季雨佳，趙 琳

（東北農(nóng)業(yè)大學(xué)農(nóng)學(xué)院/大豆生物學(xué)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，哈爾濱 150030）

生長(zhǎng)素作為人類發(fā)現(xiàn)最早的一類植物激素，參與調(diào)節(jié)植物體的多個(gè)生長(zhǎng)發(fā)育過(guò)程。相關(guān)研究已確定生長(zhǎng)素合成的主要途徑、代謝過(guò)程及主要生長(zhǎng)素響應(yīng)基因家族。其中SAUR 基因家族（Small auxin up-regulated RNA）作為生長(zhǎng)素響應(yīng)的三大基因家族成員之一，參與植物生長(zhǎng)發(fā)育的多個(gè)過(guò)程，在響應(yīng)生長(zhǎng)素變化，影響植物體內(nèi)生長(zhǎng)素合成及轉(zhuǎn)運(yùn)，細(xì)胞伸長(zhǎng)、代謝及逆境脅迫中發(fā)揮重要作用。研究證實(shí)在施加外源生長(zhǎng)素的情況下，SAUR 基因轉(zhuǎn)錄本顯著積累[1]。目前，對(duì)SAUR 基因的研究多集中在玉米、水稻、棉花、番茄、擬南芥等作物，在大豆中的研究較少。為深入闡述植物生長(zhǎng)素響應(yīng)基因SAUR 的功能，本文綜述了生長(zhǎng)素的生理作用、生長(zhǎng)素信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)、生長(zhǎng)素與不同激素信號(hào)間的相互作用及SAUR 基因功能的研究進(jìn)展，包括SAUR 基因的結(jié)構(gòu)及在大豆中的功能等，旨在為深入研究大豆SAUR 基因功能奠定理論基礎(chǔ)。

1 生長(zhǎng)素研究進(jìn)展

1.1 生長(zhǎng)素的生理作用

生長(zhǎng)素（Auxin）是一類重要的植物內(nèi)源激素，其含有1 個(gè)不飽和芳香族環(huán)和1 個(gè)乙酸側(cè)鏈，化學(xué)本質(zhì)是吲哚乙酸。生長(zhǎng)素是人類發(fā)現(xiàn)最早且唯一一種具有極性運(yùn)輸特性的植物生長(zhǎng)激素。作為調(diào)控植物生長(zhǎng)發(fā)育的重要植物激素之一，生長(zhǎng)素在植物體內(nèi)參與調(diào)控多個(gè)生長(zhǎng)發(fā)育過(guò)程，如細(xì)胞的分裂與分化、花器官的形成、細(xì)胞的伸長(zhǎng)及側(cè)根與不定根的生長(zhǎng)等。相關(guān)研究證實(shí)生長(zhǎng)素的生理效應(yīng)與濃度相關(guān)，低濃度時(shí)促進(jìn)生長(zhǎng)，高濃度時(shí)抑制生長(zhǎng)。此外，生長(zhǎng)素還參與調(diào)控植物的生理反應(yīng)，包括向性生長(zhǎng)、向光反應(yīng)及對(duì)脅迫的響應(yīng)等。SAKATA 等[2]研究表明生長(zhǎng)素可逆轉(zhuǎn)高溫引起的植物雄性不育，通過(guò)施加外源生長(zhǎng)素可減少由高溫對(duì)植物造成的損傷。植物生長(zhǎng)素IAA 作為引發(fā)劑處理棉花種子，通過(guò)促進(jìn)幼苗光合作用和增強(qiáng)抗氧化酶活性提高棉花幼苗耐鹽性[3]。劉明等[4]研究表明生長(zhǎng)素參與調(diào)控低鉀脅迫下甘薯根系生長(zhǎng)，通過(guò)外源施加IAA 可減輕低鉀脅迫對(duì)甘薯根系生長(zhǎng)的抑制作用，提高低鉀水平下甘薯對(duì)鉀離子的吸收，適應(yīng)低鉀環(huán)境。

1.2 生長(zhǎng)素的合成與信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)

生長(zhǎng)素的生物合成具有動(dòng)態(tài)性和組織特異性，幼苗的所有部位均可合成IAA，合成IAA 后可通過(guò)極性運(yùn)輸?shù)竭_(dá)作用部位，其中葉片為重要的合成來(lái)源[5]。

生長(zhǎng)素生物合成途徑分為2 種，即依賴色氨酸途徑和非依賴色氨酸途徑[6]。以色氨酸（Trp）為前體的4 條典型生長(zhǎng)素途徑分別為吲哚丙酮酸（IPyA）途徑、吲哚乙酰胺（IAM）途徑、色胺（TAM）途徑和吲哚乙醛肟（IAOx）途徑。其中IPyA 途徑被認(rèn)為是生長(zhǎng)素生物合成的主要且保守途徑，其他途徑以平行或以發(fā)育/環(huán)境調(diào)節(jié)的方式發(fā)揮作用[7]。

生長(zhǎng)素代謝包括生長(zhǎng)素結(jié)合物的形成、轉(zhuǎn)化成IBA 和氧化分解3 個(gè)過(guò)程。調(diào)控植物體內(nèi)IAA水平的主要分解代謝途徑是IAA 不可逆氧化為吲哚二酮-3-乙酸（oxIAA），并進(jìn)一步糖基化為oxIAA-glc 的過(guò)程[8]。在植物體內(nèi)，生長(zhǎng)素保持合成與代謝的動(dòng)態(tài)平衡并在植物生長(zhǎng)中發(fā)揮重要作用[9]。

生長(zhǎng)素信號(hào)主要由3 個(gè)蛋白家族介導(dǎo)：ARF（Auxin response factor），負(fù)責(zé)調(diào)節(jié)生長(zhǎng)素應(yīng)答基因表達(dá)；Aux/IAA（Auxin/indole-3-acetic acid）轉(zhuǎn)錄抑制劑，負(fù)責(zé)與ARF 相互作用并阻止其作用；E3 泛素連接酶復(fù)合體SCFTIR1/AFB（Transport inhibitor response 1/auxin-related F-box proteins），控制生長(zhǎng)素響應(yīng)的Aux/IAA 快速泛素化降解[10]。生長(zhǎng)素信號(hào)主要由SCFTIR1E3 泛素連接酶復(fù)合體介導(dǎo)，該泛素連接酶復(fù)合體在響應(yīng)IAA 時(shí)促進(jìn)Aux/IAA 阻遏蛋白與SCFTIR1/AFB泛素E3 連接酶復(fù)合物TIR1/ AFB F-box組分的相互作用，加速Aux/IAA 26S 蛋白酶體降解，從而改變基因表達(dá)[11-13]。2 種生長(zhǎng)素應(yīng)答基因編碼負(fù)向作用產(chǎn)物（Aux/IAA 轉(zhuǎn)錄抑制因子和GH3家族IAA 結(jié)合酶），表明及時(shí)終止生長(zhǎng)素信號(hào)起關(guān)鍵作用[14]。Aux/IAAs 家族中的部分蛋白由于缺失結(jié)構(gòu)域而無(wú)法被TIR1/AFBs 識(shí)別，因此其不能參與經(jīng)典的生長(zhǎng)素信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑，如TMK1-IAA32/34-ARFs 途徑和MPK14-IAA33-ARFs 途徑等，其主要通過(guò)蛋白質(zhì)磷酸化介導(dǎo)[15]。

1.3 生長(zhǎng)素與不同激素間的相互作用

生長(zhǎng)素通過(guò)聯(lián)合多種不同激素協(xié)同發(fā)揮作用。生長(zhǎng)素與細(xì)胞分裂素相互作用，共同調(diào)節(jié)側(cè)根和莖的生長(zhǎng)發(fā)育[16-17]。JONES 等[18]研究表明在擬南芥中，細(xì)胞分裂素信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)可調(diào)節(jié)IAA 的生物合成速率，生長(zhǎng)素和細(xì)胞分裂素信號(hào)共同參與的穩(wěn)態(tài)反饋調(diào)節(jié)平衡在發(fā)育中的根與莖中起維持適當(dāng)生長(zhǎng)素與細(xì)胞分裂素濃度作用。根的生長(zhǎng)還受到生長(zhǎng)素和乙烯的協(xié)同作用控制[19-21]。HUANG 等[22]研究發(fā)現(xiàn)，乙烯以生長(zhǎng)素和脫落酸（ABA）為下游信號(hào)，修飾水稻根細(xì)胞伸長(zhǎng)和徑向擴(kuò)展，導(dǎo)致根尖膨大，降低其穿透壓實(shí)土壤的能力。脫落酸同樣利用生長(zhǎng)素作為下游信號(hào)[23]，在相互作用中對(duì)植物生長(zhǎng)發(fā)育產(chǎn)生影響。LIU 等[24]研究發(fā)現(xiàn)生長(zhǎng)素信號(hào)傳導(dǎo)方面的缺陷會(huì)導(dǎo)致對(duì)ABA 抑制種子萌發(fā)作用敏感性改變。

生長(zhǎng)素與赤霉素協(xié)同作用調(diào)控植物生長(zhǎng)發(fā)育。HU 等[25]研究發(fā)現(xiàn)，RGL1、ARF7 和IAA9 形成三元復(fù)合物，介導(dǎo)楊樹(shù)形成層發(fā)育過(guò)程中生長(zhǎng)素與赤霉素信號(hào)通路間的相互作用，其中ARF7 直接激活PIN-FORMED 1 的表達(dá)，通過(guò)生長(zhǎng)素極性運(yùn)輸增加赤霉素（GA）依賴的楊樹(shù)形成層活動(dòng)。

2 SAUR 基因功能研究進(jìn)展

2.1 SAUR 基因結(jié)構(gòu)特征

生長(zhǎng)素早期主要響應(yīng)基因包括Aux/IAAs（Auxin/indole-3-aceticacid）、GH3s（Gretchenhagen3）及SAURs（Smallauxinup-regulatedRNA）3 個(gè)家族[26,34]。其中SAUR 基因家族是生長(zhǎng)素響應(yīng)中的最大家族，是MCCLURE 和GUILFOYLE 于1987 年在外源施加生長(zhǎng)素誘導(dǎo)伸長(zhǎng)的大豆下胚軸中發(fā)現(xiàn)的，并判定其為一種由生長(zhǎng)素誘導(dǎo)的轉(zhuǎn)錄本[27]。SAUR 基因一般缺乏內(nèi)含子且成簇存在，其啟動(dòng)子上游區(qū)域大多含有一個(gè)AuxREs，可快速響應(yīng)生長(zhǎng)素[26,28-29]。其3’UTR 非編碼區(qū)含有高度保守的下游元件DST，導(dǎo)致SUAR 基因編碼的mRNA 不穩(wěn)定，這進(jìn)一步表明SAUR 基因可在轉(zhuǎn)錄后受到調(diào)節(jié)[30]。SAUR 蛋白高度保守，具有1 個(gè)SAUR-specific domain（SSD）核心區(qū)域，約由60 個(gè)氨基酸組成[31]。SAUR蛋白參與植物生長(zhǎng)發(fā)育，且同一分支的SAUR 基因表現(xiàn)為功能相似性[32]。

2.2 SAUR 基因在細(xì)胞伸長(zhǎng)中的研究進(jìn)展

SAUR 基因通過(guò)調(diào)節(jié)細(xì)胞伸長(zhǎng)在植物生長(zhǎng)發(fā)育中發(fā)揮作用（見(jiàn)圖1）。SPARTZ 等[33]研究表明SAUR19-24 可通過(guò)調(diào)節(jié)生長(zhǎng)素運(yùn)輸，作為細(xì)胞擴(kuò)增正效應(yīng)因子行使功能。HUANG 等[34]研究發(fā)現(xiàn)，在外源IAA 及其他生長(zhǎng)素類似物的作用下，水稻OsSAUR10 基因表達(dá)升高，OsSAUR10 通過(guò)促進(jìn)生長(zhǎng)素的生物合成、極性轉(zhuǎn)運(yùn)及參與細(xì)胞伸長(zhǎng)起植物生長(zhǎng)調(diào)節(jié)劑作用。KONG 等[35]研究發(fā)現(xiàn)，擬南芥中SAUR41 過(guò)表達(dá)使下胚軸伸長(zhǎng)、側(cè)根發(fā)育、花瓣膨大；在外源生長(zhǎng)素作用下，SAUR41 在伸長(zhǎng)區(qū)內(nèi)胚層細(xì)胞中特異性誘導(dǎo)，異位表達(dá)的SAUR41蛋白促進(jìn)生長(zhǎng)素在下胚軸中的運(yùn)輸。KATHARE等[36]研究發(fā)現(xiàn)，SAUR53 在擬南芥中正向調(diào)節(jié)細(xì)胞和器官的伸長(zhǎng)，但SAUR53 升高干擾生長(zhǎng)素正常運(yùn)輸，負(fù)向調(diào)節(jié)生長(zhǎng)素運(yùn)輸。SAUR62/75 與其相互作用蛋白R(shí)PL12 在花粉管伸長(zhǎng)和核糖體組裝中發(fā)揮重要作用[37]。組成型GFP-AtSAUR19 的表達(dá)繞過(guò)生長(zhǎng)素需求，促進(jìn)切除的下胚軸節(jié)段延伸，正常生長(zhǎng)素誘導(dǎo)SAUR 基因的組成型表達(dá)促進(jìn)器官伸長(zhǎng)[38]。

圖1 SAUR 基因功能機(jī)制圖

SAUR 基因表達(dá)同時(shí)受其他激素調(diào)控。STAMMM等[39]研究發(fā)現(xiàn)，擬南芥中SAUR36 的表達(dá)受生長(zhǎng)素和赤霉素調(diào)控，外源生長(zhǎng)素可顯著提高幼苗GUS活性，SAUR36 作為信號(hào)整合的交匯點(diǎn)在種子萌發(fā)、光依賴性下胚軸伸長(zhǎng)及頂端彎鉤形成中發(fā)揮作用。GASTALDI 等[40]驗(yàn)證TCP15 可通過(guò)啟動(dòng)子中的保守靶位點(diǎn)直接激活SAUR63 亞家族基因，從而調(diào)節(jié)GA 依賴性雄蕊絲伸長(zhǎng)。DING 等[41]采用ABA處理SUAR41/40/71/72 缺失的四重突變體和SAUR41 過(guò)表達(dá)系，發(fā)現(xiàn)四重突變體對(duì)ABA 反應(yīng)更敏感，表現(xiàn)在子葉變綠，過(guò)表達(dá)系表現(xiàn)為敏感性較低，表明SAUR41 亞家族基因是由ABA 誘導(dǎo)的。

2.3 SAUR 基因在代謝過(guò)程中的研究進(jìn)展

次生代謝是指生物合成生命非必需物質(zhì)并儲(chǔ)存次生代謝產(chǎn)物的過(guò)程。SAUR 基因在次生代謝過(guò)程中發(fā)揮重要作用（見(jiàn)圖1）。KANT 等[42]研究發(fā)現(xiàn)，OsSAUR39 基因在不同環(huán)境因子（生長(zhǎng)素、氮、鹽、細(xì)胞分裂素和缺氧）的瞬時(shí)變化中表現(xiàn)出快速誘導(dǎo)表達(dá)，OsSAUR39 過(guò)表達(dá)表現(xiàn)為葉綠素含量降低，花青素、脫落酸、糖和淀粉含量升高，葉片衰老加快，施加外源生長(zhǎng)素可恢復(fù)水稻植株生長(zhǎng)緩慢和產(chǎn)量降低表型。在擬南芥中，SAUR36 由外源生長(zhǎng)素誘導(dǎo)，是控制葉片衰老的正調(diào)節(jié)因子，介導(dǎo)生長(zhǎng)素誘導(dǎo)的葉片衰老，促進(jìn)花青素積累[43]。在顛茄中，AbSAUR1 促進(jìn)顛茄生長(zhǎng)發(fā)育，使株高和根系分枝增加，顯著提高產(chǎn)量和生物堿含量[44]。

2.4 SAUR 基因在逆境脅迫中的研究進(jìn)展

SAUR 基因在逆境脅迫中發(fā)揮作用（見(jiàn)圖1）。在擬南芥中，SUAR41/40/71/72 缺失的四重突變體和SAUR41 過(guò)表達(dá)系在幼苗育成過(guò)程中均對(duì)鹽脅迫高度敏感，其中SAUR41 亞家族基因可提高擬南芥耐鹽性[45]。在玉米中，ZmSAUR36 過(guò)表達(dá)促進(jìn)玉米根伸長(zhǎng)，提高玉米抗旱性[46]。在楊樹(shù)中，WOX11/12a 蛋白直接與SAUR36 啟動(dòng)子結(jié)合調(diào)控SAUR36 轉(zhuǎn)錄，這種結(jié)合在鹽脅迫時(shí)增強(qiáng)，可提高楊樹(shù)耐鹽性[47]。在桑樹(shù)中，Mul-SAUR15 基因促進(jìn)幼苗根系生長(zhǎng)發(fā)育，參與植物對(duì)環(huán)境脅迫的響應(yīng)過(guò)程[48]。

3 大豆SAUR 基因的研究進(jìn)展

大豆作為我國(guó)重要的糧食和油料作物，在國(guó)民經(jīng)濟(jì)中占有重要地位，在保障我國(guó)糧食安全中發(fā)揮重要作用[49]。目前，人們對(duì)生長(zhǎng)素信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)過(guò)程及生長(zhǎng)素響應(yīng)因子，特別是SAUR 基因功能的研究較為深入，多集中在玉米、水稻、棉花、番茄、擬南芥等作物，但對(duì)大豆SAUR 基因的研究較少。SUN 等[50]研究發(fā)現(xiàn)，GmSAUR 基因可促進(jìn)大豆開(kāi)花及成熟，GmGBP1 蛋白與GmGAMYB 蛋白相互作用增強(qiáng)赤霉素信號(hào)，赤霉素信號(hào)激活GmSAUR 基因表達(dá)，促進(jìn)大豆株高增加及下胚軸伸長(zhǎng)（見(jiàn)圖1）。上述研究使人們加強(qiáng)了對(duì)大豆光周期控制開(kāi)花和赤霉素控制株高分子機(jī)制的認(rèn)識(shí)，對(duì)進(jìn)一步探究GmSAUR 基因在大豆生長(zhǎng)發(fā)育及其他過(guò)程中的作用具有重要意義。

當(dāng)前，我國(guó)大豆產(chǎn)業(yè)發(fā)展迅猛，但與世界發(fā)達(dá)國(guó)家大豆生產(chǎn)水平相較仍具有一定差距[51]。隨著生物信息學(xué)的迅猛發(fā)展及分子育種的普及與應(yīng)用，大豆GmSAUR 基因功能將被深入闡釋，這也將會(huì)對(duì)生長(zhǎng)素信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)通路的研究產(chǎn)生積極影響。