羅熹晨，劉慧，劉學英，李欣欣，廖紅，傅向東,,3

植物響應環(huán)境變化的長距離信號傳導

羅熹晨1，劉慧2，劉學英2，李欣欣1，廖紅1，傅向東1,2,3

1. 福建農林大學根系生物學研究中心，福州 350002 2. 中國科學院遺傳與發(fā)育生物學研究所，植物細胞與染色體工程國家重點實驗室，北京 100101 3. 中國科學院大學，北京 100049

高等植物在應對復雜環(huán)境變化時，需要整合和協(xié)調不同器官與組織感知的信息，并通過一套精細且復雜的機制經維管系統(tǒng)向受體組織或器官傳遞，進而系統(tǒng)性協(xié)調植物整體的生長發(fā)育和環(huán)境響應。在維管系統(tǒng)中移動的信號物質稱為長距離信號。近年來研究發(fā)現(xiàn)，能夠長距離移動的信號分子主要有小RNA、mRNA、小肽、激素、第二信使以及蛋白質等幾類，這些信號分子能夠將細胞外刺激從感知組織傳遞到靶器官，從而系統(tǒng)性地調控植物發(fā)育進程和環(huán)境響應。本文重點總結了植物體內長距離移動的RNA、小肽和蛋白質這3類長距離信號分子在調控植物器官發(fā)育、養(yǎng)分吸收以及環(huán)境響應等方面的研究進展，并對該領域在作物育種方面的應用潛力進行了探討和展望，以期為作物遺傳育種應用提供理論基礎。

長距離信號；長距離移動；維管；系統(tǒng)性調控

感知并適應生存環(huán)境的變化對于植物的生存和生長發(fā)育至關重要。近年來，有關植物細胞內響應外界環(huán)境變化和生物、非生物脅迫的分子機制的研究越來越多。研究表明，植物不同器官之間存在的長距離信號傳導是植物系統(tǒng)性適應環(huán)境的重要方式。例如，地上部利用光能和二氧化碳進行光合作用獲得植物生長發(fā)育所需的能量，同時根系從土壤中吸收水分和礦質營養(yǎng)，這兩個過程之間通過長距離信號傳導互相制約、互相調控、互相促進，最終達到整體上的協(xié)調與平衡以獲得更好的生存[1～3]。在逆境條件下，植物能夠感知逆境脅迫信號，并在器官之間整合信息，以協(xié)調逆境抵抗和生長發(fā)育[4～6]。

動物通過神經系統(tǒng)調控體內信息交流，植物雖然不具備神經系統(tǒng)，但是其維管系統(tǒng)能夠精準地連接各個組織和器官，在信息交流和傳遞過程中發(fā)揮重要的橋梁作用。維管束系統(tǒng)主要包括木質部和韌皮部兩部分：木質部中含有運輸水分的細胞，其主要作用是運輸水分以供植物進行呼吸作用，同時能夠介導一些根部的多肽物質運輸至地上；韌皮部的主要作用是運輸光合產物以及多種信號物質，以促進植物的生長[7]。篩管和伴胞是韌皮部的主要組成部分，兩者通過胞間連絲形成的共質體運輸信號分子[8]。研究表明，胞間連絲的孔能夠擴張，不僅允許水分、養(yǎng)分、激素或代謝物等小分子在細胞間運輸，而且允許最大67 kDa的大分子通過[9]，因此RNA、小肽和蛋白質等大分子也能通過，實現(xiàn)地上–地下、地下–地上、器官–器官的長距離物質運輸和信號傳遞，對植物生長發(fā)育和環(huán)境適應具有重要作用(圖1)。

1 RNA長距離移動

RNA分子作為遺傳信息的重要載體，在編碼、轉錄、調控基因表達等方面發(fā)揮作用，而且作為活躍的信號分子，從合成部位長距離運輸?shù)狡渌M織，響應外界環(huán)境變化從而調控基因的表達和植物的發(fā)育[10]。研究表明，植物體內至少有3類RNA分子能夠通過胞間連絲進行長距離運輸：(1)外源類病毒或RNA病毒；(2)非編碼RNA；(3)植物內源mRNA[11]。

圖1 長距離信號物質在細胞間的傳遞過程

1.1 病毒與類病毒RNA在病毒傳播過程中的長距離運動

研究人員在研究病毒感染的傳播過程中首次觀察到了RNA的長距離運動。病毒的運動分為兩個階段：局部細胞間的傳播和通過韌皮部的全身運動[12]。類病毒感染植物后，首先入侵植物組織局部的細胞核和葉綠體，借助其中的RNA聚合酶Pol II進行復制。新產生的類病毒通過胞間連絲運輸?shù)较噜彽募毎?，再到達維管組織，直至感染整個植株[13]。

病毒含有特殊的運動蛋白(movement protein, MP)，具有結合病毒RNA的能力，通過形成MP-RNA復合物促進病毒核酸在宿主細胞間移動，并且能增加胞間連絲的傳輸極限，協(xié)助RNA病毒通過維管束鞘細胞、韌皮部薄壁組織、伴胞等進入韌皮部，并在其中快速地運輸，最后在遠端位點(如新生的幼葉)建立侵染位點，達到系統(tǒng)侵染的目的[14]。例如，大豆花葉病毒(soybean mosaic virus, SMV)是大豆(L.)病毒性疾病的致病因子之一，該病毒侵入大豆葉肉細胞后，MP幫助病毒RNA通過葉肉細胞的胞間連絲來實現(xiàn)胞間轉運，并且經過韌皮部篩管實現(xiàn)長距離運輸[15]。蘋果莖痘病毒(apple stem pitting virus, ASPV)主要通過嫁接傳播，利用植物維管系統(tǒng)實現(xiàn)長距離運輸[16]。另外，一些病毒RNA移動還需要有外殼蛋白(coat protein, CP)的存在。例如，煙草花葉病毒(tobacco mosaic virus, TMV)的外殼蛋白關鍵氨基酸的改變，導致TMV病毒的系統(tǒng)性傳播時間延遲[17,18]。有趣的是，一些特定病毒家族的病毒RNA似乎也能夠在沒有MP或CP存在的情況下從細胞到細胞甚至長距離傳播[19]，但是其中的分子機制還未揭示。?

1.2 非編碼RNA的長距離移動介導植物基因沉默與養(yǎng)分脅迫

非編碼RNA (non-coding RNA, ncRNA)是由基因組轉錄的不編碼蛋白質的RNA分子，根據(jù)其長度大小分為小的非編碼RNA (長度在20～200 nt之間)和長鏈非編碼RNA (長度超過200 nt)。研究表明，siRNA (small interfering RNA)、miRNA (microRNA)、lncRNA (long non-coding RNA)等非編碼RNA是重要的轉錄后調控和表觀遺傳調控因子[20]。

siRNA介導轉錄后基因沉默(posttranscriptional gene silencing, PTGS)，這是一種植物先天防御機制[21]。外源產生的siRNA可以通過宿主胞間連絲在細胞之間移動，也可以通過維管系統(tǒng)進行長距離運輸，最終觸發(fā)的基因沉默可以傳播到整個植物。已知siRNA可以從其產生位點擴散，可能以21 nt RNA的形式在胞間傳播，而較大的siRNA(24～26 nt)主要參與長距離系統(tǒng)信號傳播[22]。同時，來源于轉基因或病毒感染的siRNA可以在發(fā)生基因沉默的植物韌皮部中檢測到，但在未發(fā)生基因沉默的植物中卻不能檢測到，這表明siRNA可能是信號分子本身[23]，一旦進入韌皮部，沉默信號沿著韌皮部汁液流動的方向從源頭傳遞到下游。利用轉基因植物進行嫁接實驗發(fā)現(xiàn)，來自砧木的24～25 nt siRNA信號能夠移動至接穗傳遞系統(tǒng)性RNA沉默，導致子代中的PTGS[24]。關于siRNA的轉運形式，最近的研究表明，盡管siRNA的正義鏈和反義鏈以相近的水平出現(xiàn)在韌皮部汁液中，但不存在雙鏈siRNA分子[23]。這表明siRNA以單鏈形式通過韌皮部進行運輸。

miRNA是由基因組轉錄的不編碼蛋白質的RNA分子，長約21～25 nt，負調控植物的基因表達。與siRNA介導的PTGS不同，miRNA是內源單鏈RNA，主要作用于靶標基因3′-UTR區(qū)，既可以抑制靶標基因的翻譯，也可以導致靶標基因降解。雖然韌皮液中存在大量的miRNA，但這些miRNA是否都可以在植物體內移動或進行長距離運輸仍然未知。目前，只有少數(shù)miRNA在植物體內的移動得到了證實。例如，miR165/166和miR390在植物細胞間移動并調節(jié)葉片背腹極性以及根系的發(fā)育[25,26]；miR156和miR172可能作為一種長距離運輸?shù)男盘柗肿诱{節(jié)馬鈴薯(L.)塊莖的形成[27,28]；miR399和miR395分別受缺磷和缺硫誘導，通過長距離運輸分別調節(jié)植物磷營養(yǎng)和硫營養(yǎng)的平衡[29,30]。

lncRNA參與調控植物生長發(fā)育的各個方面。lncRNA通過與DNA、RNA和蛋白質分子相互作用來執(zhí)行其功能，并通過表觀遺傳、轉錄、轉錄后或翻譯調控調節(jié)其靶標的表達水平[31]。在磷脅迫下，一部分富含ACU多嘧啶束基序(polypyrimidine- tract-binding, PTB)的lncRNA通過韌皮部從葉片向根部進行長距離運輸，作為信號分子系統(tǒng)性響應植物的缺磷環(huán)境[32]。此外，在菟絲子(spp.)與大豆的寄生系統(tǒng)中發(fā)現(xiàn)，lncRNA能夠進行長距離的雙向移動，從而影響宿主和寄主間的物質交換[33]。

1.3 植物內源mRNA的長距離移動調控植物的生長發(fā)育和養(yǎng)分平衡

在系統(tǒng)運輸?shù)腞NA中，成熟的韌皮部中存在內源性mRNAs。由于成熟韌皮部沒有細胞核或核糖體，不具備轉錄和翻譯功能，因此內源性mRNAs很可能作為系統(tǒng)性遠距離信號分子，影響目標組織中的基因表達，從而控制植物生長發(fā)育和形態(tài)發(fā)生的各個過程[34]。在南瓜()和黃瓜(L.)植株之間進行的異種嫁接實驗中，可以在黃瓜接穗韌皮部和頂端組織中檢測到南瓜轉錄物，證明mRNA能夠在韌皮部運輸[35]。番茄(Miller)的葉片通常是單羽狀復葉，而顯性突變體(mouse ears,)的葉片最多有八羽狀復葉，這種表型是由()和(??)??兩個基因之間的融合引起的。同樣通過嫁接實驗，Kim等[36]發(fā)現(xiàn)mRNA能夠從番茄突變體的根部長距離移動至野生型接穗的頂端，影響野生型單羽狀復葉的生長。在馬鈴薯中，類BEL1-like transcription factor 1(BEL1)轉錄因子StBEL5受光周期的調控，可以跨過嫁接點長距離移動至匍匐莖，調控馬鈴薯的結薯，過量表達mRNA導致塊莖顯著增加[37]。此外，GA insensitive (GAI)和Auxin/indole-3-aceticacid (Aux/IAA)等轉錄因子的mRNA可通過長距離移動影響葉片結構、果實大小及根的生長發(fā)育[36,38,39]。

除了調控生長發(fā)育，mRNA作為信號分子能夠參與植物對環(huán)境脅迫響應過程。在磷脅迫響應初期，大量的mRNA在根部被誘導通過韌皮部從源移動至庫組織中，協(xié)助植物維持內部的磷穩(wěn)態(tài)[40]。缺鐵脅迫能夠誘導蘋果(Mill.)/Hexchanger () mRNA從葉片長距離運輸?shù)礁?，并在根中進行翻譯，然后通過促進質膜質子泵的活性和鋅的液泡區(qū)隔化解毒，從而實現(xiàn)對鐵和鋅穩(wěn)態(tài)的調節(jié)以應對缺鐵脅迫[41]。

此外，mRNA的長距離移動受基因修飾的影響。最近的研究表明，mRNA長距離運輸受m5C甲基化調控，同時移動的() mRNA可以到達特定細胞后發(fā)揮功能來促進根系的生長發(fā)育[42]。

2 小肽的長距離移動

植物細胞能夠分泌由20個氨基酸殘基組成的小分子肽，它們能夠結合其細胞表面上的受體，從而調節(jié)植物的發(fā)育，故小肽也稱為多肽激素[43]。植物的小肽根據(jù)結構差異分為兩種類型：翻譯后修飾小肽(post-translationally modified peptides, PMTs)和富含半胱氨酸多肽(cysteine-rich peptides, CRPs)[44]。近年的研究表明，小肽是植物細胞和組織間通訊的重要移動介質，在一定程度上補充了植物激素的調節(jié)功能。作為功能性信號分子，它們會在特定環(huán)境和組織中釋放并被其特異性受體識別，精確地將環(huán)境信號從感知器官傳遞到特定目標組織，從而系統(tǒng)性的調節(jié)植物整體的生長和逆境響應(圖2A)。

2.1 CLE25小肽長距離傳遞水分脅迫信號

CLAVATA3/Endosperm surrounding region-related (CLE)小肽家族是植物多肽激素中最大的一個家族，包含32個成員。雖然已經報道的CLE小肽的功能大多與干細胞的發(fā)育相關，但是越來越多的研究表明CLE小肽的長距離移動和細胞間通信在植物非生物脅迫響應方面具有重要作用。植物可以感知根部缺水狀態(tài)，協(xié)調和優(yōu)化自身對滲透脅迫的適應并啟動滲透脅迫響應。在脫水脅迫下，植物會增加脫落酸(abscisic acid, ABA)的含量來調節(jié)氣孔關閉，防止水分從植物體內流失[45]。研究表明，小肽CLE25通過長距離移動調節(jié)ABA的生物合成和氣孔關閉進而介導滲透脅迫信號由根部向地上部的傳遞。在缺水條件下，根系維管組織分泌CLE25小肽，其通過維管系統(tǒng)從根部長距離移動到葉片，進一步與BARELY ANY MERISTEM1 (BAM1)和BAM3受體結合，從而誘導()基因表達以增加葉片中ABA的積累，但是目前根部CLE25分泌的調節(jié)機制尚不明確[46]。

圖2 長距離信號調控植物環(huán)境響應和豆科植物結瘤

A：長距離信號調控擬南芥響應外界光照、水分、溫度以及氮素變化。植物通過長距離和細胞間通信，整合遠端器官之間的環(huán)境信息，以適應變化的環(huán)境條件。在缺水條件下，擬南芥CLE25小肽長距離傳遞水分脅迫信號至葉片，誘導葉片中ABA的積累，從而調節(jié)氣孔關閉，防止水分從植物體內流失；在氮濃度分布不均的土壤中，分泌的小信號肽CEP1受到根的局部氮缺乏上調，并通過木質部轉移到地上部，當CEP1被葉片韌皮部中的CEPR1和CEPR2感知時，誘導非分泌的小信號肽CEPD1和CEPD2表達，并進一步通過韌皮部轉移至高氮區(qū)域的根系中，促進根系發(fā)育；高溫環(huán)境下，CLE45在雌蕊中移動可以改善高溫下花粉管的伸長缺陷；開花轉變過程中，F(xiàn)T編碼的成花素蛋白長距離轉運至花序分生組織中調控植物的開花時間；光照條件下，HY5蛋白能夠從植物地上部長距離移動至根系，自激活根系HY5表達，同時激活高親和性硝酸根轉運蛋白基因的表達，進而促進根系生長和氮吸收。B：長距離信號調控豆科植物開花以及結瘤過程。在施肥較多時，誘導信號肽CLE-RS在豆科植物根中的表達，CLE-RS肽通過木質部向外移動至地上部，被受體激酶HAR1識別，調節(jié)細胞分裂，抑制根瘤的形成。另一方面，CLE-RS-HAR1復合體可導致地上部miR2111下調。miR2111能夠通過韌皮組織從葉片移動至根部，抑制參與結瘤的基因表達，促進結瘤。在低氮條件下，CEP1能夠長距離運輸?shù)降厣喜糠?，與CRA2受體結合，并促進miR2111前體的表達，從而抑制靶基因在根部表達，促進結瘤；在光照誘導條件下，GmFT2a與GmSTF3/4能夠長距離移動至根中并發(fā)生相互作用，且在GmCCaMK激酶的磷酸化作用下，GmCCaMK-STF-FT三者共同激活結瘤起始關鍵基因的轉錄，調控根瘤形成。

2.2 CEP1/CEPD1/2小肽長距離移動調控根系對硝酸鹽分布不均的響應

由于硝酸鹽在土壤中往往分布不均勻，這樣植物根系的不同部位常常會處于不同濃度的硝酸鹽土壤環(huán)境下，因此植物需要通過地上–地下、地下–地上甚至細胞–細胞的信息交流并進行信號精細整合，以調節(jié)硝酸鹽同化和自身的發(fā)育。分根實驗表明，氮需求信號從根系的低NO3?一側傳遞到高氮一側，促進()基因表達進而促進硝酸鹽吸收和高氮一側根的發(fā)育[47]。研究發(fā)現(xiàn)，()編碼一個在C-末端附近具有保守結構域的分泌肽，在植物系統(tǒng)性氮響應的過程中發(fā)揮著重要作用。在低NO3?一側，誘導根中的CLE1和CLE3短肽的表達水平上調，然后通過韌皮部轉移到地上部分，與葉片中的受體激酶C-TERMINALLY ENCODED PEPTIDE receptor (CEPR)識別，CEP-CEPR信號增強了地上部CEP下游多肽CEP downstream 1 (CEPD1)和CEPD2的積累，CEPD1和CEPD2又可以從地上運輸?shù)絅O3?豐富的一側，從而促進的表達[48]。因此，長距離肽信號通路在調節(jié)整個植株水平上的氮獲取和氮需求之間的協(xié)調方面非常重要。

2.3 CLE45長距離移動調控高溫耐受性

擬南芥(L.)在生殖發(fā)育階段對熱脅迫敏感。用CLE家族的合成肽進行的生物活性測定表明，CLE45可以改善高溫下花粉管的伸長缺陷。CLE45在雌蕊的轉移通道中表達以響應熱脅迫，其受體Skeletal muscle sodium channel 1 (SKM1)和SKM2在花粉和花粉管中組成型表達。CLE45- SKM1/SKM2使植物在高溫脅迫下仍能夠正常結實。韌皮部的CLE45通過BAM3受體樣激酶介導初生韌皮部分化，表明CLE45在不同的靶器官通過特異性受體觸發(fā)下游不同的生理功能[49]。

3 蛋白的長距離移動

蛋白質作為長距離信號，其功能相對復雜，對其長距離移動的相關研究沒有其他小分子移動物質透徹。對于移動蛋白的研究方法，目前主要采用對韌皮部汁液中的蛋白進行分析，研究異源嫁接體系的嫁接植物接穗篩管內容物來驗證蛋白是否在結合處移動[50,51]。韌皮部汁液中存在大量的不同種類的蛋白質，且具有多種功能，證明長距離移動的蛋白質調控植物生長的多個過程(圖2A)。

3.1 FT蛋白長距離移動調控植物開花時間

關于長距離移動蛋白最直接的一個例子是FLOWERING LOCUS T (FT)蛋白?！俺苫ㄋ?florigen)”假說是由俄國學者Chailakhyan于1937年提出的概念。在光照下，成花素能夠從葉片長距離運輸至芽的頂端，進而促進開花。之后通過嫁接實驗證明，成花素廣泛存在于不同種類及不同光周期中的植物。多年來研究表明，植物中FT蛋白即為“成花素”。

FT蛋白屬于磷脂酰乙醇胺(phosphatidylethano-lamine-binding proteins, PEBP)蛋白家族[52]，在植物成花誘導過程中發(fā)揮重要調控作用。在擬南芥中利用GFP熒光標記追蹤FT蛋白，發(fā)現(xiàn)其能夠從韌皮部轉運到莖尖；通過嫁接驗證，F(xiàn)T蛋白能夠轉移到突變體中，并誘導其開花[53]。利用免疫定位分析，發(fā)現(xiàn)帶有Myc標簽的FT蛋白在胞內和胞間運輸并誘導花芽分化，在莖尖組織中并沒有檢測到mRNA表達，僅檢測到Myc-FT蛋白；利用核定位信號肽(nuclear localization signal, NLS)與FT融合，并以維管組織特異啟動子()驅動，發(fā)現(xiàn)NLS能夠限制FT在細胞間移動，無法促進開花[54]。水稻(L.)中同源基因()在葉片中的表達量在短日照條件下逐漸提高，Hd3a蛋白同樣能在葉片中表達，之后通過維管系統(tǒng)被轉運到頂端，進而誘導水稻開花[55]。

此外，F(xiàn)T還可以從地上向地下移動。在馬鈴薯中存在兩個FT同源蛋白，分別調控馬鈴薯的開花轉變和結薯，其中SELF-PRUNING 3 D (StSP3D)能夠從葉片中長距離移動到分生組織，誘導馬鈴薯開花；短日照條件下，SELF-PRUNING 6A (StSP6A)從葉片長距離移動到匍匐莖頂端，誘導馬鈴薯的塊莖形成[56]。

對于FT蛋白運輸?shù)臋C制目前已有報道，通過篩選FT的互作蛋白，鑒定到與FT運輸相關的FT-INTERACTING PROTEIN 1 (FTIP1)蛋白。FTIP1蛋白可能通過與FT蛋白互作保證了FT蛋白從篩管伴胞到莖尖分生組織的運輸。FT在FTIP1的幫助下，從篩管伴胞進入篩管，并通過共質體途徑的胞間連絲運輸?shù)巾敹朔稚M織(shoot apical meristem, SAM)。在SAM，F(xiàn)T從韌皮部卸載下來，進一步移動到莖尖分生組織的內錐狀區(qū)域，并在此與bZIP轉錄因子FD互作，激活位于花序分生組織(inflorescence meristem, IM)的另一個開花途徑元件()基因和位于花分生組織(flower meristems, FM)的()基因，進而調節(jié)開花[57]。

3.2 HY5蛋白長距離移動協(xié)調根系生長和養(yǎng)分代謝

擬南芥()是利用突變體克隆的與光形態(tài)建成相關的重要基因，其編碼168個氨基酸組成的核定位蛋白，分子量為18.5 kDa，是堿性亮氨酸拉鏈類型的轉錄因子[58]。HY5能通過不同的光感受器，如光敏色素(phytoch-romes, PHYs)、隱花色素(cryptochrome 1, CRYs)、紫外線B (ultraviolet-B, UV-B)光感受器接收光信號[59～61]，并通過維管系統(tǒng)長距離移動到根部，并將光信號從葉肉細胞傳遞給下游作用元件，進而調控光形態(tài)建成、根系發(fā)育、養(yǎng)分汲取等生物過程。HY5蛋白在葉片見光時保持穩(wěn)定活性，一旦進入黑暗，該蛋白被降解[62]。

研究表明，在白光和遠紅光條件下，HY5積累，并通過長距離移動至側根原基中，降低了質膜中生長素轉運蛋白PIN-FORMED3 (PIN3)和LIKE-AUX1 3 (LAX3)的豐度，從而減少生長素(indole-3-acetic acid, IAA)向側根原基的運輸，抑制側根的形成[63]。HY5不僅調節(jié)根系的伸長，還能夠協(xié)調光和重力信號。光敏色素互作因子(phytochrome-interacting factors, PIFs)和HY5可以直接結合基因并激活該基因的表達。基因的過表達可以在黑暗條件下部分拯救的負向重力性表型；在光照下HY5蛋白積累，從而激活基因的表達，進而促進根中的正向重力性，使得根系在土壤中下扎深入[64]。

此外，HY5參與植物養(yǎng)分汲取與碳氮代謝。研究表明，HY5在地上部一方面能夠通過增強()、()等基因的表達，促進光合固碳。另一方面，HY5蛋白能通過維管系統(tǒng)從地上部長距離移動至根系，自激活根部基因自身的表達，同時激活高親和性硝酸根轉運蛋白基因的表達，進一步促進根系生長和氮吸收，進而維持植物碳–氮平衡[65]。此外，在缺磷脅迫下，phyB在紅光誘導下促進HY5在莖和根中的積累，地上部的HY5移動至根中調節(jié)磷饑餓響應基因的表達并促進磷的吸收，并激活()的表達[66]。在光照條件下，番茄中的HY5在葉片中積累并從地上部移動到根部，激活轉錄因子()基因表達，進而促進根部對鐵的攝取[67]。

4 長距離信號調控豆科植物結瘤

豆科植物能夠根據(jù)外界氮供應情況，控制根瘤的數(shù)量。在缺氮的環(huán)境中豆科植物可以通過與根瘤菌的結合形成專門的共生器官—根瘤。根瘤由皮質細胞分化而來，使植物能夠在缺氮的環(huán)境下從大氣獲得氮源并加以固定[68]。然而，共生是一種消耗能量的活動，其中光合作用產物被用作能量來源驅動皮質細胞增殖和固氮等過程[69]。為了優(yōu)化其生長，植物需要保持氮收益和碳成本的平衡。當?shù)渥銜r，植物不必浪費多余的碳源來產生根瘤，造成不必要的碳損失，因此，高硝酸鹽會負調控豆科植物結瘤。豆科植物在長期進化過程中發(fā)展出一套負反饋調節(jié)機制，使已經形成的根瘤能夠抑制新根瘤的形成，被稱為結瘤自主調控機制(autoregulation of nodulation, AON)[70]。研究表明，一些小肽和蛋白能夠通過長距離信號參與調控根瘤的產生和數(shù)目，以確保器官發(fā)生與環(huán)境信號相平衡(圖2B)。

在豆科植物中，根瘤菌誘導一些基因的表達，以激活AON途徑[71]。在百脈根(Linn)中，CLE肽還參與硝酸鹽對結瘤的調節(jié)。在施肥較多時，含有RWP-RK結構域的轉錄因子NODULE INCEPTION (NIN)誘導信號肽CLE ROOT SIGNAL 1/2 (CLE-RS1/CLE-RS2)在根中的表達，CLE-RS肽通過木質部向外移動至地上部，被富含亮氨酸的重復受體激酶HYPERNODULATION ABE-RRANT ROOT 1 (HAR1)識別，調節(jié)細胞分裂，進一步抑制根瘤的形成[72,73]。另一方面，CLE-RS-HAR1復合體可導致地上部miR2111下調。在植物防御反應中，miR2111能夠通過韌皮組織從葉片移動至根部，抑制參與結瘤()基因表達，導致未受根瘤菌感染的寄主植物根系維持易感狀態(tài)，引起百脈根超結瘤現(xiàn)象[74]。在低氮條件下，豆科植物中基因則誘導表達，CEP1能夠長距離運輸?shù)降厣喜糠?，與Compact Root Archi-tecture 2 (CRA2)受體結合，并促進miR2111前體的表達，從而抑制靶基因在根部表達，促進結瘤[75]。

在大豆中，F(xiàn)T同源蛋白GmFT2a和GmFT5a參與光周期調節(jié)的開花過程。GmFT2a和GmFT5a雖然在大豆的花期調控中存在功能互補，但二者在長、短日照條件下的開花促進效應差異較大。在短日照條件下，GmFT2a的開花促進效應比GmFT5a強，而在長日照條件下GmFT5a的開花促進效應更強[76]。除了調控開花時間，GmFT2a和HY5同源蛋白Soybean TGACG-motif binding factor 3/4 (GmSTF3/4)還參與大豆的結瘤。在光照誘導條件下，GmFT2a與GmSTF3/4能夠長距離移動至根中并發(fā)生相互作用，且在GmCCaMK激酶的磷酸化作用下，GmCCaMK-STF-FT三者共同激活結瘤起始關鍵基因、()和的轉錄，調控根瘤形成[77]。

5 結語與展望

與小分子物質通過被動方式在細胞間擴散不同，大分子物質則選擇性地通過胞間連絲和維管系統(tǒng)在細胞或不同組織間移動，調節(jié)植物的生長發(fā)育并協(xié)調植物抵抗逆境。近年來，對大分子物質長距離移動協(xié)調植物器官、組織間的信息交流的研究引起眾多學者的廣泛關注。雖然，RNA、小肽以及蛋白的長距離移動參與調控植物抵抗逆境(如磷、氮脅迫)、病毒侵染、植物器官發(fā)育、養(yǎng)分吸收同化等過程的相關研究很多，但其中的分子機制并不十分清晰，尤其對于大分子物質長距離移動的生物學功能及調控機制的揭示還很欠缺。目前的研究手段主要通過分析嫁接植物的韌皮部汁液成分來探究能夠長距離移動的大分子物質[78]，但是對于韌皮部中存在的諸多信號分子，未來有必要發(fā)展和利用更多的方法和策略來區(qū)分出韌皮部特異性成分和長距離移動信號。

長距離移動信號的研究不僅在生物學基礎理論方面具有重要的意義，而且在農業(yè)生產方面具有潛在的應用前景。例如，在果樹中常運用嫁接的方法來培育新品種，改善果實的品質，長距離移動信號調節(jié)植物生長發(fā)育的分子機制的揭示可為其提供理論和技術支撐。此外，近年來在越來越多的植物中發(fā)現(xiàn)，RNA、小肽、蛋白質的長距離移動與作物養(yǎng)分利用和環(huán)境脅迫響應密切相關。因此，長距離移動信號的研究，有助于進一步揭示作物對環(huán)境的感知與適應機制，可為高產、高效、抗逆作物新品種培育提供重要的指導。

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Long distance signal transduction in response to environmental changes in plants

Xichen Luo1, Hui Liu2, Xueying Liu2, Xinxin Li1, Hong Liao1, Xiangdong Fu1,2,3

The vascular system is responsible for the communication of information between different organs and the environment as a whole, so that it can coordinate the development of plants and respond to the changes of the environment. The signal substances moving in the vascular system are called long-distance signals. In recent years, it has been found that some long-distance molecular signals, such as microRNA, mRNA, small peptides, hormones, second messengers and proteins, can transmit extracellular stimuli from sensing tissues to target organs, so as to systematically regulate plant development process and environmental response. In this review, we summarize the molecular mechanisms of long-distance moving RNA, small peptides and proteins in plants to regulate plant organ development, nutrient uptake and stress resistance. The application potential of this field in crop breeding was discussed and prospected, in order to provide a theoretical basis for the application of genetics and breeding in crops.

long distance signal; long distance movement; vascular; systematic regulation

2022-05-10;

2022-06-08;

2022-07-01

國家自然科學基金項目(編號：31830082，32170251)資助[Supported by the National Natural Science Foundation of China (Nos. 31830082, 32170251)]

羅熹晨，碩士，專業(yè)方向：植物營養(yǎng)分子生物學。E-mail: luoxichen1984@163.com

傅向東，研究員，博士生導師，研究方向：植物發(fā)育和環(huán)境適應的激素調控機理。E-mail: xdfu@genetics.ac.cn

10.16288/j.yczz.22-153

(責任編委: 儲成才)