白津銘， 廖詠梅， 王斯瑋， 凌科幸， 任立云

廣西大學(xué)農(nóng)學(xué)院，廣西 南寧 530004

六斑月瓢蟲MenochilussexmaculataFabricius屬鞘翅目Coleoptera瓢蟲科Coccinellidae(章士美等，1980)。在中國(guó)分布于云南、貴州、四川、湖南、江西、福建、廣東、廣西、海南和臺(tái)灣等省(王慶森等，2014； 章士美等，1980)，國(guó)外分布于印度、巴基斯坦、柬埔寨、越南、印度尼西亞、日本等國(guó)家(龐虹，1990)，可捕食黃胸薊馬ThripshawaiiensisMorgan、菊小長(zhǎng)管蚜MacrosiphoniellasanborniGillette、扶桑綿粉蚧PhenacoccussolenopsisTinsley及柑橘木虱DiaphorinacitriKuwayama等多種小型昆蟲(段金花和張潤(rùn)杰，2004； 李善光等，2020； Yangetal.，2006)。六斑月瓢蟲具有捕食量大、繁殖力強(qiáng)、耐高溫、耐饑及食性廣等優(yōu)勢(shì)，具有巨大的生防潛力。

觸角是昆蟲感受外界化學(xué)信息的重要器官，能夠幫助昆蟲完成定位獵物、交配、繁殖及遷移等活動(dòng)(吳梅香等，2020； Skirietal.，2005)。目前，有關(guān)六斑月瓢蟲如何利用觸角完成獵物定位還未見諸報(bào)道。了解觸角感覺器種類、分布以及功能，有助于明確六斑月瓢蟲的定位機(jī)制。本研究通過掃描電子顯微鏡觀察六斑月瓢蟲的觸角感覺器，為探究六斑月瓢蟲對(duì)獵物的定位機(jī)制提供形態(tài)學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 供試蟲源

六斑月瓢蟲成蟲采自廣西大學(xué)多功能標(biāo)本園(東經(jīng)108°17′24″，北緯22°51′12″)，活體裝入指型管中帶回實(shí)驗(yàn)室備用。

1.2 樣品制備與電鏡觀察

取六斑月瓢蟲雌、雄成蟲各5頭，在體視顯微鏡Nikon-SMZ800N下用解剖刀切下頭部，然后用鑷子取下完整觸角。將獲得的觸角樣品分別放入裝有75%乙醇的培養(yǎng)皿中，用毛刷去除樣品表面異物后，放入裝有2.5%戊二醛磷酸緩沖液(pH=7.4)的培養(yǎng)皿固定24 h。放入超聲波清洗機(jī)JP-010T清洗3 min，重復(fù)3次，再用磷酸緩沖液沖洗3 min，重復(fù)3次。將觸角樣品依次用濃度85%、90%、95%和100%的酒精溶液逐級(jí)脫水，每級(jí)脫水20 min，然后自然干燥2 d。用鑷子將干燥好的觸角樣品粘在導(dǎo)電膠上，輕輕放置于掃描電鏡的樣品臺(tái)上，用離子噴射儀JFC-1600噴金后，通過Quattro SEM型掃描電子顯微鏡進(jìn)行觀察、拍照并保存。

1.3 數(shù)據(jù)分析

使用ImageJ 1.48u軟件測(cè)量六斑月瓢蟲觸角長(zhǎng)度和寬度(n=10)，采用SPSS 17.0軟件進(jìn)行差異顯著性分析；差異顯著性水平為P<0.05。

2 結(jié)果與分析

2.1 觸角的基本形態(tài)

六斑月瓢蟲雌雄成蟲的觸角由柄節(jié)(scape， S)、梗節(jié)(pedicel， P)和鞭節(jié)(flagellum，F(xiàn)1～F9)組成，柄節(jié)明顯較寬大；梗節(jié)較之柄節(jié)相對(duì)短小，鞭節(jié)第7、8、9亞節(jié)明顯橫向加寬，膨大成錘狀，雌雄成蟲觸角每節(jié)表面都有網(wǎng)狀或鱗狀紋(圖1)。雌蟲觸角總長(zhǎng)(933.82±15.07) μm，其中柄節(jié)(132.08±3.06) μm，梗節(jié)(105.35±1.81) μm。雄蟲觸角總長(zhǎng)度(950.49±21.20)μm，其中柄節(jié)(168.51±9.43)μm，梗節(jié)(100.58±2.62)μm。雌蟲觸角各節(jié)直徑略大于雄蟲各節(jié)直徑，但二者無顯著差異。

圖1 六斑月瓢蟲雌雄成蟲觸角形態(tài)特征Fig.1 Morphological characteristics of the antennae of female and male M. sexmaculata adultsA：六斑月瓢蟲雄蟲觸角；B：六斑月瓢蟲雌蟲觸角；S：柄節(jié)；P：梗節(jié)；F1～F9：第1～9 鞭節(jié)。A: The antennae of male M. sexmaculata adults; B: The antennae of female M. sexmaculata adults; S: Scape; P： Pedicel; F1-F9： 1st-9th flagellomeres.

2.2 觸角感覺器的種類及形態(tài)

六斑月瓢蟲觸角感覺器共有8種，分別為刺形感覺器(sensilla chaetica， SC)、毛形感覺器(sensilla trichoidea， ST)、錐形感覺器(sensilla basiconica， SB)、腔形感覺器(cavity-like sensilla， CaS)、鐘形感覺器(campaniform sensillum， CS)、啞鈴形感覺器(dumbbell sensilla， DS)、香腸形感覺器(sausage sensilla， SS)及B?hm氏鬃毛感覺器(B?hm bristle， BB)。各感受器形態(tài)特征對(duì)比見表1，各感受器外部形態(tài)特征見圖2。

圖2 六斑月瓢蟲雌雄成蟲觸角外部形態(tài)Fig.2 External morphological characteristics of the antennae of female and male M. sexmaculata adultsA：雄蟲觸角柄節(jié)，示SCⅠ～Ⅳ型刺形感覺器、CaSⅠ型腔形感覺器和B?hm氏鬃毛感覺器；B：雌蟲觸角鞭節(jié)第9亞節(jié)，示STⅠ～Ⅲ型毛形感覺器；C、D、E：雄蟲鞭節(jié)第9亞節(jié)，示STⅣ型毛形感覺器、SBⅠ、SBⅡ型錐形感覺器、CS鐘形感覺器、DS啞鈴形感覺器、CaSⅠ～Ⅲ腔形感覺器；F：雄蟲觸角柄節(jié)、梗節(jié)，示B?hm氏鬃毛感覺器和CaSⅠ腔形感覺器；G：雄蟲鞭節(jié)第8亞節(jié)，示STⅡ毛形感覺器；H：雄蟲鞭節(jié)第9亞節(jié)，示SS香腸形感覺器；I：雌蟲鞭節(jié)第9亞節(jié)，示SB Ⅰ～Ⅲ型錐形感覺器。A: Scape of antenna of male， showing sensilla chaetica (SCⅠ-SC Ⅳ)， cavity-like sensilla(CaSⅠ)and B?hm bristles (BB); B: Flagellomeres F9 of the antennae of female， showing sensilla trichoidea(STⅠ-ST Ⅲ); C, D, E: Flagellomeres F9 of the antennae of male，showingsensilla trichoidea(ST Ⅳ)， sensilla basiconica(SBⅠ， SBⅡ)， campaniform sensilla (CS)， dumbbell sensilla (DS), cavity-like sensilla(CaSⅠ-Ⅲ); F: Scape and pedicel of male， showing cavity-like sensilla(CaSⅠ) and B?hm bristles (BB); G: Flagellomeres F8 of the antennae of male， showing sensilla trichoidea(STⅡ) ; H: Flagellomeres F9 of the antennae of male， showing sausage sensilla (SS) ; I: Flagellomeres F9 of the antennae of female, showing sensilla basiconica (SBⅠ-SB Ⅲ).

2.2.1 刺形感覺器 刺形感覺器著生于觸角的每一節(jié)上，成簇立于觸角柄節(jié)及梗節(jié)的背面，腹面少許；基部剛直，由底部向頂端逐漸變細(xì)，呈針刺狀，表面有縱脊；其長(zhǎng)度變化很大，根據(jù)長(zhǎng)度將其分為4種亞型(圖2A)。

SCⅠ型：僅分布于觸角柄節(jié)、梗節(jié)及鞭節(jié)第9亞節(jié)，長(zhǎng)度相對(duì)最長(zhǎng)，數(shù)量較少。感覺器頂端剛直挺立或僅有小幅度彎曲。

SCⅡ型：分布于觸角柄節(jié)、梗節(jié)及鞭節(jié)每一節(jié)上，腹面背面均有分布；感覺器長(zhǎng)度相對(duì)SCⅠ型較短，著生于觸角表皮網(wǎng)狀紋路裂縫處一個(gè)較淺的窩內(nèi)，與觸角縱軸呈一定角度。

SCⅢ型：分布在觸角柄節(jié)、梗節(jié)及鞭節(jié)第8節(jié)、第9節(jié)上，相比SC前2種亞型，SCⅢ亞型偏細(xì)偏短，稍向一側(cè)彎曲或彎曲幅度較大。

SCⅣ型：僅分布在柄節(jié)，SC 4種亞型中最短，但基部與SCⅢ基部相似，端部向一側(cè)彎曲。

2.2.2 毛形感覺器 密集分布于觸角鞭節(jié)第9亞節(jié)末端及第8亞節(jié)背面末端，呈長(zhǎng)毛狀，基部較粗，頂端圓鈍，表面光滑。根據(jù)形態(tài)可分為4種亞型。

STⅠ型：分布于觸角鞭節(jié)的第9亞節(jié)末端，數(shù)量較少，長(zhǎng)度最長(zhǎng)，著生于觸角表皮一個(gè)較淺窩內(nèi)(圖2B)。

STⅡ型：分布在觸角鞭節(jié)的每一節(jié)，這種亞型數(shù)量最多，著生處較平，方向與觸角縱軸呈一定角度(圖2B、G)。

STⅢ型：分布在觸角柄節(jié)、梗節(jié)及鞭節(jié)第9亞節(jié)表皮的較淺窩內(nèi)，相較于STⅠ、STⅡ毛型感覺器，STⅢ感覺器長(zhǎng)度最短(圖2B)。

STⅣ型：分布在觸角鞭節(jié)第9亞節(jié)，長(zhǎng)度與STⅢ的長(zhǎng)度相似，但在感覺器上有1或2個(gè)疣突狀構(gòu)造(圖2C)。

2.2.3 錐形感覺器 著生于凸出于觸角表面的圓形穴內(nèi)，錐狀；基部較粗大，向上逐漸變細(xì)，頂端較圓鈍，分布于六斑月瓢蟲觸角鞭節(jié)第8亞節(jié)與第9亞節(jié)連接處、第9亞節(jié)頂端。根據(jù)其形態(tài)特征將其分為3種亞型。

SBⅠ型：分布于觸角鞭節(jié)第9亞節(jié)頂端，基部有褶皺，著生在一個(gè)較平的圓形座內(nèi)；基部直徑為高的1/7～1/8，端部圓鈍。形態(tài)與毛狀感覺器Ⅱ型較為接近(圖2C、I)。

SBⅡ型：分布在觸角鞭節(jié)第8亞節(jié)與第9亞節(jié)連接處及鞭節(jié)第9亞節(jié)頂端，基部直徑為高的1/4，基部更粗，平滑，向頂端逐漸尖細(xì)(圖2C、D、I)。

SBⅢ型：僅分布在觸角鞭節(jié)第9亞節(jié)頂端，短圓錐狀，基部直徑約為高的1/2，基部著生于圓形淺窩內(nèi)(圖2C、I)。

2.2.4 鐘形感覺器 僅分布在觸角鞭節(jié)的第9亞節(jié)頂端，形如半球狀，略高于觸角表皮，具光滑清晰的基座，是一種厚壁感覺器，鐘形感覺器又有大、小2種亞型(圖2C、D)。

2.2.5 腔形感覺器 遍布觸角的每一節(jié)，多出現(xiàn)于柄節(jié)、梗節(jié)刺形感覺器基部附近，密集分布于鞭節(jié)第9亞節(jié)頂端；為觸角表皮向內(nèi)凹陷形成的外形如孔狀的觸角感覺器。根據(jù)其孔大小將其分為3種亞型。

CaSⅠ型：分布于柄節(jié)、梗節(jié)，孔大，多出現(xiàn)于刺形感覺器周圍呈環(huán)狀排列(圖2A、F)。

CaSⅡ型：散布于觸角鞭節(jié)第9亞節(jié)頂端，孔小(圖2E、I)。

CaSⅢ型：分布于觸角鞭節(jié)第9亞節(jié)頂端，有幾個(gè)小孔組成，篩孔狀，位于一圓形穴內(nèi)(圖2E)。

2.2.6 B?hm氏鬃毛感覺器 B?hm氏鬃毛分布于六斑月瓢蟲觸角的柄節(jié)及梗節(jié)連接處及柄節(jié)與頭部連接處的表面，形狀呈較短的圓錐狀或短刺狀?；看?，頂端較尖細(xì)，表面光滑，感覺器基部著生于一個(gè)深淺不一的窩內(nèi)，背面分布多于腹面(圖2A、F)。

2.2.7 啞鈴形感覺器 分布于觸角鞭節(jié)第9亞節(jié)頂端，狀如啞鈴，基部有一基座(圖2D)。

2.2.8 香腸形感覺器 分布于觸角鞭節(jié)第9亞節(jié)頂端邊緣，狀如香腸，基部有柄或無柄(圖2H)。

3 討論

本研究發(fā)現(xiàn)六斑月瓢蟲成蟲觸角有8種感覺器，觸角各節(jié)均有感覺器分布，尤以鞭節(jié)第8、9亞節(jié)感覺器分布最為集中。雌雄成蟲的觸角感覺器類型及分布無顯著差異。

本研究觀察到六斑月瓢蟲成蟲觸角柄節(jié)上的刺形感覺器基座處有清晰的新月狀孔、基座周圍環(huán)生腔形感覺器，該構(gòu)造與孟氏隱唇瓢蟲CryptolaemusmontrouzieriMulstant (劉平等，2013)、龜紋瓢蟲PropyleajaponicaThunberg (高芳瑞等，2017)和異色瓢蟲HarmoniaaxyridisPallas (劉健和趙奎軍，2009)感受器分布模式相似。但在采自意大利的異色瓢蟲(Sevarikaetal.,2021)和印度卡斯普洱市的六斑月瓢蟲(Pervezetal.,2020)觸角上則沒有發(fā)現(xiàn)此構(gòu)造。刺形感覺器是一種典型的接觸感覺器(Kaissling，1986)，具有機(jī)械感覺器和化學(xué)感覺器的雙重作用(Isidoroetal.,1998)。

六斑月瓢蟲雌雄成蟲觸角上的毛形感覺器STⅠ、STⅡ、STⅢ型均表面光滑，與那杰等(2008)、劉平等(2013)描述的毛形感覺器基本一致。本研究還發(fā)現(xiàn)毛形感覺器STⅣ型，這種毛形感覺器上長(zhǎng)有1～2個(gè)圓形疣突，是首次在六斑月瓢蟲上觀察到這種構(gòu)造，可能具有接收某種信息的作用。Herveetal.(1995)認(rèn)為，表面光滑的毛形感覺器具有感受機(jī)械刺激的作用。Pervezetal.(2020)則認(rèn)為毛形感覺器可能與雌雄成蟲相互識(shí)別有關(guān)。

六斑月瓢蟲僅鞭節(jié)第9亞節(jié)分布有錐形感覺器。桉嗜木天牛PhoracanthasemipunctataFabricius觸角的錐形感受器具有識(shí)別植物氣味分子的功能，能夠感受到氣味信息(Lopesetal.,2002),而曲紋花天牛LepturaarcuataPanzer和橡黑花天牛LepturaaethiopsPoda觸角上的錐形感覺器為性信息素接收器(Zhangetal.,2011)，由此推測(cè)六斑月瓢蟲觸角上的錐形感覺器可能具有識(shí)別植物或獵物釋放的化學(xué)信息素、性信息素的作用。

B?hm氏鬃毛被認(rèn)為能夠感受到觸角的移動(dòng)和位置，是一種典型的機(jī)械型感覺器，可以感受機(jī)械刺激，調(diào)控觸角轉(zhuǎn)動(dòng)的速度(Schneider，1964)。

腔形感覺器常出現(xiàn)在刺形感覺器基部和鞭節(jié)第9亞節(jié)端部，推測(cè)其具有感應(yīng)溫濕度的作用。鐘形感覺器為有孔結(jié)構(gòu)(馬瑞燕和杜家緯，2000)，僅分布在觸角鞭節(jié)第9亞節(jié)，推測(cè)其可能也具有感應(yīng)溫濕度的作用(Pervez，2020)。

此外，在六斑月瓢蟲雄成蟲觸角鞭節(jié)第9亞節(jié)還發(fā)現(xiàn)啞鈴形感覺器和香腸形感覺器，這在其他瓢蟲觸角上尚未發(fā)現(xiàn)。本研究中，六斑月瓢蟲左右觸角的鞭節(jié)第9亞節(jié)端部不對(duì)稱，端部中間有一脊?fàn)顦?gòu)造，其表面凹凸不平，上面著生大量感覺器，左右兩側(cè)分布的感覺器種類也有所不同；此種結(jié)構(gòu)還未在其他瓢蟲觸角上觀察到，可能具有接收某種信息的功能。未發(fā)現(xiàn)Pervezetal.(2020)觀察到的栓錐形感覺器和芽孢形感覺器。孟氏隱唇瓢蟲觸角上存在腔錐形感覺器、耳形感覺器，七星瓢蟲上存在鉤狀感覺器、壇狀感覺器、板形感覺器及劍梢感覺器(Shefali & Omkar，2003)，但在六斑月瓢蟲觸角上未發(fā)現(xiàn)以上感覺器。

從觸角感覺器的功能推測(cè)，六斑月瓢蟲觸角可能具有感知外界機(jī)械刺激及所接觸獵物的硬度，獲取獵物的位置和移動(dòng)速度，識(shí)別植物揮發(fā)物、異性性信息素和獵物氣味，以及感受溫濕度變化的作用，其真實(shí)性還有待通過電生理試驗(yàn)進(jìn)行驗(yàn)證，啞鈴形感覺器、香腸形感覺器和端部的脊?fàn)顦?gòu)造的功能也有待進(jìn)一步研究。