夏榮林，寧志銘, ，余克服, ，方草，黃學(xué)勇, ，韋芬,

( 1.廣西大學(xué) 海洋學(xué)院，廣西 南寧 530004；2.廣西大學(xué) 珊瑚礁研究中心，廣西 南寧 530004；3.廣西南海珊瑚礁研究重點實驗室，廣西 南寧 530004)

1 引言

長棘海星或稱為棘冠海星（Acanthaster planci），屬于棘皮動物門，海星綱，有棘目，長棘海星科，長棘海星屬。長棘海星是珊瑚捕食者，主要以造礁石珊瑚為食，其大量暴發(fā)會對珊瑚礁造成巨大損害[1-3]。在澳大利亞大堡礁中北部海域，長棘海星暴發(fā)對珊瑚的影響遠遠大于包括珊瑚白化在內(nèi)的其他干擾因素[4]。根據(jù)De’ath等[4]對世界上200多個珊瑚礁的統(tǒng)計顯示，1985-2012年期間活珊瑚覆蓋率從28.0%下降至13.8%，而這其中由長棘海星造成的損害達到了驚人的42%，遠遠大于珊瑚白化造成的10%。由此可見，長棘海星對珊瑚有著極強的破壞性。長棘海星暴發(fā)除了直接影響珊瑚外，還會造成珊瑚礁區(qū)生態(tài)系統(tǒng)的不平衡、不穩(wěn)定[5]，例如，底棲大型海藻迅速占據(jù)珊瑚生長空間[6]，造成珊瑚礁區(qū)的魚類多樣性減少等諸多負面影響[7]。

長棘海星暴發(fā)與海水營養(yǎng)鹽濃度有著千絲萬縷的聯(lián)系，有學(xué)者認為海水營養(yǎng)鹽的補充是造成海星大面積暴發(fā)的重要原因[2,8]，水體營養(yǎng)鹽補充可以提高長棘海星幼體的存活率，有利于長棘海星成體數(shù)量增加[8]。在營養(yǎng)豐富的海水中，通常有較高的浮游植物量，以浮游生物為食的長棘海星幼體存活率很高，反之，則很少有海星幼體完成發(fā)育[9]。水體富營養(yǎng)化，浮游植物增長暴發(fā)，浮游生物群落結(jié)構(gòu)加劇改變，都可能進一步促進長棘海星的暴發(fā)[8-10]。此外，長棘海星的幼體容易遭到珊瑚礁魚類的捕食，如耳帶蝴蝶魚（Chaetodon auripes）和紋帶蝴蝶魚（Chaetodon falcula）等，可以抑制海星幼體的存活率[11-12]，但珊瑚魚類捕食健康成年海星則相對罕見[13]。

沉積物-海水界面的物質(zhì)交換對維持海洋初級生產(chǎn)力和淺海營養(yǎng)鹽平衡有著顯著作用[14-15]，但長棘海星等底棲生物活動可能會干擾或打破這種平衡[16]。沉積物內(nèi)的有機物在降解過程中會釋放大量的營養(yǎng)鹽，促進浮游植物的生長，在一定程度上支持了表層水體的初級生產(chǎn)力[17-18]。例如，大堡礁北部和中部海域的生產(chǎn)力在很大程度上是由沉積物中的有機氮、磷快速循環(huán)而維持的[19]。除此之外，滲透性沉積物對營養(yǎng)鹽的吸收導(dǎo)致海水中氮磷比的降低，有利于近海珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定[20]。

盡管沉積物對營養(yǎng)鹽生物地球化學(xué)循環(huán)起著關(guān)鍵作用，但在長棘海星排泄活動及其死后有機體降解過程中，沉積物界面營養(yǎng)鹽動力學(xué)的響應(yīng)機制尚不明確[20-22]。因此，本研究對長棘海星和沉積物進行受控培養(yǎng)，探討長棘海星排泄活動和沉積物界面營養(yǎng)鹽動力學(xué)對海水營養(yǎng)鹽濃度和結(jié)構(gòu)的影響，并分析海星有機體降解時沉積物界面營養(yǎng)鹽交換通量的變化。該研究將豐富我們對長棘海星暴發(fā)期間珊瑚礁區(qū)營養(yǎng)鹽循環(huán)的認識，為治理和防范長棘海星暴發(fā)提供科學(xué)理論基礎(chǔ)。

2 材料與方法

2.1 樣品采集與實驗培養(yǎng)

2020年6 月，于南海宣德環(huán)礁礁區(qū)距海底5～15 m的礁盤采集長棘海星活體，將其保存到盛有海水的保溫箱中，并用塑料樣品袋和取水器分別采集表層沉積物和底層海水，在2 h內(nèi)運送到調(diào)查船上的室內(nèi)實驗室，用于后續(xù)的培養(yǎng)實驗。之所以采集此深度的樣品是因為此深度的海星暴發(fā)密度最大，珊瑚遭受的破壞最為嚴重[22]。

根據(jù)研究目的，設(shè)計了3組實驗，每組實驗設(shè)2個平行樣。實驗裝置由有機玻璃柱和帶有出水口的上下兩個蓋子組合構(gòu)成流動式反應(yīng)器（FTR），裝置底面積約為80 cm2，高為20 cm。培養(yǎng)過程采用水浴控溫，溫度為（29±0.5）℃，并用蠕動泵控制流進海水的流速。

第1組長棘海星培養(yǎng)實驗，將采集的海星（海星體長約20 cm、重量630 g、腕足數(shù)量15 ind.）分別培養(yǎng)在單獨的FTR中（圖1a），以10 mL/min的流速向裝置內(nèi)泵入海水，使其達到穩(wěn)定的狀態(tài)，從進水口和出水口各收集兩份50 mL的水樣，過濾后在-20°C下冷凍保存，待測營養(yǎng)鹽濃度。

圖1 流動式反應(yīng)器培養(yǎng)裝置示意圖Fig.1 Schematic diagram of flow-through reactor experiments

第2組長棘海星與沉積物串聯(lián)培養(yǎng)實驗，將采集的沉積物中較大的珊瑚碎片和大型底棲生物去除并混勻沉積物，后將混勻的沉積物填充到FTR中，隨后在第一組實驗的基礎(chǔ)上接入填充沉積物的裝置（圖1b）。泵入現(xiàn)場采集的海水，從進水口和出水口各收集兩份50 mL的水樣，過濾后在-20°C下冷凍保存，待測營養(yǎng)鹽濃度。

第3組長棘海星有機體降解實驗，將剛死亡的海星肢解并把其一腕足放到沉積物表面（此時長棘海星密度相當(dāng)于85 000 ind./hm2），泵入現(xiàn)場采集的海水（圖1c）。在培養(yǎng)的第1天、第2天、第4天和第14天，從進水口和出水口各采集兩份50 mL的水樣，過濾后在-20°C下冷凍保存，待測營養(yǎng)鹽濃度。通過設(shè)置不同時間的取樣序列，分析海星有機體降解對沉積物-海水界面營養(yǎng)鹽交換通量的影響。

2.2 樣品分析及計算方法

本實驗的水樣營養(yǎng)鹽濃度均使用QuAAtro營養(yǎng)鹽自動分析儀測定，溶解無機氮（Dissolved Inorganic Nitrogen, DIN）濃度為硝酸鹽（）、亞硝酸鹽（）和銨鹽（）的濃度總和，溶解有機氮（Dissolved Organic Nitrogen, DON）濃度為總?cè)芙獾═otal Dissolved Nitrogen, TDN）濃度減去溶解無機氮濃度。溶解無機磷（Dissolved Inorganic Phosphorus, DIP）采用磷鉬藍法測定，采用重氮-偶氮法測定，通過鎘-銅還原為測定，采用靛酚藍法測定，硅酸鹽（DSi）采用硅鉬藍法測定，TDN則使用過硫酸鉀氧化法將所有溶解氮轉(zhuǎn)化為進行測定。分析的測量精度小于6%[23]。

海星排泄?fàn)I養(yǎng)鹽通量F1（μmol/(ind.·h)）的計算：流出裝置的海水營養(yǎng)鹽濃度（Cout）減去流進裝置的海水營養(yǎng)鹽濃度（Cin）再乘以流經(jīng)每個海星的流速通量（T1），即 0.6 L/(ind.·h)，公式為

沉積物-水界面營養(yǎng)鹽的交換通量F2（mmol/(m2·h)）的計算：海水流速設(shè)置為10 mL/min，通過FTR后流速通量（T2）轉(zhuǎn)換為 126 L/(m2·h)，C為流出液和流進液的營養(yǎng)鹽濃度差，公式為

式中，F(xiàn)2為正值代表沉積物中的營養(yǎng)鹽被釋放到海水中，負值代表沉積物吸收水體中的營養(yǎng)鹽。

3 結(jié)果與討論

3.1 長棘海星的排泄活動對海水營養(yǎng)鹽濃度和結(jié)構(gòu)的影響

在第1組實驗中，海星排泄釋放出大量的DIN、DIP 和DSi，它們的通量分別為（83.55±4.74）μmol/(ind.·h)、（2.53±0.03） μmol/(ind.·h)和 （0.22±0.37） μmol/(ind.·h)，釋放的DIN主要以的形態(tài)為主（圖2）。根據(jù)現(xiàn)場調(diào)查的海星密度（1 000 ind./hm2）、水深（10 m）進行估算，每公頃長棘海星在1個月內(nèi)排泄的營養(yǎng)鹽可使海域內(nèi)DIN和DIP的濃度分別升高0.60 μmol/L和0.02 μmol/L，其中，DIN 濃度與西沙海域夏季（6月）表層海水 DIN 濃度（0.99 μmol/L）相近，與秋季（11月）DIN濃度（2.63 μmol/L)相差較大，而DIP濃度與夏秋季 DIP 濃度（0.10 μmol/L）差異相當(dāng)[24-25]，所以夏季DIN受海星排泄活動影響可能會高于秋季，而DIP濃度受海星排泄活動影響的季節(jié)性差異不大。因此，在長棘海星暴發(fā)期間，海星排泄釋放的、DIP可能容易在營養(yǎng)鹽濃度較低的季節(jié)給珊瑚礁海域補充大量氮、磷，并對浮游生物豐度產(chǎn)生潛在的生態(tài)影響。

圖2 海星排泄的營養(yǎng)鹽通量和海星與沉積物串聯(lián)時沉積物界面營養(yǎng)鹽的交換通量以及培養(yǎng)裝置流進和流出海水的DIN/DIPFig.2 The nutrient fluxes by starfish excretion and those at the sediment-seawater interface affecting by starfish and the DIN/DIP in the influent and effluent seawater

海星的排泄活動不僅影響了DIN和DIP的濃度，還改變了海水營養(yǎng)鹽的結(jié)構(gòu)。海星排泄后的水體氮磷比（DIN/DIP）高達 33（圖2d）。西沙海域 DIN/DIP約為10，低于Redfield 比值。在一定情況下，DIN/DIP過高容易導(dǎo)致浮游植物大量繁殖。例如，Heil等[26]的實驗表明，水體DIN/DIP為32的實驗組適合硅藻類浮游植物生長。陳璐[25]在西沙海域的營養(yǎng)加富實驗同樣發(fā)現(xiàn)水體DIN/DIP為32的實驗組葉綠素a（Chla）的濃度有明顯增加。由此，我們不難推測長棘海星排泄過后的水體DIN/DIP會對浮游植物量有較大影響。浮游植物作為長棘海星幼蟲的食物來源[27]，其大量生長將會給海星幼蟲提供理想的生存條件。如Fabricius等[9]發(fā)現(xiàn)海星幼蟲在Chla濃度為2～6.5 μg/L時，具有發(fā)育速度快、成活率高等特點，且在約翰斯頓環(huán)礁[28]和南馬里亞納群島[29]海域發(fā)生浮游植物暴發(fā)之后的兩個月便發(fā)現(xiàn)了長棘海星的暴發(fā)。由此推測，在海星大面積暴發(fā)下，海星排泄可使水體營養(yǎng)鹽濃度和DIN/DIP升高，浮游生物量有增長的趨勢，從而給長棘海星幼蟲提供有利的攝食環(huán)境，有助于長棘海星成體數(shù)量增加，使海星暴發(fā)的持續(xù)時間更為持久。

3.2 沉積物對長棘海星排泄活動的響應(yīng)

沉積物中氧化鐵等礦物對DIP有較強的吸附作用[34]，在實驗中海星排泄釋放的DIP經(jīng)過沉積物后同樣被吸收了大部分，約有91.4%的DIP被截留在沉積物中（圖2c）。這表明沉積物在海星暴發(fā)時可以起到一定的調(diào)節(jié)作用，從而降低海星排泄活動釋放營養(yǎng)鹽所造成的生態(tài)影響。南海宣德環(huán)礁底質(zhì)類型包括礫、砂、珊瑚碎塊及生物碎屑等，其中砂質(zhì)沉積物幾乎遍及整個海域[35-36]。盡管如此，本文僅基于砂質(zhì)沉積物營養(yǎng)鹽交換通量的數(shù)據(jù)來估算沉積物對海星排泄?fàn)I養(yǎng)鹽的截留效率存在一定的不確定性，所以需要開展不同底質(zhì)類型的實驗以獲取更準確的數(shù)據(jù)。

盡管沉積物對海星排泄的營養(yǎng)鹽吸收效果顯著，但仍然有部分營養(yǎng)鹽停留在海水中，且由于沉積物對DIP、DIN有不一樣的截留效率，導(dǎo)致海水流經(jīng)沉積物后的DIN/DIP遠遠高于Redfield比值，也高于海星排泄釋放營養(yǎng)鹽的水體（圖2d）。高DIN/DIP的水體環(huán)境不僅會導(dǎo)致浮游植物大量繁殖[2]，還會使水體向珊瑚供應(yīng)的氮和磷失衡，珊瑚共生蟲黃藻可能會因缺磷導(dǎo)致光合作用器官受損而發(fā)生白化[37]。因此，沉積物-海水界面的營養(yǎng)鹽交換導(dǎo)致的DIN/DIP升高可能不利于珊瑚生長。

3.3 長棘海星有機體的降解對沉積物界面營養(yǎng)鹽交換的影響

長棘海星不會無節(jié)制的繁殖、發(fā)育和暴發(fā)，海星暴發(fā)的持續(xù)時間會受到食物短缺、被捕食、疾病、繁殖活動和棲息地等環(huán)境因素的限制[2，8]。因此，在第3組實驗中，我們探究海星死亡后有機體降解對沉積物營養(yǎng)鹽動力學(xué)的影響。在實驗初期，海星腕足開始腐敗降解，通過FTR實驗發(fā)現(xiàn)，沉積物釋放DIN、DIP和 DSi的 交 換 通 量 分 別 為 （11.35±2.3） mmol/(m2·h)、（0.32±0.2） mmol/(m2·h)、（0.11±0.02） mmol/(m2·h)。 沉積物釋放到水體的DIN以形態(tài)為主，和多表現(xiàn)為被沉積物吸收，水體DIN/DIP也在此時檢測到最高值（圖3）。與DIN不同的是，沉積物會吸收水體中的DON，且在沉積物釋放DIN通量最大時，沉積物對DON吸收通量也為最大（圖3c，圖3d），這表明沉積物可能需要吸收水體中的DON來補充其內(nèi)部被快速消耗的有機物。

滲透性砂質(zhì)沉積物中孔隙水的對流會促進有機質(zhì)的降解[38]。海星有機體在海水對流下快速降解，并在沉積物內(nèi)的微生物作用下將有機物轉(zhuǎn)化為無機物釋放到海水中[30-31]，從而影響水體DIN、DIP和DSi濃度。根據(jù)室內(nèi)培養(yǎng)的海星密度（85 000 ind./hm2）換算成自然海區(qū)的海星密度（1 000 ind./hm2），海星死亡后的第1天，沉積物-水界面釋放的營養(yǎng)鹽可使其上覆水柱（以10 m計）中DIN和DIP濃度分別上升0.32 μmol/L和0.01 μmol/L。這些營養(yǎng)鹽的補充可以緩解底棲藻類和藍藻的營養(yǎng)限制[39]，為其提供生長和繁殖所需的物質(zhì)資源。Chen等[40]研究表明，大氣氮輸入易導(dǎo)致遠離陸地的珊瑚礁區(qū)大型藻類數(shù)量增加，最終可能導(dǎo)致大型藻類豐富的礁區(qū)逐步取代以珊瑚為主的礁區(qū)[24]。因此，從營養(yǎng)鹽角度考慮，注射化學(xué)毒劑或捕撈滅活等手段殺死長棘海星后仍將其保留在海中的方式并不是解決長棘海星暴發(fā)的根本方法，這不能緩解海星有機體降解釋放營養(yǎng)鹽所帶來的生態(tài)影響。

海星有機體隨著時間的慢慢推移將會被微生物完全降解。在實驗后期，尤其是在實驗第14天，海星有機體只剩下骨骼。此時的DIN、DIP和DSi的交換通量分別為（0.23±0.12）mmol/(m2·h)、（0.02±0.01）mmol/(m2·h)和（0.04±0.03）mmol/(m2·h)，與實驗初期相比降低了60%以上（圖3）。但和的交換通量恰恰相反，由吸收變?yōu)獒尫牛▓D3b），DON也隨著DIN的釋放減少由吸收變?yōu)獒尫牛▓D3c，圖3d），DIN/DIP也由高值逐漸降低并趨向于Redfield比值（圖3f）。由此可見，海星死亡后有機體降解促使沉積物釋放的營養(yǎng)鹽主要集中在短期內(nèi)釋放，但其釋放總量不容小覷。南海表層海水本是貧營養(yǎng)的水體[41]，長棘海星死后仍可為南海貧營養(yǎng)水體提供較為豐富的營養(yǎng)物質(zhì)。新補充的DIN和DIP往往容易被底棲大型藻類吸收利用[42]，而珊瑚被海星破壞后需要長時間的修復(fù)[22]，在這期間，底棲大型藻類可能會趁機占據(jù)珊瑚生長空間，不利于恢復(fù)期珊瑚的自我修復(fù)。

圖3 沉積物界面營養(yǎng)鹽通量在海星有機體降解影響下的時間變化趨勢Fig.3 The time variation of nutrient fluxes at the sediment-seawater interface under the influence of the degradation of starfish

4 結(jié)論

（1）在長棘海星暴發(fā)期，海水營養(yǎng)鹽濃度和DIN/DIP易受海星排泄活動影響而升高，促使浮游生物量增加，從而為海星幼蟲創(chuàng)造了適宜的生存條件，因此可能會延長海星暴發(fā)的持續(xù)時間。

（2）砂質(zhì)沉積物對海星排泄導(dǎo)致的水體營養(yǎng)鹽濃度升高可起到緩沖作用，將約70.7%的DIN和91.4%的DIP截留在沉積物中。雖然該作用效果顯著，但仍然有部分營養(yǎng)鹽停留在海水中，且沉積物-海水界面營養(yǎng)鹽交換導(dǎo)致的DIN/DIP升高不利于珊瑚生長。

（3）長棘海星死亡后，海星有機體降解可促使沉積物在短期內(nèi)釋放大量營養(yǎng)鹽，這些營養(yǎng)鹽可能會被底棲大型藻類利用，導(dǎo)致藻類與珊瑚之間的競爭加劇，不利于海星暴發(fā)后期珊瑚的自我修復(fù)。

致謝：感謝三沙航跡珊瑚礁保護研究所為本研究提供的幫助。