趙懋林, 陸化杰,2,3,4,5, 楊思哲, 何靜茹, 王洪浩, 陳子越, 陳新軍,2,3,4,5

(1. 上海海洋大學海洋科學學院, 上海 201306; 2. 上海海洋大學 國家遠洋漁業(yè)工程技術(shù)研究中心, 上海 201306;3. 上海海洋大學 大洋漁業(yè)資源可持續(xù)開發(fā)教育部重點實驗室, 上海 201306; 4. 上海海洋大學 農(nóng)業(yè)農(nóng)村部大洋漁業(yè)開發(fā)重點實驗室, 上海 201306;5. 上海海洋大學 農(nóng)業(yè)農(nóng)村部大洋漁業(yè)資源環(huán)境科學觀測實驗站, 上海 201306)

鳶烏賊(Sthenoteuthisoualaniensis)屬槍形目(Teuthoidea)柔魚科(Ommastrephidae)，具有生命周期短、生長速度快的特點[1-2]。鳶烏賊種群結(jié)構(gòu)復(fù)雜，按季節(jié)可分為春生群、夏生群和秋生群3個不同產(chǎn)卵群體，按個體大小可分為大型群、中型群和小型群3個體型群，且隨著洄游和洋流的變化，群體由若干地方種群組成，而不是一個單一的種群[3-5]。鳶烏賊生命周期大約為1年，終生一次繁殖[1]。其生物資源量大且世代更新速度快，可承受較大捕撈壓力，極具開發(fā)潛力，是中國遠洋魷釣漁業(yè)和燈光罩網(wǎng)漁業(yè)重要的經(jīng)濟頭足類[3]。鳶烏賊主要的作業(yè)漁場有琉球群島漁場、中國臺灣以西漁場、中國南海漁場、亞丁灣漁場和西北印度洋漁場[3,6-8]。在西北印度洋海域，鳶烏賊是眾多中上層魚類的主要餌料生物，占據(jù)重要的生態(tài)位，同時也是中國遠洋魷釣漁業(yè)重要的捕撈目標，探捕結(jié)果表明，西北印度洋鳶烏賊資源量在200×104t以上[6]。目前國內(nèi)對印度洋鳶烏賊的研究主要集中于年齡、攝食和漁場分布等方面[9-14]，而針對其生殖發(fā)育及生殖投入的研究卻鮮有報道。鑒于此，本文根據(jù)2019年3—5月中國燈光罩網(wǎng)漁船在印度洋西北海域生產(chǎn)調(diào)查期間采集的鳶烏賊樣本，對其性腺發(fā)育及生殖投入進行了研究，完善了其繁殖生物學研究，補充了其漁業(yè)生物學資料，為多群體大洋性柔魚的繁殖策略研究提供了新方法，為鳶烏賊資源的可持續(xù)利用和科學管理提供了參考。

1 材料與方法

1.1 樣本采集

樣品采集時間為2019年3—5月，采集海域為西北印度洋13°05′N—19°45′N、61°06′E—67°50′E(見圖1)，采集漁船為“欣海1223”號燈光罩網(wǎng)漁船。采樣時，從每個作業(yè)點漁獲物中隨機挑選鳶烏賊樣本20～30尾(當在同一經(jīng)緯度連續(xù)作業(yè)時，1周采樣1次，當經(jīng)緯度發(fā)生變化時則每天采樣1次)，樣本經(jīng)過冷凍保存后運回實驗室，共得樣本557尾，其中有效樣本539尾。

圖1 調(diào)查采樣站位圖Fig.1 Site of investigations and samples

1.2 生物學測定

在實驗室解凍后，對樣本胴長(Mantle length，ML)、體質(zhì)量(Body weight，BW)和生殖系統(tǒng)質(zhì)量(Reproductive system weight，RsW)進行測定，其中雌性包括卵巢質(zhì)量(Ovary weight，OvaW)和纏卵腺質(zhì)量(Nidamental gland weight，NGW)，雄性包括精巢質(zhì)量(Testis weight，TesW)和精莢復(fù)合體質(zhì)量(Spermatophoric complex weight，SCW)。測量雌性的纏卵腺長度(Length of nidamental gland，NGL)，對攝食等級(Stomach fullness degree，F(xiàn)D)和性腺成熟度(Maturity stage，MAT)進行目測和鑒定。依照柔魚科的劃分標準，性成熟度分為Ⅰ～Ⅴ期[15-17]；攝食等級分為0～4級，其中0級為空胃個體(FD 0)，4級為滿胃個體(FD 4)[18]。其中，胴長用精度為0.1 mm的皮尺測定，纏卵腺長度使用精度為0.01 mm的電子游標卡尺測定；體質(zhì)量由電子秤測定，精確至1 g；其它性腺質(zhì)量由精密電子天平測定，精確至0.01 g。

1.3 數(shù)據(jù)分析

計算性腺指數(shù)、纏卵腺指數(shù)和精莢復(fù)合體指數(shù)。

性腺指數(shù)(Gonadosomatic index，GSI)[19-21]：

(1)

纏卵腺指數(shù)(Nidamental gland index，NGI)[18]：

(2)

精莢復(fù)合體指數(shù)(Spermatophoric complex index，SCI)[20]：

(3)

應(yīng)用非參數(shù)卡方檢驗分析(Nonparametric chi-square)檢驗不同月份鳶烏賊的性腺指數(shù)、纏卵腺指數(shù)、精莢復(fù)合體指數(shù)和攝食等級的差異性，并檢驗上述指標在不同性腺成熟度下的差異[20-21]。采用Person相關(guān)系數(shù)(r)分析雌性性腺指數(shù)與纏卵腺指數(shù)之間的相關(guān)性、雄性性腺指數(shù)與精莢復(fù)合體指數(shù)之間的相關(guān)性[19,21-22]。

分別求取雌雄個體體質(zhì)量與胴長在冪函數(shù)回歸關(guān)系下的標準化殘差(BW-ML residuals)，并以此作為個體的體征指標[19,21-23]。分別對雌雄個體的生殖系統(tǒng)質(zhì)量與胴長進行線性回歸，求取殘差(RsW-ML residuals)，并以此作為個體的生殖投入指標[19,21-23]。采用單因素方差分析(Analysis of variance，ANOVA)分別檢驗體征指標、生殖投入指標和性腺指數(shù)在不同月份、不同的性腺成熟度及不同攝食強度下的差異性。利用Spearman-rank系數(shù)(Sr)分析生殖投入指標與體征指標之間的關(guān)系[21-22]。

2 結(jié)果

2.1 漁業(yè)生物學組成

2.1.1 胴長及體質(zhì)量分布 共獲得有效鳶烏賊實驗樣本539尾，性成熟個體207尾，占樣本總數(shù)的38.4%。其中雌性樣本321尾，胴長范圍為126～441 mm，體質(zhì)量范圍為39～1 471 g，性成熟個體胴長范圍為151～315 mm，體質(zhì)量范圍為56～550 g；雄性樣本218尾，胴長范圍為138～306 mm，體質(zhì)量范圍為42～530 g，性成熟個體胴長范圍為109～306 mm，體質(zhì)量范圍為53～530 g(見圖2)。

圖2 鳶烏賊胴長和體質(zhì)量分布Fig.2 The frequency distribution of mentle length and body weight of S. oualaniensis

2.1.2 性成熟度組成 在539尾鳶烏賊樣本中，雌性個體321尾，雄性個體218尾。成熟度Ⅰ期時，個體數(shù)量最多，其中雌性190尾，雄性23尾；成熟度Ⅱ期時，雌性65尾，雄性50尾；成熟度Ⅲ期時，雌性43尾，雄性102尾；成熟度Ⅳ期時，雌性18尾，雄性39尾。成熟度Ⅴ期時，樣本個體極少，僅發(fā)現(xiàn)雄性個體2尾(見表1)。

表1 鳶烏賊性腺成熟度組成Table 1 Composition of sex maturity for S. oualaniensis

2.2 不同性成熟度攝食等級組成

不同性成熟階段，雌性鳶烏賊攝食等級不同，成熟度Ⅰ期時，攝食等級以2～4級為主(χ2=55.452，P<0.01)(見圖3a)；成熟度Ⅱ期時，以3級和4級為主，空胃率較成熟度Ⅰ期時有所下降(χ2=25.143，P<0.01)

(見圖3b)；成熟度Ⅲ期時，未見空胃個體，攝食等級1級、2級和4級個體所占比例較成熟度Ⅱ期時有所增大，且3級所占比例顯著降低(χ2=10.944，P=0.027)(見圖3c)；成熟度Ⅳ期時，雌性鳶烏賊也未見空胃個體，攝食等級1級、3級和4級的個體所占比例均較成熟度Ⅲ期時降低，但3級個體所占比例顯著增大(χ2=12.316，P=0.015)(見圖3d)。綜上所述，雌性鳶烏賊個體在成熟度Ⅰ期至Ⅲ期的發(fā)育過程中，攝食等級總體在增大，而在Ⅳ期時，攝食等級有所下降。

不同性成熟等級，雄性鳶烏賊攝食等級也不相同，成熟度Ⅰ期時，無空胃個體，攝食等級以2、3級為主(χ2=17.846，P=0.001)(見圖3a)；Ⅱ期時，也以2、3級為主，且所占比例比更接近，(χ2=18.769，P=0.001)(見圖3b)；Ⅲ期時，以1級、2級和3級為主，攝食等級1級個體所占比例較成熟度Ⅱ期時顯著增大，滿胃率顯著降低(χ2=54.407，P<0.01)(見圖3c)；Ⅳ期時，以2級為主，但4級個體所占比例較成熟度Ⅲ期時顯著增大(χ2=30.800，P<0.01)(見圖3d)?？傮w而言，隨著性腺發(fā)育從Ⅰ期到Ⅲ期，雌、雄性鳶烏賊的攝食等級都在增加，且雌性攝食等級低于雄性；當臨近性成熟時，攝食等級有所下降，雌性攝食等級總體高于雄性。

圖3 不同性腺成熟度鳶烏賊攝食等級組成頻率分布Fig.3 Distribution of stomach fulness degree by sexual maturation of S. oualaniensis

2.3 不同月份攝食等級組成

不同月份間雌性鳶烏賊攝食等級都存在差異。雌性個體，3月時，攝食等級以2級和3級為主(χ2=15.231，P=0.004，見圖4a)；4月時，也以2級和3級為主，但4級的個體所占比例較3月時略有增大且滿胃率顯著增大(χ2=33.553，P<0.01，見圖4b)；5月時，以3級和4級為主，滿胃率顯著增大(χ2=68.641，P<0.01，見圖4c)。雄性個體，3月時，攝食等級以1級和2級為主(χ2=33.155，P<0.01，見圖4a)；4月(χ2=48.235，P<0.01)和5月(χ2=2.405，P<0.01)時，都以2級和3級為主(見圖4b和圖4c)。總體而言，隨著月份增加雌、雄鳶烏賊個體捕食強度都逐漸增強。

圖4 不同月份鳶烏賊攝食等級組成頻率分布Fig.4 Distribution of stomach fulness degree by month of S. oualaniensis

2.4 攝食等級的月份差異與性腺發(fā)育的關(guān)系

3—5月，雌性鳶烏賊性成熟個體所占比例呈顯著上升趨勢，對應(yīng)的空胃個體所占比例變化趨勢與之相反(r=-0.999，P<0.01)，而滿胃個體所占比例變化趨勢與之相同(r=0.872，P=0.325)(見圖5a)。雄性鳶烏賊性成熟個體所占比例呈先下降后上升趨勢，對應(yīng)的空胃及滿胃個體所占比例都與之變化趨勢相同，但關(guān)系均不顯著(mature-FD 0：r=0.131，P=0.916；mature-FD 4：r=0.264，P=0.830)(見圖5b)。

圖5 攝食等級的月份差異與性腺發(fā)育的關(guān)系Fig.5 Relationship between monthly differences in stomach fullness degree(FD) and maturity development

2.5 性腺指標

雌性鳶烏賊性腺指數(shù)范圍為0.06%～9.26%(1.02%±1.68%)，纏卵腺指數(shù)范圍為5.56%～47.37%(16.99%±10.61%)。隨著性腺發(fā)育，性腺指數(shù)與纏卵腺指數(shù)均呈增大趨勢，且二者變化趨勢相似，均在性成熟度Ⅰ～Ⅱ期及Ⅲ～Ⅳ期增長平緩，在成熟度Ⅱ～Ⅲ期時增長顯著，且在成熟度Ⅳ期時達到最大值(見圖6)( GSI：F=466.340，P<0.01；NGI：F=

圖6 雌性鳶烏賊的性腺指數(shù)及纏卵腺指數(shù)Fig.6 The gonadosomatic index(GSI) and nidamental gland index(NGI) of female S. oualaniensis

1 142.51，P<0.01)，二者變化趨勢相同(r=0.917，P<0.01)。

雄性性腺指數(shù)范圍為0.12%～4.59%(2.76%±0.87%)，精莢復(fù)合體指數(shù)范圍為0.06%～7.19%(2.55%±1.55%)。在成熟度Ⅰ～Ⅲ期時，性腺指數(shù)與精莢復(fù)合體指數(shù)均顯著增大；在成熟度Ⅲ～Ⅳ期時，性腺指數(shù)略有降低，而精莢復(fù)合體指數(shù)仍平緩增大(見圖7)(GSI：F=41.329，P<0.01； SCI：F=106.605，P<0.01)，二者變化趨勢接近(r=0.486，P<0.01)。

圖7 雄性鳶烏賊的性腺指數(shù)及精莢復(fù)合體指數(shù)Fig.7 The gonadosomatic index(GSI) and spermatophoric complex index(SCI) of male S. oualaniensis

2.6 生殖投入

標準化殘差分析表明，雌性鳶烏賊的體征指標(BW-DML residuals)隨著性腺發(fā)育成熟呈下降趨勢，成熟度Ⅲ期后質(zhì)量特征較差，但不同性成熟度之間不存在顯著性差異(F=2.110，P=0.099)；而生殖投入指標((RsW-DML residuals)則隨著性腺發(fā)育成熟呈升高趨勢，性成熟度Ⅱ期后，均呈正值，表征良好，且升高顯著(F=147.151，P<0.01)(見圖8a)。雌性鳶烏賊的體征指標隨著攝食等級的增大呈下降趨勢，在胃攝食等級3級時，為負值，表征較差(F=3.321，P=0.011)；而生殖投入指標隨著攝食等級的增大呈升高趨勢(F=2.365，P=0.053)(見圖8b)。體征指標與生殖投入指標略呈負相關(guān)，但無明顯相關(guān)性(Sr=-0.111，P=0.049)。

圖8 雌性鳶烏賊的體質(zhì)量-胴長殘差和生殖系統(tǒng)質(zhì)量-胴長殘差Fig.8 The average residuals from relationships between body weight and dorsal mantle length(BW-DML residuals) and between reproductive system weight and dorsal mantle length(RsW-DML residuals) grouped in female S. oualaniensis

雄性鳶烏賊的體征指標和生殖投入指標均隨著性腺發(fā)育成熟整體呈升高趨勢，二者均在性成熟度Ⅲ期后表征良好，成熟度Ⅱ期后體征指標升高較平緩(F=4.299，P=0.006)，生殖投入指標顯著升高(F=22.481，P<0.01)(見圖9a)。雌性鳶烏賊的體征指標隨著攝食等級的增大先降低后升高，于攝食等級2級時達到最低(F=3.117，P=0.016)；生殖投入指標隨著攝食等級的增大先降低后升高，在攝食等級2、3級時為負，4級時為正(F=2.642，P=0.035)(見圖9b)。體征指標與生殖投入指標略呈正相關(guān)關(guān)系(Sr=0.270，P<0.01)。

圖9 雄性鳶烏賊的體質(zhì)量-胴長殘差和生殖系統(tǒng)質(zhì)量-胴長殘差Fig.9 The average residuals from relationships between body weight and dorsal mantle length(BW-DML residuals) and between reproductive system weight and dorsal mantle length(RsW-DML residuals) grouped in male S. oualaniensis

3 分析與討論

3.1 攝食特性

鳶烏賊的攝食對象主要包括頭足類、魚類及橈足類等小型動物，且隨著棲息環(huán)境的變化及鳶烏賊自身個體生長，攝食對象存在明顯的差異[24]。據(jù)葉旭昌等研究認為，印度洋西北部鳶烏賊以魷魚為主要攝食對象[25]；據(jù)Parry等研究，夏威夷群島東北部鳶烏賊以甲殼類為主要攝食對象[26]；Okutani等認為沖繩群島鳶烏賊以甲殼類為主要攝食對象[27]；據(jù)張宇美及龔玉艷等的研究，南海鳶烏賊以頭足類和魚類為主要攝食對象[24,28-29]。對比相關(guān)研究，與其他熱帶海域相同種類相比，西北印度洋鳶烏賊互相殘食現(xiàn)象更普遍，這可能是不同海域生產(chǎn)力不同所致[23]。季風氣候?qū)е掠《妊笪鞅焙Ｓ蛐纬闪耸知毺氐暮Ｑ蟓h(huán)流，春夏季(西南季風期間)形成反氣旋環(huán)流并形成強烈的上升流，秋冬季(東北季風期間)則形成氣旋環(huán)流，導(dǎo)致了該海域初級生產(chǎn)力的季節(jié)性差異極大，而海域生產(chǎn)力是影響頭足類攝食行為的主導(dǎo)因素[30-31]。本研究結(jié)果表明，雌、雄鳶烏賊在不同月份個體攝食等級差異極大，但總體而言，3—5月雌、雄鳶烏賊攝食等級較高的樣本所占比例均呈增大趨勢，這表明在春夏季隨著時間的推移，該海域的生產(chǎn)力或呈升高趨勢。本研究結(jié)果表明，隨著性腺的發(fā)育，個體攝食等級組成波動也較大，隨著性腺發(fā)育等級的增大，高攝食等級(3～4級)的鳶烏賊個體雌雄比例呈增大趨勢。已有研究表明，與雄性相比，雌性鳶烏賊在性腺發(fā)育時所需攝入的外源能量更多[8]。

3.2 性腺發(fā)育

頭足類大多為終生一次發(fā)育，且性腺發(fā)育與個體生長不同步，性腺發(fā)育的時間偏后，從性腺開始發(fā)育到繁殖后死亡僅占整個生活史的1/10～1/5[21,32-34]。鳶烏賊個體交配及產(chǎn)卵的時間可以持續(xù)1～3個月，鳶烏賊種群在各月份均有性成熟個體[35]。國內(nèi)目前對西北印度洋鳶烏賊的性腺發(fā)育研究較少，本研究結(jié)果表明，雌、雄鳶烏賊的性腺指標均隨性腺成熟度的增大呈增大趨勢，但在Ⅳ期時，雄性性腺指數(shù)呈下降趨勢。此時接近繁殖時期，雄性鳶烏賊攝食獲得的能量可能主要存儲于肌肉組織中，以進行后期的繁殖活動，性腺質(zhì)量不再增加，以等待雌性鳶烏賊發(fā)育成熟，最終導(dǎo)致雌性個體性腺發(fā)育較晚但成體較大、雄性個體性腺發(fā)育較早但個體相對偏小，這可能與其繁殖策略有關(guān)。與其他頭足類類似，鳶烏賊為“機會主義者”，繁殖策略為典型的r選擇策略，即產(chǎn)生足夠多的后代以適應(yīng)多變的環(huán)境，在整個生活史中雌性起主導(dǎo)作用[36]。此外，本研究結(jié)果表明，相同胴長組的個體在性腺發(fā)育程度上存在較大差異，產(chǎn)生差異的原因可能也與該海域鳶烏賊復(fù)雜的種群結(jié)構(gòu)有關(guān)，還有可能與樣本自身的捕食能力有關(guān)[9]。

3.3 生殖投入

頭足類在個體的肌肉組織與性腺組織之間，乃至個體不同部位肌肉組織之間存在內(nèi)源性的能量轉(zhuǎn)化[8,37-38]。有些屬種的個體生長與性腺發(fā)育同步，個體生長隨著性腺發(fā)育而逐漸減緩，至性腺發(fā)育成熟時逐漸停止生長，攝食所得能量儲存于體內(nèi)，繁殖期間所需的能量依賴于體內(nèi)既有能量的轉(zhuǎn)移，另一些屬種性腺發(fā)育所需的能量則完全依賴于其他部位肌肉組織的轉(zhuǎn)化[8,23,38]。本研究結(jié)果表明，西北印度洋鳶烏賊性腺指數(shù)及其附屬性腺指數(shù)(雌性的纏卵腺指數(shù)、雄性的精莢復(fù)合體指數(shù))均隨性腺發(fā)育增長顯著，但是成熟個體的性腺指數(shù)較低，與中國南海的鳶烏賊相似[8,37]。據(jù)Mcgrath等的研究，頭足類成熟個體性腺指數(shù)低于15%的種類，其生殖投入類型更傾向于外源性，即通過攝食獲得[39]。結(jié)合本研究所得的性腺指數(shù)，初步推斷印度洋鳶烏賊生殖投入類型為外源性。

本研究結(jié)果表明，西北印度洋鳶烏賊雌、雄個體的體征指標和生殖投入指標具明顯差異性，隨著性腺發(fā)育，雌性體征指標呈下降趨勢，生殖投入指標呈上升趨勢，而雄性體征指標和生殖投入指標則均呈上升趨勢。該結(jié)果與同科的莖柔魚(Dosidicusgigas)及烏賊科的巴塔哥尼亞槍烏賊(Doryteuthisgahi)均有較大差異[21,23]，可能意味著鳶烏賊與上述兩種大洋性頭足類具有不同的生存策略，攝食等級的月份差異與性腺發(fā)育的關(guān)系也驗證了該推斷。但是，鑒于本次采樣所得鳶烏賊的種群復(fù)雜，具體的能量投入及其來源情況仍需后續(xù)擴大采樣，對單一群體單一性別的鳶烏賊進行穩(wěn)定同位素和脂肪酸等生物標記測定研究。