鄧懷慶任寶平劉赟周江

（1貴州師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，貴陽(yáng) 550001）（2海南師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，?？?571158）（3貴州師范大學(xué)喀斯特研究院，國(guó)家喀斯特石漠化防治工程技術(shù)研究中心，貴陽(yáng) 550001）

海南長(zhǎng)臂猿(Nomascus hainanus)屬靈長(zhǎng)目(Primates)長(zhǎng)臂猿科(Hylobatidae)冠長(zhǎng)臂猿屬(Nomascus)(Groves,2001)，國(guó)家一級(jí)重點(diǎn)保護(hù)野生動(dòng)物，是現(xiàn)生靈長(zhǎng)類中數(shù)量最少、分布面積最小、瀕危程度最高的一種。海南長(zhǎng)臂猿曾在海南島廣泛分布，20世紀(jì)50—60年代，由于林業(yè)生產(chǎn)過(guò)程中的低地原始雨林不斷被毀和捕獵，數(shù)量急劇下降(鄧懷慶和周江，2015)。1983年，海南長(zhǎng)臂猿僅零星分布在五指山、尖峰嶺、吊羅山、黎母山、霸王嶺等5個(gè)山區(qū)的原始森林中，種群數(shù)量30~40只(劉振河等，1984)。1997—1998年海南省陸生野生動(dòng)物調(diào)查時(shí)，僅在霸王嶺國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)內(nèi)發(fā)現(xiàn)海南長(zhǎng)臂猿，共4群21只(周亞?wèn)|和張劍鋒，2003)。2003年，霸王嶺國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)管理局海南長(zhǎng)臂猿種群數(shù)量專項(xiàng)調(diào)查，發(fā)現(xiàn)整個(gè)保護(hù)區(qū)內(nèi)僅存13只個(gè)體(Zhouet al.,2005)。此后，海南長(zhǎng)臂猿種群數(shù)量有所增長(zhǎng)，但后代出生性比明顯失調(diào)(Denget al.,2017;Guoet al.,2020)。目前海南長(zhǎng)臂猿已增長(zhǎng)至5群35只，棲息于海南熱帶森林國(guó)家公園霸王嶺分局(原霸王嶺國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū))的熱帶森林中。

食物的可獲得性和食性的組成是動(dòng)物營(yíng)養(yǎng)生態(tài)學(xué)關(guān)注的核心內(nèi)容，是評(píng)價(jià)動(dòng)物生存現(xiàn)狀的重要依據(jù)(Cassini,1994;Lawleret al.,1999)。海南長(zhǎng)臂猿主要棲息于霸王嶺分局保護(hù)區(qū)核心區(qū)內(nèi)面積不足20 km2的孤島狀區(qū)域，棲息地質(zhì)量低、破碎化程度高(Zhouet al.,2005)。棲息地破碎化會(huì)改變其空間結(jié)構(gòu)和碎片間的生態(tài)過(guò)程，使動(dòng)物的遷徙變得更加困難，斑塊間的基因流減少或中斷可能會(huì)導(dǎo)致局部滅絕(Burkey,1995)。靈長(zhǎng)類棲息地破碎化會(huì)導(dǎo)致其物種種群數(shù)量下降(Estradaet al.,1999；丁偉等，2003)、遷移距離延長(zhǎng)和家域改變(Liet al.,2000)。當(dāng)前海南長(zhǎng)臂猿主要在海拔800~1 280 m的熱帶山地常綠闊葉林內(nèi)活動(dòng)，食源植物51科83屬133種，其中樟科植物居多，豆科植物較少，食物的可獲得性可能是限制海南長(zhǎng)臂猿種群增長(zhǎng)的主要因素(Deng and Zhou,2018)。

為確定食物的供應(yīng)狀況影響海南長(zhǎng)臂猿種群生活的程度并據(jù)此評(píng)價(jià)該種群的復(fù)壯前景，本研究以2011年建立的海南長(zhǎng)臂猿家庭群C群為研究對(duì)象，對(duì)其生境中食物資源進(jìn)行系統(tǒng)調(diào)查，記錄其食源植物的種類、數(shù)量及結(jié)果情況，測(cè)量食源植物的高度與胸徑等特征，以分析生境內(nèi)食物的可獲得性、結(jié)果率、生長(zhǎng)趨勢(shì)，并評(píng)價(jià)海南長(zhǎng)臂猿生境中食物供應(yīng)對(duì)其生存的影響。

1 研究方法

1.1 研究地點(diǎn)

食源植物調(diào)查地為斧頭嶺東側(cè)海南長(zhǎng)臂猿C群活動(dòng)區(qū)域，位于海南省昌江縣王下鄉(xiāng)和白沙縣青松鄉(xiāng)交界處(北緯19°05′13.1″~19°05′56.2″，東經(jīng)109°14′11.6″~109°14′57.1″)，海 拔 范 圍650~980 m，2013年該家庭單元僅5個(gè)個(gè)體，家域面積約2 km2，由于歷史上對(duì)森林資源不合理利用等原因，原來(lái)的中部山地雨林一度遭受嚴(yán)重破壞，現(xiàn)C群主要棲息地為未完全恢復(fù)的次生林(圖1)。該區(qū)域山脊南面坡度較大、溝谷較多且海拔高差達(dá)300 m，山脊北面坡度較小。保護(hù)區(qū)屬熱帶季風(fēng)氣候，干濕季明顯，6—11月為雨季，12月至翌年5月為旱季(龍文興等，2011)。植被以熱帶山地常綠林物種豐富度最高，物種多樣性分布隨海拔的升高而降低(余世孝等，2001)。

圖1 海南長(zhǎng)臂猿群活動(dòng)范圍.A、B、C：長(zhǎng)臂猿群Fig.1 The range of Hainan gibbon group.A,B,C:Gibbon group

1.2 方法

海南長(zhǎng)臂猿C群為2011年建立的家庭單元，活動(dòng)范圍相對(duì)較小，距離海南熱帶雨林國(guó)家公園霸王嶺分局保護(hù)區(qū)內(nèi)的苗村較近，已習(xí)慣人類的存在，易于觀察。海南長(zhǎng)臂猿野外食物資源調(diào)查于2013年1月至2014年7月進(jìn)行。根據(jù)海南長(zhǎng)臂猿的活動(dòng)規(guī)律及行為特點(diǎn)，每日在發(fā)現(xiàn)目標(biāo)后對(duì)其進(jìn)行跟蹤觀察，記錄其采食的植物種類、采食部位和采食地點(diǎn)，同時(shí)結(jié)合海南長(zhǎng)臂猿的歷史食物記錄標(biāo)記生境內(nèi)所有采食樹種。利用GPS定位儀(Garmin,Venture)對(duì)每一株胸徑(直徑)≥5 cm的食源喬木樹種進(jìn)行定位，利用手持激光測(cè)高儀(奧卡600XV)測(cè)定樹高，利用皮卷尺測(cè)量胸徑，記錄開花與結(jié)果情況，藤本和草本只統(tǒng)計(jì)物種數(shù)量。對(duì)于當(dāng)場(chǎng)不能確定學(xué)名的物種，采集憑證標(biāo)本和拍照留作鑒定依據(jù)。植物標(biāo)本依據(jù)《中國(guó)高等植物圖鑒》(中國(guó)科學(xué)院植物研究所，1976—1987)和《海南植物志》(陳煥鏞，1964)鑒定。2013年1—6月完成海南長(zhǎng)臂猿C群生境內(nèi)食源喬木物種的標(biāo)記工作，2013年7月至2014年7月對(duì)標(biāo)記植株每月進(jìn)行1次物候監(jiān)測(cè)，觀察其開花和結(jié)果情況。在監(jiān)測(cè)期內(nèi)結(jié)果的植株均計(jì)算在結(jié)果率中。同時(shí)參考《海南長(zhǎng)臂猿采食植物圖鑒》(香港嘉道理農(nóng)場(chǎng)暨植物園公司編，內(nèi)部資料)中關(guān)于食源物種歷年結(jié)果率的描述。

由于喬木植株個(gè)體年齡估計(jì)困難，因此采用徑級(jí)結(jié)構(gòu)作為反映木本植物居群增長(zhǎng)型指標(biāo)。根據(jù)海南長(zhǎng)臂猿生境內(nèi)現(xiàn)有植被的高度特點(diǎn)，將喬木樹種的高度(H)和胸徑(DBH)進(jìn)行分級(jí)。喬木層劃分為4個(gè)亞層：?jiǎn)棠劲駥?H≥20 m)，喬木Ⅱ?qū)?15≤H＜20 m)，喬木Ⅲ層(10＜H＜15 m)，喬木Ⅳ層(H≤10 m)。胸徑(DBH)分為6個(gè)級(jí)別，1級(jí)：5 cm≤DBH＜20 cm；2級(jí)：20 cm≤DBH＜30 cm；3級(jí)：30 cm≤DBH＜40 cm；4級(jí)：40 cm≤DBH＜50 cm；5級(jí)：50 cm≤DBH＜60 cm；6級(jí)：DBH≥60 cm。

海南長(zhǎng)臂猿是典型食果性靈長(zhǎng)類，因此植物是否結(jié)果是影響其采食的重要指標(biāo)。以食源植物的種類、結(jié)果數(shù)量和結(jié)果率為考察指標(biāo)更能體現(xiàn)海南長(zhǎng)臂猿的食物可獲得性高低。食物的重要值定義為：食源植物株數(shù)與結(jié)果率的乘積。重要值≥10的植物為主要食物資源，并對(duì)其居群增長(zhǎng)類型進(jìn)行分析。采用Pearson相關(guān)系數(shù)分析食源樹種結(jié)果率與樹高、胸徑及海拔的相關(guān)性，顯著性水平設(shè)置為P=0.05，所有檢驗(yàn)均在SPSS 13.0軟件下進(jìn)行。

2 結(jié)果

2.1 海南長(zhǎng)臂猿C群食源植物種類及數(shù)量

海南長(zhǎng)臂猿C群棲息地內(nèi)共記錄到食源植物64種，已確認(rèn)物種分屬33科62種(表1)。其中喬木52種，藤本11種，草本1種。果實(shí)類食物(包括榕屬果類)占食源植物種類的87.5%(非榕屬75.0%，榕屬12.5%)；嫩葉占食源植物種類的15.6%(喬木嫩葉7.8%，藤本嫩葉6.3%，草本嫩葉1.6%)；花僅占食源植物種類的1.6%。食源植物在科水平，數(shù)量最多的是?？?0種，其次是樟科6種、大戟科4種和桃金娘科3種(表1)。

表1 海南長(zhǎng)臂猿C群植物性食物名錄Table 1 Plant species fed on by Hainan gibbons(Group C)

續(xù)表1 Continued from table 1

在調(diào)查期間，共記錄到1 484株胸徑≥5 cm的食源喬木，其中?？?33株、大戟科142株、榆科134株、樟科124株、橄欖科97株、五加科94株、無(wú)患子科81株、椴樹科75株、藤黃科68株、柿樹科55株，其他20科合計(jì)381株。海南長(zhǎng)臂猿主要喬木型食源植物為白顏樹(Gironniera subaequalis)、紅毛丹(Nephelium lappaceum)、黃桐(Endospermum chinense)、山 杜 英(Elaeocarpus sylvestris)、破布葉(Microcos paniculata)、白肉榕(Ficus vasculosa)、海南單籽暗羅(Monoon laui)、桃欖(Pouteria annamensis)、肖蒲桃(Syzygium acuminatissimum)、南酸棗(Choerospondias axillaris)、二色波羅蜜(Artocarpus styracifolius)、黃毛榕(Ficus esquiroliana)、斜葉榕(Ficus tinctoria)、雜色榕(Ficus variegata)、木竹子(Garcinia multiflora)、嶺南山竹子(Garcinia oblongifolia)、大花五椏果(Dillenia turbinate)、毛 葉 欖(Canarium subulatum)、黑柿(Diospyros nitida)、禾串樹(Bridelia balansae)、華潤(rùn)楠(Machilus chinensis)和香楠(Aidia canthioides)，共22種。

2.2 海南長(zhǎng)臂猿C群食源植物結(jié)果情況

海南長(zhǎng)臂猿C群的喬木食源植物中，每年結(jié)果的有37種(表2)，占喬木物種總數(shù)的71.2%。在本次調(diào)查中，結(jié)果率達(dá)到50.0%的有15種，包括23株海南單籽暗羅，占海南單籽暗羅總數(shù)(30株)的76.7%(簡(jiǎn)寫為23/30，76.7%，下同)；高山榕(Ficus altissima)(3/4,75.0%)、斜 葉 榕(17/23,73.9%)、白肉榕(41/58,71.1%)、大葉水榕(Ficus glaberrima)(4/6,66.7%)、嶺南酸棗(Allospondias lakonensis)(7/11,63.6%)、破布葉(47/75,62.7%)、九節(jié)(Psychotria asiatica)(5/8,62.5%)、雜色榕(14/24,58.3%)、桃 欖(14/24,58.3%)、紅 毛 丹(41/71,57.8%)、大萼木姜子(Litsea baviensis)(1/2,5.0%)、海 南 蒲 桃(Syzygium hainanense)(3/6,50.0%)、毛 果 杜 英(Elaeocarpus rugosus)(4/8,50.0%)、禾串樹(13/26,50.0%)，僅占總數(shù)的24.2%；結(jié)果率最低的是鵝掌柴(Heptapleurum heptaphyllum)(9/94,9.6%)。

表2 海南長(zhǎng)臂猿C群生境中每年結(jié)果的樹種Table 2 The tree species of every year fruits in the habitat of Hainan gibbon group C

調(diào)查中發(fā)現(xiàn)，肖蒲桃植株曾在2013年1—2月大量結(jié)果，但其后至2014年7月全部未再結(jié)果。烏 柿(Diospyros cathayensis)、魚 尾 葵(Caryota maxima)、肉實(shí)樹(Sarcosperma laurinum)、桂木(Artocarpus nitidus)、割舌樹(Walsura robusta)、假柿木姜子(Litsea monopetala)、海南楊桐(Adinandra hainanensis)、密 脈 蒲 桃(Syzygium chunianum)等13種植物在調(diào)查期間也未結(jié)果。野荔枝自2011年至本調(diào)查結(jié)束均未結(jié)果，原因尚不明確。

2.3 海南長(zhǎng)臂猿C群食源植物的增長(zhǎng)型

在22種主要食源植物中，樟科植物華潤(rùn)楠和香楠，大戟科植物禾串樹在觀察記錄中采食頻率較少；柿科植物黑柿在海南長(zhǎng)臂猿棲息地的分布狹窄，主要在低地原始林中分布，在C群活動(dòng)的范圍內(nèi)數(shù)量較少，因此本研究對(duì)18種海南長(zhǎng)臂猿主要采食植物的增長(zhǎng)型進(jìn)行了分析(圖2)。

圖2 海南長(zhǎng)臂猿C群18種主食植物的徑級(jí)結(jié)構(gòu)Fig.2 The diameter structure of 18 species main food of Hainan gibbon group C

18種喬木型植物中，白肉榕、斜葉榕、黃毛榕、白顏樹、紅毛丹、黃桐、山杜英、破布葉、海南單籽暗羅、肖蒲桃、雜色榕、木竹子、嶺南山竹子、大花五椏果和毛葉欖15種食源植物呈現(xiàn)增長(zhǎng)型結(jié)構(gòu)。南酸棗和小葉胭脂為穩(wěn)定型結(jié)構(gòu)，桃欖則呈現(xiàn)衰退型結(jié)構(gòu)。這提示，海南長(zhǎng)臂猿C群食源植物組成主體是年輕個(gè)體，大量開花結(jié)果尚需較長(zhǎng)年限。加之該熱帶地區(qū)植物物候不規(guī)律，造成食物可獲性的波動(dòng)較大。

2.4 影響食源植物結(jié)果率的因素

斧頭嶺東側(cè)熱帶山地常綠闊葉林是海南長(zhǎng)臂猿C群的主要活動(dòng)區(qū)域，其中?？?、大戟科、榆科、樟科、橄欖科、五加科、無(wú)患子科、椴樹科、藤黃科、柿樹科共計(jì)1 103株植物，是長(zhǎng)臂猿的主要食物來(lái)源(表1)。白顏樹(134株)、毛葉欖(97株)、鵝 掌 柴(94株)、白 肉榕(58株)是海南長(zhǎng)臂猿主要的果實(shí)類食源植物。對(duì)18種主要食物結(jié)果率情況與海拔、樹高和胸徑的相關(guān)性分析表明，海南長(zhǎng)臂猿的食源樹種結(jié)果率受海拔變化影響不明顯，主要與樹高和胸徑顯著相關(guān)(表3)，即海南長(zhǎng)臂猿更喜歡在高大粗壯的果樹上覓食。

表3 海南長(zhǎng)臂猿C群?jiǎn)棠拘褪澄锝Y(jié)果率的相關(guān)性分析Table 3 Fruit rate correlation analysis of Hainan gibbon tree species of food

3 討論

典型熱帶雨林地區(qū)分布的長(zhǎng)臂猿食源植物約72種(Mittermeieret al.,2013)，但海南長(zhǎng)臂猿采食植物達(dá)到133種(Deng and Zhou,2018)。本研究結(jié)果顯示海南長(zhǎng)臂猿C群食源植物64種。已有研究發(fā)現(xiàn)海南長(zhǎng)臂猿的食源植物中榕屬植物種類較少，樟科植物較多(Deng and Zhou,2018；唐瑋璐等，2021)，提示其生境質(zhì)量可能偏低，提高食譜中的食物種類是對(duì)現(xiàn)有食譜的補(bǔ)充，但也從側(cè)面提示目前生境中海南長(zhǎng)臂猿的食物供應(yīng)不足。據(jù)報(bào)道，海南長(zhǎng)臂猿是從原來(lái)?xiàng)⒌牡秃０螠瞎扔炅直黄绒D(zhuǎn)移到高海拔的山地常綠闊葉林地區(qū)(海拔800 m以上)(Liuet al.,1989)，高海拔地區(qū)的植物結(jié)果率和物種多樣性遠(yuǎn)低于低海拔熱帶雨林地區(qū)，這會(huì)導(dǎo)致食物供應(yīng)問(wèn)題。高大食源樹種的缺少和次生林相對(duì)單一的群落結(jié)構(gòu)很難滿足海南長(zhǎng)臂猿的棲息和采食需要(Zhang and Zang,2018)。結(jié)合劉振河和覃朝鋒(1990)的記錄和此后26年(至2017年)的監(jiān)測(cè)結(jié)果顯示，海南長(zhǎng)臂猿種群一直維持在3或4個(gè)社會(huì)單元水平，提示生境質(zhì)量偏低或者食物可獲得性偏低可能是限制海南長(zhǎng)臂猿種群增長(zhǎng)的關(guān)鍵原因。

海南長(zhǎng)臂猿現(xiàn)存生境為熱帶山地常綠闊葉林，出現(xiàn)了以樟科、殼斗科、蕁麻科和山龍眼科為優(yōu)勢(shì)科的群落結(jié)構(gòu)特征，而這些植物的果實(shí)并非海南長(zhǎng)臂猿喜食種類。熱帶雨林的重要組成是榕屬植物，這類植物的果實(shí)是長(zhǎng)臂猿的主要食物來(lái)源(Marshall,2004;Harrison and Marshall,2011)。而榕屬植物在海南霸王嶺地區(qū)的結(jié)果率年變化波動(dòng)大，海南長(zhǎng)臂猿生境內(nèi)僅有的幾種榕屬植物使用率不高或者非食源植物，如每年結(jié)果但植株較矮的大果榕(Ficus auriculata)和海南榕(Ficus oligodon)并不被長(zhǎng)臂猿采食，表明海南長(zhǎng)臂猿對(duì)于森林下層的利用率很低，更喜在高大粗壯的植物上覓食。

海南長(zhǎng)臂猿生境內(nèi)食源植物物候期變動(dòng)大，果樹的結(jié)果率也不穩(wěn)定，制約著海南長(zhǎng)臂猿對(duì)果實(shí)的獲取。在果實(shí)匱乏的旱季，海南長(zhǎng)臂猿采食較多的嫩葉(唐瑋璐等，2021)。本研究表明海南長(zhǎng)臂猿采食的嫩葉在食譜中占15.6%，這與唐瑋璐等(2021)對(duì)A、B、C和D 4群海南長(zhǎng)臂猿采食植物的研究結(jié)果(10.4%)相似。提示海南長(zhǎng)臂猿采食嫩葉是應(yīng)對(duì)果實(shí)缺乏的一種補(bǔ)充替代反應(yīng)。

海南長(zhǎng)臂猿偏好選擇高大粗壯的喬木作為夜宿樹(唐瑋璐和金崑，2021)。其在利用食源植物上也有類似的表現(xiàn)，即選擇高大粗壯、結(jié)果率高的植物為食源植物，這提示食物資源的可獲得性與其夜宿樹選擇有關(guān)系。類似的研究也見(jiàn)于其他靈長(zhǎng)類(Teichroebet al.,2012;Feilen and Marshall,2014)，如生活于云南南部芭蕉河地區(qū)的西黑冠長(zhǎng)臂猿(Nomascus concolor)未將生境中矮小的蘋果榕(Ficus oligodon)及沙壩榕(Ficus chapaensis)作為采食對(duì)象(倪慶永等，2015)。高大食源植物的缺乏及次生性山地雨林環(huán)境很難給海南長(zhǎng)臂猿提供足夠的高質(zhì)量食物(果實(shí))，這必然制約該物種種群的發(fā)展，有針對(duì)性地修復(fù)和管理低海拔區(qū)域使其轉(zhuǎn)化為適宜棲息地有助于其種群恢復(fù)(Fanet al.,2021)。

海南長(zhǎng)臂猿目前的種群數(shù)量為5群35只，新增的C、D、E群成立時(shí)間分別為2011年、2016年和2019年，除C群分布區(qū)在A、B群附近外，D、E兩群距離A、B群分布區(qū)直線距離均超過(guò)7 km。這一結(jié)果說(shuō)明，C群的成年個(gè)體來(lái)自于A、B兩群性成熟個(gè)體的擴(kuò)散(鄧懷慶和周江，2015)；隨著海南長(zhǎng)臂猿種群及棲息地的逐漸恢復(fù)，原有群體雌雄性成熟個(gè)體會(huì)沿著已恢復(fù)或可利用的棲息地斑塊擴(kuò)散，建立新的家庭群。本研究結(jié)果中，C群的食源植物樹種中眾多的增長(zhǎng)型物種可能說(shuō)明了在霸王嶺林區(qū)原來(lái)?yè)穹サ膮^(qū)域次生林的恢復(fù)已能夠?yàn)楹Ｄ祥L(zhǎng)臂猿提供穩(wěn)定的食物來(lái)源，也暗示著D、E群目前所在區(qū)域的次生林恢復(fù)情況相當(dāng)。這一研究結(jié)果對(duì)海南長(zhǎng)臂猿保護(hù)提供了積極的意義，即針對(duì)霸王嶺林區(qū)已停采40年以上區(qū)域進(jìn)行詳細(xì)的植物群落調(diào)查，并評(píng)估各斑塊之間的連通度，在已恢復(fù)斑塊間構(gòu)建生態(tài)廊道，以利于A、B、C群中性成熟個(gè)體的擴(kuò)散，促進(jìn)海南長(zhǎng)臂猿種群復(fù)壯。

致謝：海南熱帶雨林國(guó)家公園霸王嶺分局自然保護(hù)區(qū)李文永、李全金及貴州師范大學(xué)李志剛、侯秀發(fā)、楊天友參與了野外調(diào)查，特此感謝。