王融融, 余海龍, 李詩瑤, 樊 瑾, 黃菊瑩

(1.寧夏大學(xué) 資源環(huán)境學(xué)院, 銀川 750021; 2.寧夏大學(xué) 環(huán)境工程研究院, 銀川750021)

近年來，在全球氣候變化背景下，極端干旱—降雨事件使得土壤頻繁地經(jīng)歷干旱和復(fù)濕過程[1]。一般地，將干旱土壤經(jīng)歷降雨—干旱事件引起的干濕交替循環(huán)過程稱為土壤干濕交替[2]。干濕交替格局在全球許多地區(qū)日益顯著，此現(xiàn)象會加快土壤養(yǎng)分的流失并加劇全球暖化等[3-4]。干濕交替可顯著改變土壤結(jié)構(gòu)和水熱運動規(guī)律，影響微生物活性和土壤有機質(zhì)(soil organic matter，SOM)礦化作用[5]，擾動養(yǎng)分元素生物地球化學(xué)循環(huán)，從而影響土壤的碳氮循環(huán)過程和溫室氣體的排放[6]。由于土壤的空間異質(zhì)性、孔隙結(jié)構(gòu)的復(fù)雜多變性和微生物種類和活動的多樣性等特點，使得干濕交替對土壤有機碳(soil organic carbon，SOC)礦化機制的影響存在很大的不穩(wěn)定性[7]。大量研究表明，干濕交替會引起土壤碳釋放的脈沖效應(yīng)，使土壤累積碳釋放量顯著增加[8-10]，表現(xiàn)出正的激發(fā)效應(yīng)(priming effect，PE)；或使土壤累積碳釋放量降低10%～50%[11]，表現(xiàn)出負的激發(fā)效應(yīng)。而關(guān)于激發(fā)效應(yīng)的發(fā)生方向和強度的解釋機理則有多種機制，諸如土壤團聚體的破壞引發(fā)的“物理機制”以及土壤微生物活性的改變引發(fā)的“生理機制”。需要注意的是，并不是上述任意一個機制可以解釋所有的激發(fā)效應(yīng)，它們的應(yīng)用有一定的前提，并且在一個研究中可能需要多個機制解釋激發(fā)效應(yīng)發(fā)生機理的情況。

相關(guān)數(shù)據(jù)顯示，隨著未來氣候變化及降雨格局的改變，土壤干濕交替的強度和發(fā)生頻率會相應(yīng)增加[12-14]，引起土壤理化性質(zhì)、土壤微生物群落的變化，激發(fā)土壤呼吸的變化，進而對陸地—大氣碳動態(tài)產(chǎn)生重要影響[15]。因此，研究干濕交替下土壤結(jié)構(gòu)及SOC激發(fā)效應(yīng)的變化及其微生物學(xué)機制，對于預(yù)估未來氣候變化情景下SOC的動態(tài)變化及土壤碳釋放量具有重要意義。因此，本文概述干濕交替對土壤呼吸及SOC激發(fā)效應(yīng)的影響機制，并從土壤結(jié)構(gòu)變化、微生物活性及群落組成等方面闡述土壤呼吸和SOC激發(fā)效應(yīng)對土壤干濕交替循環(huán)的響應(yīng)機理和微生物機制；最后結(jié)合目前的研究進展，指出存在問題和未來的研究重點。

1 干濕交替對土壤呼吸的“激發(fā)效應(yīng)”及其主要影響因素

土壤干濕交替能顯著影響土壤呼吸動態(tài)[16]，被認為是影響土壤呼吸的重要因素。CO2是SOM的分解產(chǎn)物，土壤中CO2釋放量可用以表征土壤微生物活性和SOC的分解速率。降水事件控制了干旱半干旱地區(qū)生態(tài)系統(tǒng)過程，由降水、蒸散等過程所驅(qū)動的土壤水分的變化導(dǎo)致土壤常常經(jīng)歷干濕交替[17]。干濕交替會剌激土壤礦化作用并導(dǎo)致CO2的短期脈沖釋放，即“Birch效應(yīng)”[18]。傳統(tǒng)的觀點認為“Birch效應(yīng)”的作用機制可能是干濕交替刺激土壤“底物供給”增加(物理學(xué)說)或引起土壤“微生物脅迫”所致(生理學(xué)說)[19]。其中土壤“底物供給”增加機制主要是由于土壤水分引起團聚體變化對土壤呼吸的影響；“微生物脅迫”機制則主要是由于土壤水分引起的微生物群落結(jié)構(gòu)和活性變化對土壤呼吸的影響[20]。

土壤呼吸的激發(fā)效應(yīng)已被證實在各類生態(tài)系統(tǒng)中普遍存在，但由于區(qū)域間土壤的空間異質(zhì)性和氣候類型的不同。會造成SOC對干濕交替的響應(yīng)機制和幅度存在差異。例如激發(fā)效應(yīng)的持續(xù)時效和強度則與雨量[21]、初始含水量[22]、降雨格局[23]、生態(tài)系統(tǒng)類型[24-28]、干旱持續(xù)時間[29]以及干濕交替頻率和強度[30-34]有關(guān)。干旱脅迫試驗發(fā)現(xiàn)，干旱限制了SOM供應(yīng)，降低了SOM的可利用性，繼而導(dǎo)致土壤碳排放的降低[31]。隨著干濕交替發(fā)生頻率由低到高的增加，土壤CO2的釋放量呈下降趨勢[30]。在巴西亞馬遜河流域的森林和草原[32]、中國臺灣云霧林[33]，大量降雨被認為是造成土壤呼吸量低的一個重要原因。中等水平的降雨量和持續(xù)時間對土壤呼吸的激發(fā)作用最大[21]。說明降雨能激發(fā)干燥土壤的呼吸，而抑制潮濕土壤的呼吸。

降雨格局的改變通過影響干濕交替的歷時、程度以及頻率來擾動土壤呼吸模式。降雨量及干濕交替周期會影響土壤呼吸對降雨格局的響應(yīng)模式。如王旭等[34]認為，較大降雨量使土壤呼吸在次日才達到峰值，土壤呼吸對降雨的響應(yīng)歷時長達2～3 d。干濕交替會通過改變土壤通氣性、土壤中水溶性有機質(zhì)(dissolved organic matter，DOM)的有效性和移動性，來影響土壤微生物群落結(jié)構(gòu)、組成、活性和代謝作用，最終影響SOC的分解和土壤的呼吸作用[35]。干濕交替會強烈激發(fā)土壤呼吸，但隨干濕循環(huán)頻率的遞增，對土壤呼吸產(chǎn)生激發(fā)效應(yīng)逐漸降低。已有研究表明，短時間和高頻率的干濕交替可以促進SOM的礦化[36-38]。而Denef等[39]發(fā)現(xiàn)，干濕交替頻率對團聚體的破壞存在閾值現(xiàn)象，并隨著頻率的增加，CO2釋放量減少。

干濕交替強度和頻率直接影響土壤水分波動的快慢和幅度，從而影響土壤呼吸。復(fù)濕引起的土壤呼吸激增效應(yīng)可持續(xù)20 d以上[40]，且相對于恒濕土壤可將土壤呼吸速率激增至5倍以上[41]。在干旱—復(fù)濕過程中，土壤呼吸存在一個臨界區(qū)間和適宜范圍[42]。土壤水分過多或不足均會抑制土壤呼吸。Linn等[43]認為，當(dāng)土壤含水量為飽和含水量的50%～80%時即為土壤生物活動的適宜含水量。Iqbal等[44]認為，在適宜含水量下最有利于SOC的降解。

土壤呼吸作為土壤碳庫輸出的主要途徑，主要包括微生物呼吸和根系呼吸[45]。通常情況下，干濕交替可通過改變土壤物理性狀、根系周轉(zhuǎn)、微生物活性等影響土壤呼吸。

1.1 干濕交替對物理性質(zhì)的影響

從“物理機制”解釋來看，在干濕交替過程中土壤呼吸的激發(fā)效應(yīng)主要是由于干燥土壤復(fù)濕后，滯留在團聚體孔隙中的空氣，由于土壤水占據(jù)孔隙迫使土壤團聚體膨脹裂解，被包裹的SOM暴露，并被微生物利用，土壤呼吸作用增加[46]。土壤含水量升高也會促進無機碳酸鹽分解產(chǎn)生CO2。

土壤的干濕交替由交替性的土壤變干(主要是蒸散作用)和復(fù)濕(主要是降雨和灌溉)兩個過程組成。團聚體是土壤養(yǎng)分的貯存庫和土壤微生物的生境，團聚體的穩(wěn)定性除了可以決定土壤結(jié)構(gòu)的好壞，還能影響SOC的分解與轉(zhuǎn)化。不同粒徑團聚體中SOC的組成、活潑性、通氣狀況及水分含量存在差異，這種差異直接導(dǎo)致其微生物群落組成、活性及生物量存在顯著差異。因此，各粒級團聚體在SOC固定中的作用存在不同。Franzluebbers等報道，團聚體結(jié)合有機碳的礦化量隨團聚體直徑的減小而減少[47]。如果SOC脫離了大團聚體的保護，將受到微生物的攻擊，進而破碎成小粒徑團聚體及顆粒態(tài)SOM，更易于被礦化分解。

干濕交替作用下土壤孔隙度的改變可直接影響土壤團聚體穩(wěn)定性。SOM直接或間接接觸空氣、水分和微生物的機會受到團聚體間和團聚體內(nèi)部孔隙結(jié)構(gòu)在空間上分布特征的影響，從而影響SOC的固定和分解[48]。在土壤大孔隙中的水分的遷移會直接或者間接影響團聚體結(jié)合碳在土壤中的空間分布及在團聚體間和內(nèi)部的轉(zhuǎn)化與固定。SOC礦化引起的CO2流失量更多的來源于大團聚體中SOC的分解，SOM的累積和礦化常具有土壤團粒結(jié)構(gòu)的尺度依賴性。從粒徑角度考慮，小粒徑團聚體中有機碳以化學(xué)保護為主，而大粒徑團聚體中SOC以物理保護為主。大團聚體中的碳通常比微團聚體中的碳易于分解[49]，意味著不同團聚體對SOM具有不同的保護作用而產(chǎn)生不同的激發(fā)效應(yīng)[50]。例如，在中等大小團聚體(1～2 mm)中觀察到正的激發(fā)效應(yīng)，而在0.25～1 mm的團聚體中觀察到負的激發(fā)效應(yīng)[51]。

干濕交替對團聚體穩(wěn)定性的影響取決于許多因素，包括土壤質(zhì)地、SOM含量、最初團聚體大小、土壤含水量和干濕交替頻率等。土壤含水量變化是干濕交替作用的直觀表現(xiàn)形式，土壤的干濕交替會破壞團聚體的內(nèi)部結(jié)構(gòu)，且這種破壞作用是不可逆的[52]。干濕交替初期(1～4次)會降低團聚體粒徑，但經(jīng)過多次干濕交替后，團聚體粒徑分布趨向穩(wěn)定且團聚作用下降。干濕交替過程初期對大團聚體破壞作用明顯，且干濕交替可促進粒徑<0.2 mm的微團聚體向粒徑為0.2～1 mm的團聚體轉(zhuǎn)化，但此轉(zhuǎn)化過程存在閾值現(xiàn)象(3次)，一旦超過閾值后其團聚作用隨之下降[53]。說明干濕交替頻率的增加可促進團聚體的穩(wěn)定性而非破壞團聚體。

降雨致使土壤復(fù)濕過程中對土壤團聚體破碎機制主要包括消散作用、非均勻膨脹作用和機械作用等[54]，不同機制的作用大小主要由雨強和初始土壤含水量決定[55-56]。當(dāng)土壤含水率較低時，團聚體破碎過程以消散作用為主，且與雨強成正比；當(dāng)土壤含水率較高時，團聚體破碎機制則由消散作用轉(zhuǎn)為機械作用。團聚體破碎作用機制不同，破碎后團聚體的粒級也會不同[57]。干濕交替引發(fā)的土壤水分變化可使土壤顆粒組成發(fā)生重組。而在干旱—復(fù)濕過程中，土壤團聚體會經(jīng)歷干旱時收縮導(dǎo)致毛細現(xiàn)象受到抑制，在復(fù)濕后土壤團聚體破碎，使土壤形成不同大小尺度的多孔單元[58-59]。團聚體的破碎增加了有機底物的釋放，為微生物進行新陳代謝和生長提供物質(zhì)基礎(chǔ)。

1.2 干濕交替對土壤微生物呼吸的影響

從“生理機制”解釋來看，微生物在其中發(fā)揮了更大的作用。微生物是SOM循環(huán)過程的主要驅(qū)動者[60]。在干濕交替過程中土壤呼吸的激發(fā)效應(yīng)主要通過增加土壤微生物呼吸底物使土壤呼吸速率迅速提高。增加的底物主要包括土壤團聚體裂解釋放的有機物、部分細胞破裂或者分裂釋放出的細胞質(zhì)和微生物干旱時無法獲得的有機物等[61]。干旱時，土壤微生物能夠自動調(diào)節(jié)滲透壓，積累并產(chǎn)生高濃度的溶質(zhì)(如多糖，多肽氨基化合物、蛋白質(zhì)、多元醇等)以防止細胞脫水凋亡。干旱—復(fù)濕過程中均會有一些微生物死亡，而干旱過程中死亡的微生物多因超過了其水勢極值而脫水凋亡。而這些死亡的微生物和溶質(zhì)增加了微生物可利用的有機底物的濃度[62]，加速了SOM的微生物分解[63]。土壤干旱會限制土壤溶解性有機碳(dissolved organic carbon，DOC)的遷移和擴散，從而導(dǎo)致其在干旱期的積累。復(fù)濕后，則由于較高的活性底物含量使微生物繁殖加快，導(dǎo)致微生物呼吸和土壤呼吸加強[64]。此外，還有學(xué)者則認為“Birch效應(yīng)”是兩種機制共同作用的結(jié)果[65-66]，但存在研究側(cè)重點的差異，兩種學(xué)說各有倚重，應(yīng)避免用單一學(xué)說觀點去解釋我們的研究結(jié)果。

1.3 干濕交替對植物根系呼吸的影響

根系呼吸與土壤水分密切相關(guān)[67]。土壤水分可以通過間接影響土壤溫度、根系生長量和根系活力等因素來影響根系呼吸。根系是受土壤干旱脅迫最為敏感的部位，干旱導(dǎo)致土壤含水量下降會首先影響到根系的呼吸代謝生理[68]，具體表現(xiàn)為：根系呼吸速率下降、呼吸代謝途徑改變、呼吸代謝相關(guān)酶活性及產(chǎn)物種類變化，造成根系吸收、運輸水分和養(yǎng)分等功能紊亂[69-70]。此外，干旱還會影響植物根系溶生型通氣組織的形成機制[71]。

1.4 干濕交替對土壤呼吸影響的微生物學(xué)機制

土壤微生物生物量及微生物活性可用以表征土壤同化和礦化能力的大小。干濕交替可通過改變微生物群落及活性，影響團聚體內(nèi)SOM的釋放，進而影響土壤肥力。水分主要是通過影響酶、底物、微生物三者之間的關(guān)系影響土壤呼吸。土壤水分是微生物生長的介質(zhì)，直接影響土壤氣體交換、微生物養(yǎng)分供應(yīng)和土壤溫度[72-73]。干旱導(dǎo)致土粒表面的水膜變薄，溶解到水膜里的DOC的擴散速度降低[74-75]。酶、底物和土壤微生物的擴散速率在干旱時會受到較大的抑制，酶與底物無法完全結(jié)合導(dǎo)致呼吸速率降低[76]。復(fù)濕過程會通過降低土壤溫度，抑制植物根系和微生物酶活——從而影響土壤根系和微生物呼吸。當(dāng)土壤含水量過高，會降低土壤的通透性，降低土壤中O2的供應(yīng)，使得好氧微生物的活性受到抑制[77]；同時，水分過高還會阻礙土壤溶液中DOC的擴散，降低微生物可利用的DOC含量[75]。

綜上所述，干濕交替對土壤呼吸的影響受多種機制控制，其中“底物供給”或“微生物脅迫”占主導(dǎo)地位。土壤呼吸主要包括微生物呼吸和根系呼吸。干濕交替可通過改變水分來影響酶、底物、微生物三者之間的關(guān)系從而影響土壤呼吸。

2 干濕交替對土壤有機碳礦化的影響

團聚體是土壤結(jié)構(gòu)的基本單元，被視作土壤結(jié)構(gòu)的替代指標(biāo)，對土壤結(jié)構(gòu)穩(wěn)定和肥力保持等至關(guān)重要。水分作為影響SOC周轉(zhuǎn)過程的重要因子，被認為是導(dǎo)致團聚體破碎的主要因素[78]。干濕交替過程中，土壤物理、化學(xué)、生物性狀會發(fā)生一系列變化，從而激發(fā)了SOC的礦化。其中，因干濕交替對土壤結(jié)構(gòu)的裂解是主要的激發(fā)機制。

一般而言，干濕交替會激發(fā)SOC的礦化分解。土壤團聚體是SOC的穩(wěn)定機制之一，土壤團聚體的物理保護使微生物與SOC的空間隔離[79]。干濕交替過程中因含水量變化引發(fā)的復(fù)雜的土壤物理、化學(xué)和微生物過程則增大了其不穩(wěn)定性。土壤干濕交替循環(huán)的頻率與強度是團聚體形成的關(guān)鍵過程。干濕交替可破壞土壤團聚體結(jié)構(gòu)：干濕交替使土壤發(fā)生反復(fù)收縮與膨脹，破壞了土壤顆粒SOM之間的聯(lián)結(jié)鍵，導(dǎo)致SOC失去物理保護，激發(fā)了微生物活性，導(dǎo)致土壤碳釋放量進一步增加，從而激發(fā)了SOC的礦化。在干旱條件下，微生物可以介導(dǎo)土壤碳的固定，通過增加土壤碳固持來緩解土壤水分有效性降低的影響[80-81]。干旱會通過降低微生物的活性來降低SOM的分解[82]。

土壤結(jié)構(gòu)的動態(tài)變化控制土壤生物學(xué)過程，且其控制作用具有尺度效應(yīng)：在膠體尺度，土壤含水量變化控制著土壤微生物在土壤孔隙中的運移；在團聚體和土壤剖面尺度，土壤含水量變化控制著土壤的氧化還原狀態(tài)，并決定著適應(yīng)不同氧化還原條件微生物群落結(jié)構(gòu)。土壤含水量不同，土壤微生物的活性不同。通常情況下，在土壤干旱時，土壤微生物的活性較低；在土壤復(fù)濕過程中，微生物會發(fā)生復(fù)雜的生化反應(yīng)，會使SOC礦化，同時影響微生物的呼吸作用。但干濕交替的頻率及土壤質(zhì)地類型均可能影響SOC的礦化，具有較大的不確定性。如王君等[83]通過對水稻土SOC對多重干濕交替響應(yīng)的研究結(jié)果表明，多重干濕交替可促進土壤團聚體裂解，使土壤惰性有機碳暴露并被微生物分解，促進“Birch”效應(yīng)的爆發(fā)。Denef等[84]的室內(nèi)模擬試驗研究結(jié)果表明，干濕交替會導(dǎo)致科羅拉多地區(qū)粉質(zhì)壤土大團聚體的裂解，促進SOC的礦化。但Zhu等[85]對栽植了不同植物的砂質(zhì)壤土進行不同頻率的干濕交替研究顯示，SOC的礦化作用對干濕交替的響應(yīng)較為復(fù)雜，既有中立又有消極響應(yīng)。

綜上所述，SOC礦化對干濕交替變化有較強響應(yīng)。干濕交替可通過影響土壤物理結(jié)構(gòu)從而降低SOC穩(wěn)定性。土壤干濕交替可使土壤結(jié)構(gòu)發(fā)生重組，并影響土壤結(jié)構(gòu)特征(如孔隙分布、容重及土壤微團聚體構(gòu)成)，從而不同程度地改變土壤的物理、化學(xué)特性，影響SOC礦化過程。

3 問題與展望

未來降水格局的改變，可能會使干旱和強降水事件增多，進一步增強土壤干濕交替過程。SOC的穩(wěn)定、增加和分解都與大氣CO2濃度變化相關(guān)。干濕交替是土壤經(jīng)歷的最普遍的非生物脅迫形式，是廣泛存在的一種自然現(xiàn)象。引起干濕交替的原因很多，氣候、地形和灌溉等，都可以導(dǎo)致土壤出現(xiàn)干濕交替現(xiàn)象。干濕交替對土壤的影響主要表現(xiàn)為：改變土壤結(jié)構(gòu)、含水量分布，影響微生物活性和以微生物為媒介的SOM礦化作用。針對已有研究中存在的主要問題，今后相關(guān)研究應(yīng)重點在以下3個方面有所加強:

(1)干濕交替對地上、地下生物化學(xué)組成和激發(fā)效應(yīng)的復(fù)雜性的影響。干濕交替對土壤微生物的影響以及土壤微生物對干濕交替的響應(yīng)與反饋，仍存在很大的不確定性。例如，干濕交替過程中，地上植被生長變化、地下生物量的變化為土壤呼吸提供的底物質(zhì)量和數(shù)量變化，輸入的底物化學(xué)計量比(例如凋落物的C:N)可能會改變微生物的生長有效性、微生物活性、群落組成及對底物的選擇利用，這些都會增加激發(fā)效應(yīng)的復(fù)雜性。因此，在未來的過程機理研究中，需綜合探討干濕交替模式下，地上、地下生物量和微生物的生理響應(yīng)過程與對土壤呼吸激發(fā)效應(yīng)的影響和調(diào)節(jié)機制，有必要加強干濕交替條件下土壤呼吸與土壤微生物學(xué)特征多參數(shù)的耦合測定。

(2)模擬試驗的不足之處。相關(guān)模擬試驗多在恒溫培養(yǎng)條件下，通過人工降雨試驗來模擬土壤呼吸對干濕交替強度、頻率的響應(yīng)。通常情況下，野外會有自然或人為源降塵、凋落物、施肥等方式向土壤輸入新碳。由于室內(nèi)模擬試驗的局限性，土壤缺少新碳的輸入，從而模擬試驗結(jié)果與自然條件下土壤呼吸對干濕交替的響應(yīng)程度可能會有所不同。此外，單純研究土壤干濕變化對土壤呼吸的影響將很難真實反映野外的實際狀況。氣候變化(主要是溫度升高)對土壤SOM穩(wěn)定性的影響也不可忽視，根呼吸和土壤微生物呼吸對溫度的敏感性是否相同目前仍無定論。因此，有必要開展水、溫度、碳和氮多因素共同影響下土壤呼吸與微生物的關(guān)系研究。

(3)干濕交替模式下土壤結(jié)構(gòu)、植被化學(xué)組成耦合變化對土壤微生物的影響。干濕交替影響團聚體與顆粒有機物、微生物群落之間的關(guān)系，同時改變土壤養(yǎng)分循環(huán)。鑒于土壤—植被系統(tǒng)組分的生態(tài)化學(xué)計量關(guān)系在各組分(如葉片、根系、土壤、微生物和凋落物)之間存在傳遞關(guān)系。土壤養(yǎng)分變化會造成葉片、根系、土壤和凋落物元素化學(xué)組成的變化，而干濕交替會造成土壤孔隙結(jié)構(gòu)的顯著改變，從而影響土壤微生物的棲息空間和功能。土壤微生物是激發(fā)效應(yīng)產(chǎn)生與維持的重要內(nèi)在驅(qū)動力。目前關(guān)于干濕交替對土壤團聚體、微生物的變化的影響研究較多，而土壤微生物對未來氣候變化背景下干濕交替的反饋作用機制研究相對缺乏。亟需聯(lián)合運用穩(wěn)定性同位素、分子與基因組學(xué)等相關(guān)技術(shù)，加強干濕交替條件下土壤呼吸與土壤微生物學(xué)特征多參數(shù)的耦合測定，揭示土壤干濕交替條件下生態(tài)系統(tǒng)土壤呼吸的微生物學(xué)響應(yīng)機制[86]。