金柏慧, 劉好好, 呂婷婷, 王業(yè)迪, 蔣佩月, 王征

南京中山植物園食果鳥類對宜昌潤楠果實的取食和傳播

金柏慧, 劉好好, 呂婷婷, 王業(yè)迪, 蔣佩月, 王征*

南京林業(yè)大學(xué)南方現(xiàn)代林業(yè)協(xié)同創(chuàng)新中心, 生物與環(huán)境學(xué)院, 南京 210037

鳥類是植物種子的重要傳播媒介, 它們的形態(tài)和取食行為特征是影響種子傳播的主要因素。宜昌潤楠()屬樟科(Lauraceae)潤楠屬的常綠闊葉喬木, 依賴鳥類取食傳播種子。2019年6—8月于南京中山植物園, 開展了鳥類對宜昌潤楠果實的取食和傳播作用研究。結(jié)果表明: 共有14種鳥類取食宜昌潤楠果實, 烏鶇()和紅嘴藍鵲()是主要取食鳥類, 兩者取食頻次分別占43.8%和17.9%; 總?cè)∈沉枯^高的鳥類依次為烏鶇、紅嘴藍鵲、黑臉噪鹛()、灰樹鵲()和灰喜鵲(), 這5種鳥類的取食量存在明顯差異, 烏鶇的平均取食量(6.1±0.3顆/次)顯著大于其他鳥類; 不同鳥類取食后的飛行距離存在顯著差異, 體型較大的鴉科、鶇科鳥類具有相對較大的飛行距離; 鳥類取食后停棲生境類型主要包括喬木林、灌木叢和草地, 以喬木林中停棲的鳥類種數(shù)最多, 占總利用頻次的54.6%。研究表明食果鳥類對宜昌潤楠種子具有潛在傳播作用。

食果鳥類; 取食行為; 種子傳播; 宜昌潤楠

0 前言

種子傳播指植物種子從母樹脫離后散布到適宜萌發(fā)生境的生態(tài)過程, 影響著植物種群的存續(xù)和群落物種多樣性的維系[1], 是動植物種間互作研究的熱點問題之一。在熱帶和亞熱帶地區(qū), 約70-95%的植物依賴于動物傳播種子, 使種子傳播距離較遠, 對植物種群的更新和基因流動具有重要意義[2-3]。鳥類是植物種子的重要傳播媒介, 植物以果實或種子為鳥類提供食物來源, 鳥類則通過取食搬運植物種子將其傳播到新的地點以實現(xiàn)種群擴散[4-5]。

鳥類對植物種子的傳播受到多種因素的影響, 主要包括植物特征(果實大小、顏色、果實量等)、鳥類特征(食性、形態(tài)、行為等)以及環(huán)境條件(光照、溫度、水分等)[6-7]。其中, 鳥類的形態(tài)和取食行為特征是影響種子傳播的重要因素, 且具有不同特征的鳥類對種子傳播所做的貢獻不同[5, 8]。從形態(tài)特征看, 食果鳥類的體型大小影響了種子傳播, 體型大的鳥類取食量大且腸道消化時間長, 故能為植物提供較遠的傳播距離[9]; 體型大小亦與取食方式密切相關(guān), 中大型鳥類主要以整吞的方式取食[10], 更有利于種子傳播和擴散。從行為特征看, 鳥類取食頻次與取食量呈正相關(guān), 取食量隨取食頻次的增加而增加, 影響了種子傳播的數(shù)量, 即有多少種子被搬運[11]; 不同鳥類取食后的飛行距離和停棲地具有差異, 傳播距離的遠近、種子排放地生境類型影響了種子傳播的質(zhì)量, 即有多少種子能夠獲得到達適宜生境并萌發(fā)、更新的機會[12]。

宜昌潤楠()屬樟科(Laura-ceae)潤楠屬的常綠喬木, 是中國傳統(tǒng)的珍貴優(yōu)質(zhì)用才樹種[13]。宜昌潤楠在植物園內(nèi)屬遷地保護物種, 果實成熟后依賴鳥類取食而進行更新擴散, 但相關(guān)研究較少。本文以南京中山植物園的宜昌潤楠為對象, 旨在研究鳥類對宜昌潤楠果實的取食和傳播作用, 探討其種子傳播機制, 進而為遷地保護生境中該物種的保護提供依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究地概況

南京中山植物園地處紫金山南麓, 位于南京鐘山風(fēng)景名勝區(qū)內(nèi)。植物園占地面積186 hm2, 海拔30—50 m, 年平均溫度14.7 ℃, 年平均降水量1000.4 mm,氣候溫和, 屬北亞熱帶季風(fēng)氣候區(qū)。南京中山植物園保存植物近8000余種, 建成專類植物園(區(qū))19個, 擁有館藏植物標(biāo)本70多萬份, 是我國中、北亞熱帶的植物研究中心。植物園內(nèi)植被覆蓋率高, 生境類型多樣, 為鳥類提供了豐富的食物來源和適宜的棲息場所[14]。

研究樣地設(shè)在植物園內(nèi)的植物分類系統(tǒng)園。植物分類系統(tǒng)園占地面積6 hm2, 栽培了種子植物300多種, 按生態(tài)條件和園林布局種植, 是研究和學(xué)習(xí)植物分類與進化的活標(biāo)本園。宜昌潤楠種群主要分布在植物分類系統(tǒng)園南部, 分布區(qū)域內(nèi)生境類型較豐富, 以闊葉林為主, 兼有草地、灌木及水域等, 共有8棵母樹呈集群分布; 周邊主要樹種有香樟()、冬青()、石楠()、山杜英()等。宜昌潤楠樹高7—15 m, 果實為近球形漿果, 直徑約1 cm, 重量約0.4—0.6 g, 果期為6月至8月, 漿果顏色由初期綠色逐漸成熟轉(zhuǎn)變至紫黑色。

1.2 訪問鳥類及取食觀測

于2019年6—8月果實成熟期間, 以植物分類系統(tǒng)園內(nèi)的8棵宜昌潤楠母樹為對象, 母樹平均胸徑為(33.8±2.1) cm, 觀察訪問鳥類的種類和數(shù)量、鳥類對母樹果實的取食及取食后行為。母樹的選取基于兩點標(biāo)準(zhǔn), 一是母樹冠蓋度大、結(jié)果量大, 能吸引較多的鳥類取食其果實; 二是母樹集中分布在一起, 且便于觀察; 此8棵母樹均符合此標(biāo)準(zhǔn)。具體方法為: 每天06:30—18:00間, 借助OLYMPUS雙筒望遠鏡(10×42倍), 對宜昌潤楠的取食鳥類進行觀察。詳細記錄鳥類種類、取食頻次、每次取食量(顆)、取食停留時間、取食方式(整吞或啄食)、取食基質(zhì)(母樹上或地面)、取食后飛行距離(飛離母樹的初停棲位置與母樹間的距離)、停棲生境類型等信息。調(diào)查期以母樹果實成熟時開始至樹上果實完全脫落為止。

1.3 數(shù)據(jù)分析

鳥類的分類系統(tǒng)劃分依據(jù)《中國鳥類分類與分布名錄(第三版)》[16], 體型大小參考《中國鳥類野外手冊》[17]。根據(jù)記錄到的個體數(shù)占整個調(diào)查中統(tǒng)計到鳥類總數(shù)的百分比確定鳥類的多度等級, 其中大于10%定義為優(yōu)勢種, 1%—10%定義為常見種, 小于1%定義為少見種[18]。利用SPSS 20.0軟件進行數(shù)據(jù)處理和統(tǒng)計分析。所有數(shù)據(jù)在做進一步統(tǒng)計檢驗前, 采用Kolmogorov-Smirnov方法檢驗數(shù)據(jù)的正態(tài)性。采用方差分析(ANOVA)分別比較不同鳥類取食量及取食后傳播距離的差異。描述性統(tǒng)計值用平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤表示, 顯著性水平設(shè)置在a= 0.05。

2 結(jié)果

2.1 訪問鳥類物種組成

訪問宜昌潤楠的鳥類有17種, 隸屬于2目11科, 其中雀形目16種、鴿形目1種。除灰卷尾()、八哥()和小灰山椒鳥()外, 其余14種鳥類均取食宜昌潤楠果實。17種訪問鳥類中, 優(yōu)勢種有2種, 為烏鶇()和黑臉噪鹛(); 常見種有紅嘴藍鵲()、灰喜鵲()等10種; 偶見種有灰山椒鳥()、松鴉()等5種。

2.2 鳥類對宜昌潤楠果實的取食

研究期間累計進行15個有效全日觀察, 共記錄17種鳥類訪問宜昌潤楠共計408次。其中14種鳥類取食宜昌潤楠果實, 取食頻次共計324次。不同鳥類的取食頻次不同, 烏鶇和紅嘴藍鵲是宜昌潤楠的主要取食鳥類, 兩者取食頻次分別占總?cè)∈愁l次的43.8%、17.9%(表1, 圖1)。從取食量上看, 總?cè)∈沉枯^高的鳥類依次有: 烏鶇、紅嘴藍鵲、黑臉噪鹛、灰樹鵲()和灰喜鵲; 上述5種鳥類的取食量具有明顯差異(4, 247=11.08,< 0.001), 烏鶇的取食量為(6.1±0.3)顆/只次, 顯著大于其他鳥類, 另4種鳥類取食量無顯著差異。

從取食基質(zhì)看, 山斑鳩()僅見在地面取食; 紅嘴藍鵲、喜鵲()、灰喜鵲、烏鶇等鳥類除在母樹上取食外, 也見到在地面取食; 其余鳥類只見到在樹上取食。從取食方式看, 啄食果肉的有紅頭長尾山雀()、銀喉長尾山雀()、大山雀(), 既啄食果肉又整吞果實的有鵲鴝(), 其余鳥類均為整吞果實。

表1 食果鳥類對宜昌潤楠果實的取食

注: 表中數(shù)據(jù)用平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤表示

圖1 食果鳥類與宜昌潤楠果實間的取食關(guān)系

Figure 1 A foraging relationship between frugivorous birds andthe fruits of

2.3 鳥類取食后的飛行距離和停棲生境

14種取食宜昌潤楠果實的鳥類, 其取食后的飛行距離分布具有出一定的差異(表2)。取食頻次大于10次的8種鳥類中, 取食后飛行距離具有顯著差異(7, 294=3.881,<0.001), 平均飛行距離從大到小依次為紅嘴藍鵲(14.7±2.0) m、黑臉噪鹛(14.6±2.8) m、灰喜鵲(13.4±2.2) m、烏鶇(12.0±1.0) m、灰樹鵲(6.3± 1.1) m、紅頭長尾山雀(5.6±0.9) m、大山雀(5.5±1.1) m和銀喉長尾山雀(3.7±0.2) m?？梢婓w型較大、活動范圍較廣的鴉科、鶇科鳥類具有相對較大的飛行距離; 而體型較小、活動范圍較窄的山雀科、長尾山雀科鳥類具有相對較小的飛行距離, 一般在母樹附近活動。

食果鳥類取食后的停棲生境類型主要有喬木林、灌木叢和草地, 不同鳥類的停棲生境選擇偏好不同, 各自停棲生境具有一定差異(表2)。喬木停棲的鳥類種數(shù)(14種)最多, 總利用頻次占54.6%; 灌木停棲的鳥類種數(shù)(9種)其次, 總利用頻次占13.6%; 草地停棲的鳥類種數(shù)(6種)最少, 總利用頻次占31.8%?？梢妴棠玖质鞘彻B類最主要的偏好生境, 常見棲樹有香樟、猴歡喜()、龍柏()等。喬木林和宜昌潤楠母樹周圍可見許多幼苗, 顯示該樹種可以自然更新。

表2 食果鳥類取食后的飛行距離和停棲生境

注: 表中數(shù)字表示次數(shù), 括號中數(shù)字表示次數(shù)所占總次數(shù)的百分比。

3 討論

宜昌潤楠的訪問鳥類多樣性決定了該植物的潛在傳播鳥類, 其中取食鳥類對于植物的種子傳播和更新至關(guān)重要。一般認(rèn)為, 傳播種子的鳥類種類越多, 則鳥類與植物之間的種子傳播關(guān)系越趨于穩(wěn)定, 故擁有較多的傳播鳥類多樣性對植物種群的更新更為有利[19]。在鳥類和植物形成的種子傳播系統(tǒng)中, 一種植物和一種食果鳥類之間的互利關(guān)系很少見, 通常為多種鳥類和多種植物之間構(gòu)成交錯網(wǎng)絡(luò)[20], 鳥類對植物種類的選擇依賴于鳥類的食物偏好和植物的基本特征(果期、郁閉度、果實量、果實顏色等)[21-23]。與同屬樟科的香樟[24](27種)、紅楠[25](18種)相比, 宜昌潤楠的取食鳥類種類(14種)相對較低, 這可能與食物偏好和果期有關(guān)。前兩者果期為秋冬季且長達4個月以上, 而宜昌潤楠果期在夏季且維持2到3個月, 植物園內(nèi)同時期有其他多種肉質(zhì)果處于成熟期, 可供鳥類取食[14]; 且夏季昆蟲等動物性食源豐富, 故雜食性的鳥類具有更多的食物選擇, 推測這兩個因素減少了取食宜昌潤楠的鳥種。

不同體型的鳥類對宜昌潤楠果實的取食量具有顯著差異, 中大型鳥類具有較大的取食量, 表現(xiàn)為平均取食量以烏鶇最大, 其次較大的有白頭鵯、灰樹鵲、灰喜鵲、紅嘴藍鵲、黑臉噪鹛等, 而銀喉長尾山雀、紅頭長尾山雀、小山雀等小型鳥類平均取食量均較小, 這一結(jié)果驗證了鳥類體型和取食量之間存在明顯正相關(guān)性[9,26]。中大型鳥類主要以整吞的方式取食果實, 取食量大且腸道消化時間長, 有利于種子遠距離的傳播和擴散, 而且它們是聯(lián)系不同生境間種子傳播的媒介, 故對植物種子傳播的貢獻相對更大[10]。

鳥類的取食行為特征是影響種子傳播的重要因素[5]。鳥類的取食頻次與取食量影響了種子傳播的數(shù)量, 即有多少種子被搬運, 搬運量的多少預(yù)示著植物潛在的更新能力[12]。在鳥類與宜昌潤楠形成的種子傳播系統(tǒng)中, 烏鶇對果實的取食頻次和取食量占絕對優(yōu)勢, 其次為紅嘴藍鵲, 預(yù)示著這兩種鳥類對遷地保護生境中宜昌潤楠種群的續(xù)存具有關(guān)鍵作用; 此外, 黑臉噪鹛、灰樹鵲、灰喜鵲、紅頭長尾山雀、銀喉長尾山雀、大山雀等6種鳥類亦為主要的取食和傳播者; 這幾種鳥類與宜昌潤楠之間形成了相對穩(wěn)定的取食和互利關(guān)系。在取食鳥類的物種組成中, 山斑鳩、喜鵲、松鴉等中等體型鳥類的取食頻次很低, 這可能與這些鳥類的取食偏好以及局部生境內(nèi)的鳥類組成有關(guān)[14, 27]。從取食方式看, 整吞果實的有11種鳥類, 觀測過程中偶見烏鶇、紅嘴藍鵲、灰樹鵲和灰喜鵲有嘔出種子現(xiàn)象, 且鳥類停棲的棲樹下地表有散落的無果肉包裹的種子, 故推斷鳥類主要以嘔出種子的方式對宜昌潤楠進行傳播, 這種方式也見于紅楠[25]和湘楠[28]。觀察期中未觀測到鳥類糞便里有宜昌潤楠種子, 但因見到的鳥類糞便樣本很少, 故無法判斷鳥類是否可通過糞便的方式排出種子。只啄食果肉的鳥類有3種, 在取食過程中, 果肉被啄食后僅剩下種子, 但也多見丟落未吃完的殘余果實的情況, 這些果實也有可能被傳播到其他生境中去, 但是這種傳播作用相對較弱[29]。

鳥類取食后的行為特征, 如傳播距離、種子排放地等, 決定了有多少種子能夠到達適宜生境并萌發(fā)和更新[11]。不同鳥類取食宜昌潤楠果實后的飛行距離差異顯著, 體型較大、活動范圍較廣的鴉科、鶇科鳥類具有相對較大的飛行距離, 預(yù)示著可能為種子提供較大的傳播距離, 以促進植物占據(jù)新的生境。鳥類取食后的停棲地選擇具有一定的偏好, 導(dǎo)致潛在的種子排放和萌發(fā)地生境不同[12]。研究結(jié)果顯示, 闊葉喬木林是鳥類取食宜昌潤楠后選擇的主要停棲生境, 其總利用頻次高于灌木和草地, 這可能與喬木林具有更高的隱蔽性和安全性有關(guān)。取食后偏好利用喬木林生境這一行為特征在鳥類對其他植物的種子傳播中亦常見[23,27]。植物園內(nèi)闊葉林和宜昌潤楠母樹周圍可見許多幼苗, 顯示遷地保護生境中該樹種可以自然更新。本研究表明食果鳥類對宜昌潤楠種子具有潛在傳播作用, 尤以烏鶇和紅嘴藍鵲為主要的取食傳播者, 研究結(jié)果為闡明其種子傳播機制提供了基礎(chǔ)數(shù)據(jù)。

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Fruits foraging and dispersal ofby frugivorous birds in Nanjing Botanical Garden Mem. Sun Yat-Sen

JIN Baihui, LIU Haohao, LV Tingting, WANG Yedi, JIANG Peiyue, WANG Zheng*

Co-Innovation Center for Sustainable Forestry in Southern China, College of Biology and the Environment, Nanjing Forestry University, Nanjing 210037, China

Birds are important vectors for seed dispersal, and their morphological and behavioural traits are most important for affecting dispersal processes.is an evergreen broad-leaved tree species belonging to Lauraceae. It depends on birds to disperse seeds. In the summer of 2019 (from June to August), we studied foraging and seed dispersalby frugivorous birds in Nanjing Botanical Garden Mem. Sun Yat-Sen. The results showed thatattracted 14 species of frugivorous birds to forageits fruits. Chinese Blackbird () and Red-billed Blue Magpie () were the most important seed dispersers fordue to their foraging frequency, accounting for 43.83% and 17.90% of the total foraging frequency respectively.Chinese Blackbird, Red-billed Blue Magpie, Masked Laughingthrush (), Grey Treepie () and Azure-winged Magpie () were the five bird species with high total foraging amount of fruits. There was a significant difference in foraging amount among the five bird species (4, 247=11.08,<0.001), and the mean foraging amount of Chinese Blackbird (6.1±0.3) was significantly higher than that of other birds. There was a significant difference in the dispersal distance among the eight bird species with more foraging frequency (7, 294=3.881,<0.001). Large bird species, such as Corvidae and Turdidae, had relatively longer dispersal distance.After foraging, birds used arbor forest, shrub and grassland for perching, and the arbor forest was the most important habitat for bird resting (about 54.63% resting frequency in total). The study showed that frugivorous birds might play an important role in seed dispersal of, and also provided some important suggestions for the protection of this species.

frugivorous birds; foraging behavior; seed dispersal;

10.14108/j.cnki.1008-8873.2021.05.019

Q958.1

A

1008-8873(2021)05-149-06

2020-04-03;

2020-05-31

江蘇省高等學(xué)校大學(xué)生創(chuàng)新創(chuàng)業(yè)訓(xùn)練計劃項目“遷地保護生境中鳥類功能特征對瀕危植物更新的影響”(201810298044Z)

金柏慧(1999—), 女, 浙江溫州人, 本科生, 研究方向為野生動植物保護, Email: 297136954@qq.com

通信作者:王征, 女, 博士, 副教授, 主要從事野生動物生態(tài)學(xué)研究, E-mail: zhengw1028@163.com

金柏慧, 劉好好, 呂婷婷, 等. 南京中山植物園食果鳥類對宜昌潤楠果實的取食和傳播[J]. 生態(tài)科學(xué), 2021, 40(5): 149–154.

JIN Baihui, LIU Haohao, LV Tingting, et al. Fruits foraging and dispersal ofby frugivorous birds in Nanjing Botanical Garden Mem. Sun Yat-Sen[J]. Ecological Science, 2021, 40(5): 149–154.