種與時(shí)間交互作用顯著影響根系質(zhì)量保持率,但直徑、直徑與時(shí)間交互作用以及直徑、樹種與時(shí)間三者交互作用均不顯著(表1)。

表1 三個(gè)樹種根系分解的重復(fù)測(cè)量方差分析結(jié)果

7 a53 d分解過程中,3個(gè)樹種根系質(zhì)量保持率隨時(shí)間增加呈下降趨勢(shì),且生長(zhǎng)季根系質(zhì)量保持率下降速率明顯快于非生長(zhǎng)季。在快速分解階段(0—1.30 a),根系質(zhì)量損失26%—47%；之后慢速分解階段(1.30—7.15 a)繼續(xù)損失12%—33%(圖1；表2)。在快速分解階段,白樺、春榆直徑間質(zhì)量損失差異不顯著；但直徑影響水曲柳根系質(zhì)量損失,直徑5—10 mm根系質(zhì)量損失(47%)顯著高于直徑< 1 mm根系(29%)。在慢速分解階段,水曲柳根系直徑間質(zhì)量損失差異不顯著；白樺根系質(zhì)量損失為直徑5—10 mm、10—20 mm均高于直徑< 1 mm、1—2 mm、2—5 mm；春榆根系質(zhì)量損失則為直徑1—2 mm顯著低于直徑2—5 mm、5—10 mm、10—20 mm。即使慢速分解階段分解時(shí)間遠(yuǎn)長(zhǎng)于快速分解階段,但春榆各徑級(jí)根系慢速分解階段的質(zhì)量損失均顯著低于快速分解階段(表2)。根系分解7 a53 d后仍未完全分解,直徑1—2 mm的春榆根質(zhì)量剩余達(dá)56%,分解最快的水曲柳直徑10—20 mm根系仍剩余24%(圖1)。

圖1 三個(gè)樹種不同直徑根系7 a分解過程中的初始質(zhì)量保持率比較Fig.1 Initial mass remaining in different root diameter classes of three species during the seven years′ decomposition

表2 三個(gè)樹種根系快速分解階段(0—1.30 a)和慢速分解階段(1.30—7.15 a)的分解百分?jǐn)?shù)

分解百分?jǐn)?shù)為均值±標(biāo)準(zhǔn)差;不同小寫字母代表同一樹種的根直徑間差異顯著；不同大寫字母代表同一樹種和直徑分解階段間差異顯著(P<0.05),n=5;BP—Betulaplatyphylla, UJ—Ulmusdavidianavar.japonica, FM—Fraxinusmandshurica

2.2 根系分解系數(shù)

方差分析和Duncan多重比較表明根系分解系數(shù)隨樹種和根直徑而變(表3)。不同樹種同一直徑的根系分解系數(shù)不同,根直徑< 1 mm的3個(gè)樹種的分解系數(shù)中春榆和水曲柳顯著大于白樺；而其它根直徑則均為白樺最小、春榆次之、水曲柳最大,差異顯著性因直徑而異,總體上水曲柳根系分解系數(shù)顯著大于白樺和春榆(圖2；表3)。同一樹種不同直徑之間相比,白樺直徑10—20 mm根系分解系數(shù)顯著大于直徑< 1 mm、1—2 mm、2—5 mm、5—10 mm根系；春榆直徑< 1 mm根系分解系數(shù)顯著大于直徑1—2 mm、2—5 mm、5—10 mm、10—20 mm根系；水曲柳直徑< 1 mm與2—5 mm、5—10 mm、10—20 mm以及直徑1—2 mm與5—10 mm、10—20 mm根系間差異顯著(表3)。3個(gè)樹種各直徑根系擬合得到的分解系數(shù)置信區(qū)間較大；白樺和水曲柳方程擬合度均較好,而春榆直徑< 1 mm、1—2 mm根系決定系數(shù)較小,擬合度較低(表3)。

表3 三個(gè)樹種不同直徑根系年分解速率、Olson指數(shù)衰減模型得到的分解系數(shù)(k)及其95%的置信區(qū)間與決定系數(shù)

3個(gè)樹種根系7 a分解系數(shù)隨直徑變化趨勢(shì)迥異(圖2)。白樺根系分解系數(shù)與直徑(各直徑區(qū)間的中間值)呈顯著線性正相關(guān)關(guān)系(R2=0.967,P=0.003)；春榆各直徑根系分解系數(shù)與根系直徑間的關(guān)系不顯著(P=0.390)；水曲柳根系分解系數(shù)與直徑呈顯著對(duì)數(shù)正相關(guān)關(guān)系(R2=0.829,P=0.032)。而短期分解系數(shù)則完全不同,白樺、春榆、水曲柳與直徑關(guān)系均不顯著(圖2)。7 a平均看,白樺、春榆、水曲柳根系年分解速率隨直徑的變化(圖3)與長(zhǎng)期分解系數(shù)隨直徑的變化形式(圖2)類似。

圖2 三個(gè)樹種根系長(zhǎng)期分解系數(shù)和短期分解系數(shù)隨根直徑的變化Fig.2 Change of the long-term and short-term decomposition constants with root diameter for the three tree species實(shí)線代表顯著,虛線代表不顯著

圖3 三個(gè)樹種根系年分解速率與根直徑的關(guān)系Fig.3 Relationships of the annual decomposition rate with root diameter for the three tree species實(shí)線代表顯著,虛線代表不顯著;年分解速率由分解率/分解時(shí)間(a)得到

3 討論

3.1 根系分解質(zhì)量損失過程

本研究3個(gè)樹種不同直徑根系在分解初期階段(0—1.30 a)質(zhì)量保持率快速降低,之后趨于平緩,這與之前的研究結(jié)論相一致[1-2, 11-12]。根系質(zhì)量損失快慢主要與根系分解在不同階段養(yǎng)分釋放的速率和組分差異有關(guān)[2, 8, 15-16, 24],快速分解階段主要由凋落物中可溶性和相對(duì)不穩(wěn)定的化合物的損失主導(dǎo),包括初始總非結(jié)構(gòu)性碳水化合物；后期質(zhì)量損失逐漸減少,酸不溶性物質(zhì)、木質(zhì)素對(duì)分解有很強(qiáng)的主導(dǎo)作用。生長(zhǎng)季氣候溫暖濕潤(rùn),淋溶作用增強(qiáng),微生物酶的活性提高,根系質(zhì)量保持率快速降低,因而生長(zhǎng)季根系質(zhì)量保持率減少快于非生長(zhǎng)季[5, 11, 24- 26]；底物質(zhì)量差異也會(huì)影響微生物活性,進(jìn)而影響根系質(zhì)量損失速率。

即使經(jīng)過7 a53 d分解,根系仍剩余相當(dāng)部分初始質(zhì)量(24%—56%)。目前長(zhǎng)期研究仍然不多[14],為了比較本文3個(gè)樹種根系分解速率差異,收集文獻(xiàn)發(fā)表數(shù)據(jù)作進(jìn)一步比較。從這些數(shù)據(jù)可以看出,絕大多數(shù)白樺、春榆、水曲柳根系分解研究為短期研究。而短期研究[2, 12, 16, 27]普遍發(fā)現(xiàn)根系分解實(shí)驗(yàn)結(jié)束時(shí)仍剩余大部分初始質(zhì)量。黑龍江省豐林自然保護(hù)區(qū)35種木本植物的一級(jí)根系6 a研究結(jié)果[13]與此類似。國(guó)外研究表明,10 a分解后根系仍剩余初始質(zhì)量的0.3%—79.7%[8],寒冷地區(qū)12 a分解后仍剩余其初始質(zhì)量的50%以上[14]。本研究前2個(gè)生長(zhǎng)季的根系分解系數(shù)明顯大于整個(gè)分解階段的分解系數(shù),進(jìn)一步證明了根系短期分解系數(shù)會(huì)高估根系分解速率,10 a以上的研究結(jié)果[8, 14]均表明用短期分解系數(shù)估計(jì)的凋落物全球儲(chǔ)量將被低估至少三分之一。這些研究均表明根系分解是一個(gè)長(zhǎng)期過程,今后應(yīng)加強(qiáng)根系分解長(zhǎng)期研究(表4)。

表4 白樺、春榆和水曲柳根系分解相關(guān)文獻(xiàn)

3.2 根系分解系數(shù)種內(nèi)種間變異

本文和許多文獻(xiàn)都表明根系分解速率種間差異很大[11-12, 31]。同一地點(diǎn)不同樹種和直徑的根系分解研究中,環(huán)境因子變異對(duì)根系分解的影響較小,而底物質(zhì)量差異是影響其分解的主要因素[26, 29]。早期研究發(fā)現(xiàn)闊葉樹根系分解系數(shù)大于針葉樹[12],如歐洲一項(xiàng)研究發(fā)現(xiàn)歐洲榿木(Alnusglutinosa)大于歐洲赤松(Pinussylvestris)和東方云杉(Piceaorientalis)[6],我國(guó)東北地區(qū)的研究也表明水曲柳細(xì)根分解系數(shù)大于落葉松(Larixgmelinii)[2],楓樺(Betulacostata)也明顯大于紅松(Pinuskoraiensis)[1]。這歸因于闊葉樹的根具有較高濃度的易于分解的水溶性物質(zhì),而難分解的木質(zhì)素濃度較低[12],樹種間底物質(zhì)量不同,從而影響根系分解。最近研究發(fā)現(xiàn)根系分解速率還受菌根類型影響,內(nèi)生菌根樹種根系分解速率大于外生菌根樹種[2, 13]。本文白樺和春榆為外生菌根,水曲柳為內(nèi)生菌根[13, 32],同樣發(fā)現(xiàn)水曲柳分解快于白樺、春榆。此外,菌根類型之間相比,粗根分解也得到了類似規(guī)律,但需要更多樹種加以驗(yàn)證。

根系分解系數(shù)隨直徑變化因樹種而異。白樺和水曲柳根系直徑越大,根系分解越快,這與前人對(duì)白樺和水曲柳進(jìn)行研究的結(jié)果相一致(表4)；而春榆根直徑間分解系數(shù)沒有一致的規(guī)律。種間差異可能與Olson指數(shù)衰減模型擬合度有關(guān)。白樺和水曲柳擬合較好,其分解系數(shù)與根系直徑具有顯著正相關(guān)關(guān)系；春榆擬合較差,分解系數(shù)與根系直徑無顯著關(guān)系。進(jìn)一步計(jì)算根系年分解速率,發(fā)現(xiàn)春榆直徑間仍沒有顯著的正相關(guān)關(guān)系(圖3),這基本排除了Olson模型擬合度的影響,春榆根系分解系數(shù)與根系直徑無顯著關(guān)系很可能是該樹種的固有特性。然而,本文重復(fù)之間的差異和Olson模型擬合的不確定性(表3)表明,增加重復(fù)數(shù)量以及研究局域尺度的根系分解變異對(duì)于正確解釋凋落物分解機(jī)制至關(guān)重要[9]。

以往絕大多數(shù)細(xì)根分解研究也發(fā)現(xiàn)根直徑越大根系分解系數(shù)越大[1, 15, 24, 33- 35],但粗根和細(xì)根的分解速率大小仍存在爭(zhēng)議[36],且粗根、細(xì)根分解的影響因子不同[10, 37]。同一地點(diǎn),根系分解速率主要取決于底物質(zhì)量(可溶性碳、N和木質(zhì)素)差異,N和木質(zhì)素濃度隨直徑增加而減小,而N和木質(zhì)素對(duì)根系分解速率有抑制作用[2, 6, 10, 15, 33, 35, 38],因此徑級(jí)影響底物質(zhì)量進(jìn)而影響根系分解速率。也有研究表明分解開始時(shí)間與直徑存在交互作用[39]。本文不僅為本地區(qū)的物質(zhì)循環(huán)提供基礎(chǔ)數(shù)據(jù),而且粗根分解總體快于細(xì)根這一結(jié)果對(duì)增加根系分解速率的整體認(rèn)知有重要意義。此外,本文結(jié)果也證明粗根分解對(duì)生態(tài)系統(tǒng)養(yǎng)分循環(huán)的貢獻(xiàn)不能被忽略。例如,伐根分解可能是采伐初期土壤微生物和植物養(yǎng)分的重要來源[40]。

本研究根系長(zhǎng)期分解系數(shù)總體小于以往白樺、春榆、水曲柳根系短期分解實(shí)驗(yàn)結(jié)果(表4)。可能有2個(gè)方面原因,一方面可能是因?yàn)橐酝芯繒r(shí)間普遍較短而高估分解系數(shù)；另一方面可能與本研究分解袋網(wǎng)眼小有關(guān)。網(wǎng)眼大會(huì)導(dǎo)致破碎的根系殘?bào)w在清洗過程中損失,從而高估分解速率,這在后期階段更加明顯；網(wǎng)眼小則會(huì)消除這一問題,但可能因?yàn)樽柚雇寥绖?dòng)物的進(jìn)入而低估分解速率。因此本文的結(jié)果可以認(rèn)為是根系分解速率的下限,而以往大網(wǎng)眼分解袋的短期實(shí)驗(yàn)結(jié)果可以認(rèn)為是根系分解速率的上限。而帽兒山春榆直徑< 1 mm的細(xì)根分解系數(shù)大于Sun等[13]的分解系數(shù),這可能與后者研究地點(diǎn)豐林自然保護(hù)區(qū)的溫度低且分解袋網(wǎng)眼直徑更小有關(guān)(表4)。此外,短期分解系數(shù)也不一定能代表長(zhǎng)期分解系數(shù)的種內(nèi)、種間差異。短期分解系數(shù)和長(zhǎng)期分解系數(shù)的種內(nèi)排序存在一定差異,短期分解系數(shù)隨直徑變化趨勢(shì)與長(zhǎng)期分解系數(shù)不同。因此,短期研究并不能充分認(rèn)識(shí)整個(gè)根系分解過程,這與Moore等[14]研究結(jié)果一致,研究表明分解1 a和以后年份的質(zhì)量損失之間的關(guān)系強(qiáng)度隨分解時(shí)間的延長(zhǎng)而減小,說明短期分解系數(shù)不能準(zhǔn)確的代表長(zhǎng)期分解系數(shù)。

4 結(jié)論

7 a53 d分解過程中,白樺、春榆、水曲柳根系經(jīng)歷快速分解和慢速分解兩個(gè)階段。白樺和水曲柳根系分解系數(shù)總體隨直徑增大而逐漸增大,而春榆的分解系數(shù)在不同直徑間沒有顯著的變化趨勢(shì),總體上細(xì)根分解速率低于粗根；不同樹種的根系分解速率也存在差異,根直徑< 1 mm的分解速率大小排序依次為春榆>水曲柳>白樺,而其它根直徑則均按白樺>春榆>水曲柳的種間排序。在分解實(shí)驗(yàn)結(jié)束后,根系仍剩余相當(dāng)部分的初始質(zhì)量(24%—56%),短期根系分解系數(shù)明顯大于長(zhǎng)期根系分解系數(shù),且短期分解系數(shù)也不能完全代表長(zhǎng)期分解系數(shù)的種內(nèi)、種間差異。本研究7 a分解實(shí)驗(yàn)為東北溫帶森林不同樹種根系分解速率隨直徑的長(zhǎng)期變化模式提供了重要數(shù)據(jù)。