韓文素，任承才 ，鐘義海 ，李 健 ，劉俊峰，高景林

(1 中國(guó)熱帶農(nóng)業(yè)科學(xué)院環(huán)境與植物保護(hù)研究所，?？冢?71101；2 中國(guó)熱帶農(nóng)業(yè)科學(xué)院蜂業(yè)技術(shù)研究中心，?？?，571101；3 海南博士威農(nóng)用化學(xué)有限公司，海南澄邁，571900)

百香果即西番蓮，屬西番蓮科(Passifloraceae)西番蓮屬(Passiflora)多年生常綠藤本植物，栽培品種主要有紫果西番蓮PassifloraedulisSims和黃果西番蓮Passifloraedulisvar.flavicarpaDegenerer。紫果原產(chǎn)于南美洲的巴西至阿根廷一帶，而黃果被認(rèn)為是紫果的突變體或紫果與相關(guān)品種的自然雜交種[1]。百香果是一種芳香可口的水果，有“果汁之王”的美譽(yù)，具有較高營(yíng)養(yǎng)價(jià)值和藥用價(jià)值[2]。我國(guó)百香果主要分布在海南、廣東、廣西、云南、福建、貴州等地，截至2019年全國(guó)種植面積約3萬(wàn)hm2[3]。2018年海南將百香果產(chǎn)業(yè)作為海南特色農(nóng)產(chǎn)品調(diào)優(yōu)增效產(chǎn)業(yè)之一[4]，農(nóng)戶在政策利好下，不斷擴(kuò)大百香果的種植規(guī)模；但隨著百香果產(chǎn)業(yè)的推進(jìn)，一些障礙因素也逐漸顯現(xiàn)，如自然授粉效果不佳，著果率低，嚴(yán)重影響了果實(shí)產(chǎn)量，種植戶收益不高。

百香果是典型的異花蟲(chóng)媒植物，尤其是黃果百香果具有自交不育的特性[5]，自然授粉率低[6]。百香果開(kāi)花期長(zhǎng)，花朵大，直徑約7 cm，顏色明亮，氣味濃郁，花粉和花蜜豐富，對(duì)傳粉昆蟲(chóng)吸引力強(qiáng)[7]。昆蟲(chóng)授粉能顯著提高作物的產(chǎn)量、品質(zhì)和市場(chǎng)價(jià)值[8]。但近年來(lái)，農(nóng)業(yè)集約化種植規(guī)模不斷擴(kuò)大，持續(xù)使用殺蟲(chóng)劑，增加了傳粉昆蟲(chóng)的死亡率[9]和降低了其傳粉效率[10]。人工授粉雖然可以提高百香果著果率，但高溫季節(jié)難以實(shí)施[6]；此外人工授粉增加了生產(chǎn)成本(約12%～15%)[11-12]和潛在的損失[5，7]。因此，對(duì)于百香果授粉優(yōu)勢(shì)昆蟲(chóng)的調(diào)查十分必要。目前對(duì)于百香果授粉的研究主要集中在人工授粉[6，13]、氣象因子[14]、優(yōu)勢(shì)著果枝蔓和節(jié)位[15]等方面，鮮見(jiàn)對(duì)百香果優(yōu)勢(shì)傳粉昆蟲(chóng)調(diào)查及其訪花行為、授粉效果評(píng)估的研究。筆者調(diào)查海南省2種不同生態(tài)區(qū)的百香果園傳粉昆蟲(chóng)，旨在明確不同生態(tài)環(huán)境對(duì)百香果傳粉昆蟲(chóng)以及著果的影響，為資源昆蟲(chóng)的利用奠定基礎(chǔ)。

1 材料與方法

1.1 調(diào)查區(qū)概況

分別對(duì)海南省農(nóng)業(yè)集約化種植的沿海平原地帶和分散種植的低山丘陵地帶隨機(jī)選取百香果種植園進(jìn)行調(diào)查。

農(nóng)業(yè)集約化種植的沿海平原地帶調(diào)查點(diǎn)設(shè)在海南省樂(lè)東黎族自治縣佛羅鎮(zhèn)溪子園樂(lè)東春暖花開(kāi)生態(tài)農(nóng)業(yè)有限公司百香果種植基地，北緯18°37′28″，東經(jīng)108°45′6″，海拔3 m，百香果面積13.33 hm2，主栽品種“小黃金”，自然授粉；周?chē)鸀楣芄稀⒒瘕埞?、豇豆種植基地。該鎮(zhèn)耕地面積2 403.33 hm2，熱帶季風(fēng)氣候，年平均溫度24 ℃，年降雨量1 600 mm，光照充足，熱量豐富，干季雨季分明，是海南重要的熱帶水果生產(chǎn)基地，尤其大棚哈密瓜種植遠(yuǎn)近聞名。

分散種植的低山丘陵地帶調(diào)查點(diǎn)設(shè)在海南省屯昌縣楓木鎮(zhèn)新村坡的百香果種植基地，北緯19°13′59″，東經(jīng)110°2′17″，海拔111 m，百香果面積約6.67 hm2，主栽品種“小黃金”，自然授粉。基地遠(yuǎn)處有山丘，近處緊挨河流，河流兩岸樹(shù)木茂盛，分布竹林、橡膠林和一些矮木叢。該鎮(zhèn)屬熱帶季風(fēng)氣候，年平均溫度23 ℃，年降雨量1 900 mm，光照充足，熱量豐富，高溫多雨，干濕季分明，境內(nèi)有楓木鹿場(chǎng)、木色湖等省級(jí)旅游景點(diǎn)。

1.2 傳粉昆蟲(chóng)種類調(diào)查

百香果一年中多批次開(kāi)花結(jié)果，“小黃金”成熟花苞一般在晴天下午13：00 —17：00開(kāi)放。2020年9—11月百香果花期，每月選取2個(gè)不相連的晴天在百香果開(kāi)花時(shí)間內(nèi)對(duì)訪花昆蟲(chóng)種類與數(shù)量進(jìn)行調(diào)查，并將訪花昆蟲(chóng)用捕蟲(chóng)網(wǎng)捕捉帶回室內(nèi)鑒定。調(diào)查時(shí)，每個(gè)基地選擇觀察樣點(diǎn)3個(gè)，每樣點(diǎn)標(biāo)記約30朵盛開(kāi)花，記錄花朵上的傳粉昆蟲(chóng)，若同只昆蟲(chóng)在標(biāo)記花朵上飛來(lái)飛去，只標(biāo)記1次，1 h為1個(gè)時(shí)間段，全天記錄3 h。分析不同生態(tài)區(qū)傳粉昆蟲(chóng)豐富度和物種多樣性。

1.3 傳粉昆蟲(chóng)訪花行為觀察

于晴天百香果盛花期在低山丘陵區(qū)的百香果樣地對(duì)中華蜜蜂、大蜜蜂、木蜂的訪花方式進(jìn)行觀測(cè)。用秒表記錄訪花昆蟲(chóng)單花停留時(shí)間、身體與柱頭接觸次數(shù)，以及單頭蜂的訪花頻率。單花停留時(shí)間指1頭蜂從采訪1朵花開(kāi)始到離開(kāi)該花所用時(shí)間。身體與柱頭接觸次數(shù)指1 min內(nèi)每頭蜜蜂采集花粉或花蜜時(shí)身體觸碰柱頭的次數(shù)。訪花頻率指從1頭蜂降落花朵上活動(dòng)開(kāi)始記時(shí)，記錄其5 min內(nèi)訪花數(shù)量。同時(shí)用華為Mate 30手機(jī)拍攝訪花過(guò)程，中華蜜蜂、大蜜蜂均觀測(cè)30頭。整個(gè)調(diào)查期間觀測(cè)到木蜂4頭，僅統(tǒng)計(jì)4頭平均值。

1.4 不同生態(tài)區(qū)著果率調(diào)查

于晴天百香果盛花期，將每個(gè)百香果調(diào)查基地隨機(jī)劃分為5個(gè)區(qū)，每區(qū)隨機(jī)標(biāo)記盛開(kāi)花朵20朵，共100朵并掛牌，根據(jù)授粉后果實(shí)發(fā)育進(jìn)度，掛牌后7 d統(tǒng)計(jì)著果數(shù)量，計(jì)算著果率，分別在9月、10月、11月各調(diào)查1次。著果率(%)=著果數(shù)/花朵數(shù)×100。

1.5 數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)與分析

2 結(jié)果與分析

2.1 傳粉昆蟲(chóng)種類和數(shù)量

從表1可以看出，海南省兩地百香果的訪花昆蟲(chóng)共有14種，隸屬于4目9科，其中膜翅目Hymenoptera種類最多，共有3科8種。其中，低山丘陵區(qū)觀察到的傳粉昆蟲(chóng)12種，377頭，近海平原區(qū)觀察到傳粉昆蟲(chóng)5種，52頭。膜翅目和雙翅目昆蟲(chóng)是自然界植物主要的授粉昆蟲(chóng)，而意大利蜜蜂、金翅木蜂、綠條無(wú)墊蜂、點(diǎn)馬蜂、墨體胸蜾蠃、黑帶食蚜蠅在農(nóng)業(yè)集約化種植的近海平原區(qū)均未發(fā)現(xiàn)。

表1 海南省兩地百香果訪花昆蟲(chóng)種類和數(shù)量

2.2 不同生態(tài)區(qū)傳粉昆蟲(chóng)豐富度

試驗(yàn)結(jié)果看出，低山丘陵區(qū)的百香果園傳粉昆蟲(chóng)豐富度指數(shù)DMA為2.02，多樣性指數(shù)H′為0.49；農(nóng)業(yè)集約化種植的近海平原區(qū)百香果園傳粉昆蟲(chóng)豐富度指數(shù)DMA為1.26，多樣性指數(shù)H′為0.58；丘陵區(qū)豐富度指數(shù)高于平原區(qū)。在物種數(shù)相同的條件下，豐富度指數(shù)與個(gè)體總數(shù)成反比，而多樣性指數(shù)與各物種個(gè)體數(shù)量的平均程度成正比[16]。低山丘陵區(qū)中華蜜蜂占當(dāng)?shù)貍鞣劾ハx(chóng)總數(shù)比例為49.60%、大蜜蜂占比為28.38%，兩者所占比例為77.98%；平原區(qū)中華蜜蜂占當(dāng)?shù)貍鞣劾ハx(chóng)總數(shù)比例為44.23%，大蜜蜂占比為25%，兩者占比為69.23%；在低山丘陵區(qū)，金翅木蜂占比為1.06%，而平原區(qū)未發(fā)現(xiàn)金翅木蜂。說(shuō)明中華蜜蜂和大蜜蜂為海南百香果園的優(yōu)勢(shì)傳粉昆蟲(chóng)。

2.3 不同傳粉昆蟲(chóng)訪花行為

黃果百香果于晴天13：00—14：00開(kāi)放，剛開(kāi)放時(shí)雌雄蕊相距3～4 cm，雌蕊直立，雄蕊下垂，朝向地面；43～46 min后，雌蕊下彎到與雄蕊同一平面上。花粉囊在開(kāi)花時(shí)已炸開(kāi)，而花開(kāi)放46 min后，柱頭基部、雄蕊著生處才有花蜜泌出，此時(shí)柱頭與蜜腺約相距1 cm[17]。由于百香果花的結(jié)構(gòu)和開(kāi)花過(guò)程對(duì)傳粉昆蟲(chóng)有一定的限制，并不是所有訪花昆蟲(chóng)都具有傳粉效應(yīng)。

2.3.1 不同傳粉昆蟲(chóng)訪花方式 中華蜜蜂工蜂體長(zhǎng)約10 mm，全身被灰色短絨毛。觀察發(fā)現(xiàn)，采粉蜂先在雄蕊周邊1～2 cm處盤(pán)旋，找準(zhǔn)時(shí)機(jī)攀附在雄蕊上，此時(shí)采粉蜂腹面朝上，用前足采集花粉，3～6 s后，振翅飛起，空中用喙、前足不停地向后拍打，將頭部、身體黏附的花粉粒刷集到后足花粉筐；振翅飛行十幾秒后再次停留在雄蕊上采集幾秒，此過(guò)程重復(fù)幾個(gè)回合后飛走。采粉蜂在雌雄蕊上空盤(pán)旋的時(shí)候，花粉有機(jī)會(huì)降落下來(lái)沉落到雌蕊上，完成異化授粉；若雌蕊在采粉蜂采粉后才成熟，將無(wú)法完成授粉。采粉蜂很少空中盤(pán)旋，由于體形小，可以直接飛到花柱底部泌蜜處采集花蜜，圍繞花柱采蜜的過(guò)程中，觸碰不到雄蕊和柱頭，因此采蜜蜂基本無(wú)授粉作用。

大蜜蜂工蜂體長(zhǎng)約17 mm，胸部背板、側(cè)板被黃褐色長(zhǎng)毛，全身被黑褐色短毛。觀察發(fā)現(xiàn)，采集花粉的大蜜蜂訪花時(shí)，先飛落在花瓣上，爬至低垂的雄蕊下面，轉(zhuǎn)過(guò)頭部，用前足或口器采集花粉；有的也直接攀附在雄蕊上，采集完1片雄蕊飛起，振翅飛行幾秒后再飛回采集另外的雄蕊。此過(guò)程與中華蜜蜂類似。采集花蜜的大蜜蜂訪花時(shí)，直接飛落在已完全開(kāi)放的花冠上，膜翅伸展并向上翹起，爬至花柱底部使身體呈傾斜狀，邊吮吸花蜜邊圍繞花柱旋轉(zhuǎn)1周，在此過(guò)程中翅、腹部末端滑落雄蕊花粉，使花粉黏附在翅及胸腹部背面濃毛上；采集約1 min后，迅速飛到另朵花上采集，翅膀的高頻振動(dòng)以及采蜜時(shí)翅翹起、腹部末端與柱頭接觸，可使花粉黏附到柱頭上，完成授粉。

金翅木蜂為大型昆蟲(chóng)，體長(zhǎng)約40 mm，腹部寬約10 mm，翅黑色泛藍(lán)色光澤，全身被黑色短毛。觀察發(fā)現(xiàn)，金翅木蜂訪花時(shí)，降落到花瓣上，胸部背板和翅可輕易觸碰到低垂在同一水平面上的雄蕊和雌蕊；在鉆入花柱底部吸蜜時(shí)，其胸部背板、翅刮刷片狀雄蕊，致使胸腹背面、翅攜帶大量花粉，在不同花朵上繞花柱采蜜時(shí)，可把花粉傳給柱頭，完成異花授粉(見(jiàn)圖1)。

圖1 百香果傳粉昆蟲(chóng)

2.3.2 優(yōu)勢(shì)傳粉昆蟲(chóng)訪花頻率 從表2可以看出，大蜜蜂的平均訪花頻率顯著高于中華蜜蜂(p<0.001)，單花停留時(shí)間顯著低于中華蜜蜂(p<0.001)，身體與柱頭接觸次數(shù)顯著高于中華蜜蜂(p<0.001)。說(shuō)明體積較大的大蜜蜂相對(duì)于中華蜜蜂而言，對(duì)百香果的傳粉效率優(yōu)于中華蜜蜂。此外，金翅木蜂的訪花頻率為(6.65 ± 0.65)朵/5 min，單花停留時(shí)間為(9.25 ± 0.85) s，身體與柱頭接觸次數(shù)為(6.50 ± 0.64)次/min，高于大蜜蜂和中華蜜蜂，應(yīng)為百香果最為有效的傳粉昆蟲(chóng)。但由于觀測(cè)到的金翅木蜂的數(shù)量(n = 4)遠(yuǎn)遠(yuǎn)低于大蜜蜂和中華蜜蜂，因此未做顯著性分析。

2.4 不同生態(tài)區(qū)著果情況

從表2可以看出，低山丘陵區(qū)9月、10月、11月百香果的著果率可達(dá)到60.0%～75.0%，而沿海平原區(qū)9月、10月、11月百香果的著果率僅為32%～42%，低山丘陵區(qū)的百香果園著果率顯著高于沿海平原區(qū)(p<0.05)。

表2 海南低山丘陵區(qū)百香果主要傳粉蜂訪花行為和不同地區(qū)百香果著果率比較

3 結(jié)論與討論

我們調(diào)查發(fā)現(xiàn)，農(nóng)作物分散種植，自然生態(tài)環(huán)境保護(hù)較好的低山丘陵區(qū)野生傳粉昆蟲(chóng)豐富度指數(shù)為2.02，高于遠(yuǎn)離自然生態(tài)環(huán)境，農(nóng)業(yè)集約化種植，農(nóng)事操作頻繁的沿海平原區(qū)，與其他蜜源植物傳粉昆蟲(chóng)調(diào)查研究的結(jié)果類似[18]。不同生境內(nèi)物種的豐富度指數(shù)與物種的數(shù)量呈正相關(guān)[16]。說(shuō)明農(nóng)業(yè)集約化種植已嚴(yán)重影響野生傳粉昆蟲(chóng)的生存環(huán)境，致使其種群數(shù)量大幅降低。

百香果是典型的蟲(chóng)媒植物，大部分品種授粉需要借助媒介昆蟲(chóng)完成。調(diào)查發(fā)現(xiàn)，黃果百香果在沒(méi)有適宜傳粉昆蟲(chóng)訪花情況下，自然授粉受精率非常低。由于百香果花朵大，雄蕊片狀，小型昆蟲(chóng)在采集花粉的過(guò)程中，很難將花粉傳到柱頭上，也一定程度上限定了自然授粉受精。本調(diào)查結(jié)果顯示，百香果野生傳粉昆蟲(chóng)主要有金翅木蜂、大蜜蜂、中華蜜蜂、綠條無(wú)墊蜂，其中中華蜜蜂種群數(shù)量最大，金翅木蜂和綠條無(wú)墊蜂數(shù)量極少。但中華蜜蜂是否為百香果的有效傳粉昆蟲(chóng)，目前存在很大爭(zhēng)議。中華蜜蜂體形較小，在采蜜過(guò)程中，很難接觸到花粉和柱頭；在采粉時(shí)，只有在柱頭上空振翅飛行時(shí)，偶爾會(huì)有花粉降落到柱頭上，但這種方式柱頭著粉量非常低。中華蜜蜂單花停留時(shí)間遠(yuǎn)遠(yuǎn)大于金翅木蜂、大蜜蜂，會(huì)將雄蕊上的花粉全部采走，以致于雌蕊成熟后，很難再吸引其他訪花昆蟲(chóng)。有學(xué)者將蜜蜂視為百香果花蜜花粉的“盜賊”[11，19]。大蜜蜂體形較中華蜜蜂大，飛行能力強(qiáng)，單花停留時(shí)間低于中華蜜蜂。據(jù)報(bào)道，單花停留時(shí)間直接影響傳粉昆蟲(chóng)的傳粉效率，滯留時(shí)間越短，單位時(shí)間內(nèi)昆蟲(chóng)采訪的花朵越多，植物收益越大[18]。本研究中，大蜜蜂采蜜時(shí)身體可觸及柱頭，具有一定的傳粉作用。金翅木蜂體形較大，采粉采蜜過(guò)程中，均能觸及柱頭，從昆蟲(chóng)與柱頭接觸的頻率可以推斷金翅木蜂是百香果最有效的傳粉者。多項(xiàng)研究也表明，木蜂是百香果最為有效的傳粉昆蟲(chóng)[11-12，19-20]，巴西百香果產(chǎn)量主要依賴于木蜂授粉，依賴度為0.95[21]。

本研究中，沿海平原區(qū)的百香果園面積大，周邊設(shè)施農(nóng)業(yè)發(fā)達(dá)，自然植被遭到嚴(yán)重破壞，百香果盛花期自然授粉受精率不佳，著果率與低山丘陵區(qū)存在顯著性差異。推斷重要原因?yàn)樽匀皇诜劾ハx(chóng)少，尤其是大型訪花昆蟲(chóng)木蜂從未出現(xiàn)。據(jù)報(bào)道，美國(guó)黃果百香果產(chǎn)量低的主要原因?yàn)樽匀唤鐐鞣劾ハx(chóng)特別是本地木蜂種群數(shù)量嚴(yán)重缺乏[3]。農(nóng)業(yè)集約化種植過(guò)程中，農(nóng)藥的頻繁施用降低了傳粉昆蟲(chóng)種群數(shù)量。傳粉昆蟲(chóng)的豐富度和多樣性逐漸下降是影響作物產(chǎn)量和品質(zhì)的重要原因[22]，因此需加強(qiáng)對(duì)傳粉昆蟲(chóng)的保護(hù)。當(dāng)前我國(guó)對(duì)百香果授粉昆蟲(chóng)的研究相對(duì)較少，尤其是大型訪花昆蟲(chóng)在自然生態(tài)系統(tǒng)和農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)中的重要性認(rèn)知程度較低，今后需加強(qiáng)大型訪花昆蟲(chóng)(木蜂、大蜜蜂)對(duì)百香果授粉效率評(píng)價(jià)的研究，為傳粉昆蟲(chóng)的開(kāi)發(fā)利用奠定基礎(chǔ)。