摘要：【目的】全球氣候變化背景下南方型黑楊（Populus spp.）栽培區(qū)的干旱問(wèn)題日漸嚴(yán)重，限制了人工林的生產(chǎn)力提升。研究南方型黑楊應(yīng)對(duì)土壤短期間歇性干旱的性別生理響應(yīng)差異，探討不同性別黑楊的干旱適應(yīng)能力及策略，為基于性別的黑楊造林無(wú)性系選擇提供參考。【方法】以南方型黑楊栽培區(qū)重點(diǎn)推廣的4種雌性和3種雄性黑楊無(wú)性系當(dāng)年生扦插苗為研究對(duì)象，采用盆栽控水的方式進(jìn)行土壤短期間歇性干旱（干旱—復(fù)水—干旱）處理，通過(guò)對(duì)比分析不同性別無(wú)性系在土壤短期間歇性干旱過(guò)程中葉片質(zhì)膜穩(wěn)定性、滲透調(diào)節(jié)、抗氧化系統(tǒng)，以及光合色素等生理指標(biāo)的變化，分析南方型黑楊在葉片生理響應(yīng)和干旱耐受性方面應(yīng)對(duì)土壤短期間歇性干旱的性別差異?！窘Y(jié)果】受土壤干旱影響，雌、雄黑楊葉片均出現(xiàn)電導(dǎo)率上升、丙二醛和游離脯氨酸含量以及抗氧化酶活性升高、葉綠素含量下降等現(xiàn)象，表明葉片膜和光合系統(tǒng)受到一定損傷，而復(fù)水（解除干旱）后均恢復(fù)至正常水平。但雌、雄黑楊在生理響應(yīng)的水平和模式方面存在一定差異：雌性黑楊在干旱脅迫時(shí)葉片抗氧化酶活性波動(dòng)較大，葉綠素和脯氨酸含量維持較高的水平，而復(fù)水后葉綠素含量可以快速恢復(fù)，但膜脂過(guò)氧化程度維持較高水平；雄性黑楊在干旱脅迫時(shí)通過(guò)保持較高的細(xì)胞膜穩(wěn)定性和穩(wěn)定的抗氧化酶活性以提高抗旱性，同時(shí)降低葉綠素含量以減少水分損耗。表明在干旱條件下，雌性黑楊繼續(xù)維持一定的光合和生長(zhǎng)能力，但抗旱能力較低，而雄性黑楊相應(yīng)具有較強(qiáng)的干旱耐受能力。此外，雄性黑楊無(wú)性系在應(yīng)對(duì)干旱脅迫時(shí)表現(xiàn)出較為一致的生理響應(yīng)，而雌性黑楊在無(wú)性系間存在較大差異。【結(jié)論】雄性黑楊無(wú)性系整體上具有較高且穩(wěn)定的抗旱能力，而雌性黑楊抗旱能力相對(duì)較弱，且無(wú)性系間差異較大，但復(fù)水后的干旱間歇期可以較快恢復(fù)至正常的葉片生理狀態(tài)。

關(guān)鍵詞：干旱脅迫；南方型黑楊；性別差異；抗旱策略；抗氧化酶系統(tǒng)

中圖分類(lèi)號(hào)：S722 文獻(xiàn)標(biāo)志碼：A開(kāi)放科學(xué)（資源服務(wù)）標(biāo)識(shí)碼（OSID）：

文章編號(hào)：1000-2006（2024）03-0172-09

Sex-specific leaf physiological responses of southern-type poplar to short-term intermittent soil drought

MA Tan¹， TIAN Ye^1*， WANG Shujun²， LI Wenhao¹， DUAN Qiying¹， ZHANG Qingyuan¹

（1.Co-Innovation Center for Sustainable Forestry in Southern China， College of Forestry and Grass， Nanjing Forestry University， Nanjing 210037， China; 2.Yuxing Nursery Farm， Baoying 225831， China）

Abstract：【Objective】Climate change-induced drought restricts the distribution， growth and productivity of southern poplar plantations in the south of China. To explore adaptability to drought and provide reference for future sex-based poplar clone selection， we studied physiological responses to short-term intermittent soil drought between different sexes. 【Method】 Based on pot experiments by setting short-term intermittent soil water deficiency， four female and three male clones of southern-type poplar were used to compare sex-specific changes in physiological traits， including leaf plasma membrane stability， osmotic regulation， antioxidant system， and photosynthetic pigments. 【Result】Short-term drought induced increases in electrical conductivity of leaves， malondialdehyde （MDA） and proline （Pro） contents， and antioxidant enzyme activities， but decreases in leaf chlorophyll content， for both male and female poplar clones， which indicated damage to leaf membranes and photosynthesis system with membrane lipid peroxidation. After drought relief by rewatering， these physiological traits all returned to substantially the same level as the （normal watering/non-drought） control treatment. Differences existed in the level and pattern of physiological responses to short-term soil drought between male and female clones. For female clones， the activity of antioxidant enzymes in leaves fluctuated greatly， and the contents of chlorophyll and proline remained at a high level under draught treatment; after drought relief by rewatering， chlorophyll content recovered rapidly， while membrane lipid peroxidation remained high. For male clones exposed to short-term drought， however， we detected stable POD activity and reduced chlorophyll content; this indicated higher drought resistance. Male clones， by maintaining membrane stability and reducing water loss. Therefore， female poplar clones showed relatively lower drought tolerance， but maintained a certain level of photosynthesis and growth， while male clones presented relatively higher drought tolerance. In addition， during short-term soil drought， three male clones showed relatively consistent physiological responses， while male clones had greater inter-clone variation. 【Conclusion】 Male poplar clones had relatively high and stable drought resistance， while female clones had generally weak but varied inter-clone drought resistance. However， female clones displayed rapid recovery of leaf physiological conditions after rewatering between short-term drought.

Keywords：drought stress; southern-type poplar; sexual difference; drought resistance strategy；antioxidant enzyme system

IPCC氣候變化評(píng)估報(bào)告中指出，地球表面的平均溫度在20個(gè)世紀(jì)升高了約0.6 ℃，且預(yù)計(jì)在未來(lái)還可能持續(xù)上升^[1]。隨著全球氣候變化，不同地區(qū)的降水格局也會(huì)發(fā)生改變，水資源分布不均的情況日益加劇^[2]，全球更多區(qū)域會(huì)因此經(jīng)歷嚴(yán)重、頻繁的干旱事件^[3]。由于全球氣候變化引起的溫度上升，我國(guó)干旱區(qū)的范圍以及干旱程度也有增加的趨勢(shì)^[4]，雨量分布由過(guò)去的“南澇北旱”向“南旱北澇”轉(zhuǎn)變，南方地區(qū)也出現(xiàn)了越來(lái)越嚴(yán)重的旱情^[5]。干旱脅迫導(dǎo)致植物體內(nèi)的生理和代謝過(guò)程易受到影響，嚴(yán)重時(shí)可導(dǎo)致植物死亡，因此，由全球變暖、干旱等氣候變化導(dǎo)致限制林木生產(chǎn)力的氣候因子逐漸由溫度轉(zhuǎn)向水分供應(yīng)^[6]。

楊樹(shù)（Populus spp.）是中緯度平原地區(qū)最重要的人工用材林樹(shù)種，對(duì)我國(guó)木材安全保障和生態(tài)環(huán)境保護(hù)有著巨大的意義^[7]。自20世紀(jì)80年代黑楊派樹(shù)種引入我國(guó)以來(lái)，已培育出了大量適合南方平原地區(qū)生長(zhǎng)的速生型優(yōu)良無(wú)性系，這些南方型黑楊無(wú)性系普遍對(duì)土壤水分條件要求較高，目前高生產(chǎn)力的林分主要種植在水、養(yǎng)條件較好的江河平原地區(qū)，甚至利用了部分基本農(nóng)田^[8]。目前，全球變暖、干旱頻發(fā)等氣候變化對(duì)楊樹(shù)人工林高生產(chǎn)力的維持已產(chǎn)生了一定的沖擊，此外，受耕地紅線的限制，我國(guó)南方型黑楊人工林的發(fā)展將來(lái)更多需要面向條件較差、干旱貧瘠的山地。因此，無(wú)論是從氣候變化，還是從楊樹(shù)栽培用地的改變等角度考慮，尋找抗旱能力較強(qiáng)的楊樹(shù)無(wú)性系是未來(lái)?xiàng)顦?shù)人工林營(yíng)造的核心之一。

大量研究表明，雌雄異株植物的不同性別個(gè)體具有不同的脅迫敏感性和耐受能力，雄性植株往往具有更強(qiáng)的應(yīng)對(duì)包括干旱在內(nèi)的外界脅迫的適應(yīng)力^[9-10]。如銀杏（Ginkgo biloba）、葎草（Humulus scandens）等物種的雄株在干旱脅迫下能表現(xiàn)出更強(qiáng)的保水能力^[11-12]。楊樹(shù)對(duì)干旱脅迫的響應(yīng)方面前人也有較多研究，但在性別差異方面的研究主要集中于青楊派樹(shù)種^[13-14]，針對(duì)作為用材林培育最重要的黑楊派樹(shù)種的相關(guān)研究較少^[15-16]，并且楊樹(shù)為雌雄異株樹(shù)種，以往在雌雄性別差異方面均只選用了單一無(wú)性系開(kāi)展研究，研究結(jié)果的可靠性值得商榷。

因此，本研究以南方型黑楊栽培區(qū)先后重點(diǎn)推廣的雌、雄黑楊無(wú)性系為對(duì)象，以盆栽控水的方式進(jìn)行土壤短期間歇性干旱處理，從葉片質(zhì)膜穩(wěn)定性、滲透調(diào)節(jié)、抗氧化系統(tǒng)以及光合色素等方面對(duì)雌、雄性別黑楊無(wú)性系的生理響應(yīng)進(jìn)行對(duì)比分析，探討其干旱耐受能力和響應(yīng)策略的性別差異，以期為氣候變化背景下基于性別的黑楊造林無(wú)性系選擇提供參考，同時(shí)也為黑楊派無(wú)性系造林立地向山地拓展提供支撐。

1 材料與方法

1.1 供試無(wú)性系及育苗管理

本研究選擇了自黑楊派（Sect. Aigeiros Duby）樹(shù)種引入以來(lái)先后在長(zhǎng)江中下游地區(qū)重點(diǎn)推廣應(yīng)用的7個(gè)南方型黑楊無(wú)性系作為試驗(yàn)材料，其中雌性無(wú)性系包括NL-95楊（P.×euramericana ‘Nanlin-95’）、NL-895楊（P.×euramericana ‘Nanlin-895’）、I-72楊（P. × euramericana ‘San Martino’）和I-69楊（P. deltoides ‘Lux’），雄性無(wú)性系包括NL-3804楊（P. deltoides ‘Nanlin-3804’）、NL-3412楊（P. deltoides ‘Nanlin-3412’）和35楊（P. deltoides ‘35/66’）。供試插穗取自于江蘇省宿遷市泗洪縣半城馬浪湖林場(chǎng)的南方型楊樹(shù)種質(zhì)資源圃。

盆栽試驗(yàn)在南京林業(yè)大學(xué)白馬教學(xué)科研基地的玻璃溫室內(nèi)進(jìn)行。盆栽所用基質(zhì)以山地黃棕壤、珍珠巖、河沙和有機(jī)肥按照體積比6∶2∶1∶1配置而成，其中山地黃棕壤取自南京林業(yè)大學(xué)白馬教學(xué)科研基地的丘陵崗地，質(zhì)地較為黏重。配置后的基質(zhì)容重為1.1 g/cm³，最大體積持水量為35.8%，pH為6.9。采用上、下口徑分別為23、16.5 cm，高22 cm的塑料容器進(jìn)行扦插育苗，每盆的基質(zhì)裝填量約為7.0 kg。

于2019年3月將各無(wú)性系粗度和長(zhǎng)度基本一致的插穗扦插于容器中，每個(gè)容器扦插1根插穗，容器下設(shè)置托盤(pán)，放置在架空苗床上進(jìn)行育苗。扦插后充分灌溉，育苗期間進(jìn)行正常的水分和雜草管理。

1.2 試驗(yàn)設(shè)計(jì)及調(diào)查取樣

于2019年8月選擇各無(wú)性系苗高、地徑基本一致、健康的苗木開(kāi)展試驗(yàn)，設(shè)計(jì)短期間歇性干旱（short-term intermittent drought treatment， DR）和對(duì)照（control， CK）2種處理，其中DR處理在試驗(yàn)開(kāi)始時(shí)（0 d）澆1次透水，之后任其自然失水，并根據(jù)植株葉片的水勢(shì)變化和萎蔫程度，同時(shí)結(jié)合土壤含水量的變化，于處理開(kāi)始的第5天（因供試黑楊無(wú)性系植株較大，耗水快，此時(shí)供試無(wú)性系植株大部分葉片發(fā)生萎蔫）進(jìn)行一次充分復(fù)水，之后開(kāi)始第2次自然失水；CK處理采用稱重的方式，每天補(bǔ)充1次水分，保持土壤含水量為最大持水量的70%～80%。試驗(yàn)設(shè)置3個(gè)小區(qū)重復(fù)，每個(gè)重復(fù)每種無(wú)性系各5盆，試驗(yàn)盆栽共計(jì)210盆，每個(gè)重復(fù)小區(qū)各無(wú)性系隨機(jī)擺放。

針對(duì)短期間歇性干旱處理，根據(jù)干旱處理開(kāi)始后葉片的萎蔫情況，于處理開(kāi)始后的第1、3、4、5天監(jiān)測(cè)土壤相對(duì)含水量（第5天復(fù)水后停止監(jiān)測(cè)），并同步監(jiān)測(cè)楊樹(shù)葉片的黎明前和正午水勢(shì)，用于判斷植株的干旱脅迫情況。根據(jù)DR處理植株葉片形態(tài)的變化，并結(jié)合土壤含水量和葉片水勢(shì)結(jié)果，于處理開(kāi)始后的第5天在取樣之后進(jìn)行一次復(fù)水，之后進(jìn)行第2次自然失水。葉片樣品采集分別于處理開(kāi)始后的第1、3、4、5、7、10天進(jìn)行，其中第1天水分供應(yīng)充分，葉片正常，第3～5天葉片由開(kāi)始出現(xiàn)萎蔫至大部分葉片發(fā)生萎蔫，第7天為復(fù)水之后的第2天，第10天為復(fù)水后第5天，此時(shí)葉片再度大部分萎蔫。CK處理的取樣時(shí)間安排與DR處理同步進(jìn)行。

試驗(yàn)處理及采樣時(shí)所有楊樹(shù)無(wú)性系均已形成駐芽，植株葉片完全展開(kāi)，充分成熟。每次取樣時(shí)均在各無(wú)性系苗木頂端往下第3～8片成熟功能葉中隨機(jī)選取，每個(gè)無(wú)性系每次在各重復(fù)中隨機(jī)選取3株苗木進(jìn)行混合采樣。樣品采集后置于4 ℃冰盒內(nèi)保存，并盡快帶回實(shí)驗(yàn)室后，取部分鮮樣迅速采用液氮研磨后，置于-80 ℃下進(jìn)行超低溫保存，用于膜脂過(guò)氧化與抗氧化系統(tǒng)相關(guān)生理指標(biāo)測(cè)定，另一部分樣品于采樣當(dāng)天進(jìn)行相對(duì)電導(dǎo)率和葉綠素含量測(cè)定。

1.3 指標(biāo)測(cè)定方法

土壤相對(duì)含水量采用W.E.T土壤三參數(shù)儀（Delta-T，UK）進(jìn)行測(cè)定，每個(gè)重復(fù)小區(qū)的每個(gè)無(wú)性系隨機(jī)選取3盆，于測(cè)定日的上午10時(shí)進(jìn)行測(cè)定，測(cè)定位置為盆栽容器的中部。

葉片水勢(shì)采用植物水勢(shì)壓力室（SKPM 1400-80，UK）測(cè)定，其中黎明前水勢(shì)在4：00—5：00時(shí)段測(cè)定，正午水勢(shì)在12：00—14：00時(shí)段測(cè)定。每個(gè)重復(fù)小區(qū)的每個(gè)無(wú)性系隨機(jī)選取3株苗木，采集植株中上部的成熟功能葉進(jìn)行測(cè)定。

葉片相對(duì)電導(dǎo)率（REC）采用電導(dǎo)儀法測(cè)定，丙二醛（MDA）含量采用硫代巴比妥酸法測(cè)定，超氧化物歧化酶（SOD）活性采用氮藍(lán)四唑光還原法測(cè)定，過(guò)氧化物酶（POD）活性采用愈創(chuàng)木酚法測(cè)定，總?cè)~綠素含量采用丙酮-乙醇（體積比1∶1）混合液提取測(cè)定，游離脯氨酸（Pro）含量采用茚三酮染色法測(cè)定^[17-18]。

1.4 數(shù)據(jù)處理

采用Excel 2016進(jìn)行數(shù)據(jù)計(jì)算和處理。4個(gè)雌性無(wú)性系和3個(gè)雄性無(wú)性系分別作為性別群體，利用SPSS 24.0對(duì)各取樣時(shí)間點(diǎn)的雌、雄性別以及處理與對(duì)照之間的差異性進(jìn)行t檢驗(yàn)，并對(duì)不同取樣時(shí)間點(diǎn)之間進(jìn)行單因素方差分析（One-way ANOVA）和Duncan多重比較，差異顯著性水平定為Plt;0.05。采用SPSS 24.0和Origin 2021進(jìn)行圖表繪制。

2 結(jié)果與分析

2.1 短期間歇性干旱對(duì)土壤含水量及雌、雄黑楊葉片水分特征和葉綠素含量的影響

2.1.1 首次自然失水過(guò)程土壤含水量及雌、雄黑楊葉片水勢(shì)變化

處理開(kāi)始后的第1天，雌、雄無(wú)性系盆栽土壤的平均相對(duì)含水量分別為25.5%和26.8%，為盆栽土壤最大持水量（35.8%）的71%～75%，基本處于田間持水量水平，之后均快速下降，至處理開(kāi)始第5天時(shí)，土壤相對(duì)含水量已降至10%以下；短期干旱過(guò)程中雌性無(wú)性系的盆栽土壤相對(duì)含水率整體上略低于雄性無(wú)性系，且在第5天時(shí)達(dá)到顯著差異水平（圖1a）。從雌、雄無(wú)性系葉片黎明前和正午水勢(shì)的變化趨勢(shì)（圖1b）也可以看出，與土壤含水率相對(duì)應(yīng)，雌、雄無(wú)性系的葉片黎明前和正午水勢(shì)也均隨著干旱時(shí)間延長(zhǎng)而顯著下降。干旱處理開(kāi)始的第1天，雌性黑楊無(wú)性系的正午水勢(shì)即已顯著低于雄性黑楊，表明雌性黑楊具有相對(duì)更大的耗水量；至干旱處理開(kāi)始后第4天，雌、雄黑楊無(wú)性系的黎明前葉片水勢(shì)均已無(wú)法恢復(fù)，表明葉片已產(chǎn)生嚴(yán)重的水分虧缺，但無(wú)論黎明前水勢(shì)還是正午水勢(shì)，雌性黑楊整體上均顯著低于雄性黑楊，表明雌性黑楊此時(shí)葉片的水分虧缺程度相對(duì)雄性黑楊更為嚴(yán)重。

2.1.2 葉片質(zhì)膜透性和葉綠素含量變化

第1次干旱處理開(kāi)始后的第3天，雌、雄黑楊葉片相對(duì)電導(dǎo)率開(kāi)始顯著上升，第4、5天時(shí)雌性黑楊葉片REC較對(duì)照分別上升了1.50和1.99倍，而雄性黑楊葉片REC較對(duì)照分別上升了1.42和1.86倍，雌性黑楊的上升幅度均高于雄性黑楊（圖1c），表明短期干旱后雌性黑楊葉片細(xì)胞的膜脂過(guò)氧化程度相對(duì)更高。復(fù)水后雌、雄黑楊葉片REC均迅速恢復(fù)（下降），但仍顯著高于對(duì)照，且雌性黑楊顯著高于雄性黑楊（Plt;0.001），表明雌、雄復(fù)水后葉片受損的膜系統(tǒng)均有一定程度恢復(fù)，但相比較而言，雄性黑楊的恢復(fù)程度較好。至第10天時(shí)，雌、雄黑楊經(jīng)歷第2次干旱后，葉片相對(duì)電導(dǎo)率再度上升，但上升幅度低于第1次干旱（第5天），且雌、雄黑楊間的差異變得不顯著。

短期間歇性干旱對(duì)雌、雄黑楊葉片葉綠素（Chl）含量均產(chǎn)生一定影響，第1次干旱后的第3天和第4天，雌、雄黑楊葉片Chl含量均有所下降，其中雄性黑楊的下降幅度高于雌性（圖1d），表明干旱導(dǎo)致黑楊葉片葉綠素降解，其中雄性黑楊所受影響較大。至干旱處理后第5天，雌、雄黑楊的葉片葉綠素含量均出現(xiàn)顯著的反向上升，但仍然以雌性黑楊的上升幅度高于雄性，與對(duì)照處理相比，雌、雄黑楊的葉片葉綠素含量分別上升了36.13％和13.46％；而復(fù)水之后，雌性黑楊葉片Chl含量迅速恢復(fù)至正常水平，而雄性黑楊顯著低于正常澆水處理（P lt; 0.001），僅達(dá)到對(duì)照組的81.45％（圖1d），表明干旱解除后，雌性黑楊的葉綠素含量可以快速恢復(fù)，而雄性黑楊的恢復(fù)程度較差。經(jīng)歷第2次干旱至第10天，雌、雄黑楊葉片葉綠素含量再次上升，重復(fù)出現(xiàn)了干旱脅迫響應(yīng)。

2.2 短期間歇性干旱對(duì)雌、雄黑楊葉片滲透調(diào)節(jié)和抗氧化系統(tǒng)的影響

1）葉片丙二醛（MDA）含量。雌、雄黑楊葉片丙二醛（MDA）含量的變化趨勢(shì)在短期間歇性干旱過(guò)程中大致相同（圖2）。干旱處理后的第3天，雌、雄黑楊葉片MDA含量均明顯上升，第5天時(shí)雌、雄黑楊葉片MDA含量分別比對(duì)照高46.3%和15.9%，而復(fù)水后第2次自然干旱過(guò)程開(kāi)始后的第2天，雌、雄黑楊葉片MDA含量均基本恢復(fù)至正常水平。雌、雄性別比較，短期間歇性干旱過(guò)程中葉片MDA含量的變動(dòng)幅度在不同性別間存在較大差異（圖2b、2d），雌性黑楊葉片MDA含量的四分位距（inter-quartile range， IQR）整體上大于雄性，且多數(shù)時(shí)間點(diǎn)（如處理開(kāi)始后第3、5天）的最大值均遠(yuǎn)高于雄性。此外，雌性黑楊葉片MDA含量的中位數(shù)多位于箱體下部，但平均值則多出現(xiàn)于較大值一側(cè)，呈明顯的右偏態(tài)分布，表明受干旱脅迫，雌性黑楊葉片MDA積累量總體上略高于雄性，但同時(shí)也存在較大的無(wú)性系間變異，而雄性黑楊則整體上表現(xiàn)較為穩(wěn)定，無(wú)明顯的無(wú)性系間變異。

2）葉片抗氧化系統(tǒng)。正常澆水的對(duì)照處理下，雌、雄黑楊葉片的超氧化物歧化酶（SOD）和過(guò)氧化物酶（POD）活性在處理期間基本保持穩(wěn)定，其中SOD活性水平基本不存在性別差異，而POD活性水平整體上以雄性黑楊顯著高于雌性黑楊（Plt;0.001）（圖2e—2l）。

第1次短期干旱處理下，雌、雄黑楊無(wú)性系葉片SOD和POD活性均有所上升，但雌、雄黑楊的上升模式存在一定差異（圖2f、2h、2j、2l）。干旱處理開(kāi)始后，雌性黑楊無(wú)性系葉片SOD活性快速上升，處理第3天時(shí)即已極顯著高于對(duì)照（P lt; 0.001），而雄性黑楊無(wú)性系的響應(yīng)相對(duì)滯后，于處理后第4天達(dá)到最高值，并顯著高于對(duì)照（P lt; 0.001）。雌性黑楊無(wú)性系葉片POD活性在干旱處理后第4天顯著上升，并達(dá)到峰值，而雄性無(wú)性系在干旱初期期間上升幅度不明顯。至干旱處理第5天時(shí)，雌、雄黑楊無(wú)性系葉片SOD活性迅速下降，并均顯著低于對(duì)照（Plt;0.05），但性別間不存在差異；而對(duì)于POD活性，雌性黑楊有所下降，但仍保持較高水平，但雄性黑楊仍然變化不大。

復(fù)水后再度干旱的前期，雌性黑楊無(wú)性系葉片SOD活性基本維持與對(duì)照處理相同水平，而雄性黑楊SOD活性迅速下降至顯著低于對(duì)照水平（P lt; 0.001）；至再度干旱的第5天，雌、雄性黑楊SOD活性再次顯著上升，呈現(xiàn)出干旱脅迫響應(yīng)。而在POD活性方面，雌、雄黑楊無(wú)性系在第2次干旱過(guò)程中均保持較為穩(wěn)定的但高于對(duì)照處理的POD活性水平，但同一性別的無(wú)性系間的變幅與第1次干旱處理時(shí)相比變得更大，表明經(jīng)歷1次短期干旱后，雌雄性別黑楊無(wú)性系均主動(dòng)提高葉片的POD活性水平，并且同一性別的無(wú)性系間第2次干旱的響應(yīng)產(chǎn)生了一定分異。

3）葉片脯氨酸積累。第1次干旱處理開(kāi)始后，雌、雄黑楊葉片脯氨酸（Pro）含量均顯著上升，但雌性黑楊的上升幅度整體高于雄性，干旱處理開(kāi)始后的第3～5天，雌性黑楊葉片Pro積累量比雄性黑楊高48％～74％（圖2m—2p），說(shuō)明干旱脅迫下雌性黑楊較雄性黑楊更容易在葉片中積累較多的脯氨酸。從同一性別內(nèi)的變化來(lái)看，雌性黑楊的4個(gè)無(wú)性系響應(yīng)干旱脅迫時(shí)葉片Pro含量變化較大，且呈明顯的右偏態(tài)，而雄性黑楊各無(wú)性系間變化較小，基本呈正態(tài)分布（圖2n、2p），表明雌性黑楊的無(wú)性系之間在應(yīng)對(duì)干旱時(shí)的響應(yīng)差異程度明顯高于雄性，而雄性無(wú)性系之間相對(duì)表現(xiàn)較為穩(wěn)定。復(fù)水之后雌、性黑楊各無(wú)性系的葉片Pro水平均能快速恢復(fù)至正常水平，不存在顯著的性別差異；同時(shí)在受到第2次干旱脅迫時(shí)（第10天）并沒(méi)有發(fā)生如同第1次脅迫時(shí)的顯著上升（圖2n、2p），表明在經(jīng)受一次脅迫以后，雌、雄黑楊各無(wú)性系均產(chǎn)生了一定的適應(yīng)性，Pro的積累和調(diào)控響應(yīng)不再敏感。

3 討 論

干旱時(shí)產(chǎn)生的過(guò)量活性氧會(huì)造成氧化脅迫，破壞植物膜系統(tǒng)，引起膜脂過(guò)氧化，產(chǎn)生MDA^[17]。相對(duì)電導(dǎo)率和MDA含量的變化通?？梢杂脕?lái)衡量膜的完整性和膜質(zhì)過(guò)氧化程度^[18]，從而反映出植株受脅迫程度。本研究發(fā)現(xiàn)在短期間歇性干旱的整個(gè)過(guò)程中，雌性黑楊的葉片REC和MDA含量整體上升高于雄性，主要體現(xiàn)在雌性表現(xiàn)出更高的平均值和遠(yuǎn)超雄性的最大值，即在干旱脅迫下，雌性黑楊的葉片膜系統(tǒng)比雄性更容易受損，這與雌、雄青楊（P. cathayana）在干旱脅迫下的表現(xiàn)類(lèi)似^[19]。另外雌性黑楊的MDA含量在干旱程度較重時(shí)存在明顯的右偏態(tài)，表明雌性黑楊雖然在無(wú)性系間具有較大變動(dòng)，但大多數(shù)更容易出現(xiàn)膜脂過(guò)氧化現(xiàn)象和MDA的積累，而雄性黑楊應(yīng)對(duì)干旱的性狀表現(xiàn)整體上相對(duì)更為穩(wěn)定。

干旱脅迫下，植株體內(nèi)SOD、POD等抗氧化酶活性的提高可以維持活性氧積累與清除之間的平衡，保護(hù)植株膜系統(tǒng)不受傷害^[20-21]。本研究結(jié)果表明，在干旱初始階段，雌、雄黑楊均能通過(guò)提高SOD活性來(lái)應(yīng)對(duì)氧化脅迫，對(duì)膜系統(tǒng)進(jìn)行有效保護(hù)，但當(dāng)干旱脅迫嚴(yán)重時(shí)（處理第5天），生成的活性氧已無(wú)法清除，SOD活性相應(yīng)下降。類(lèi)似現(xiàn)象在歐美楊（P. deltoides × P. nigra）^[21]和沙棘（Hippophae rhamnoides）^[22]的相關(guān)研究中有過(guò)報(bào)道，其中針對(duì)歐美楊的研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)，極端脅迫環(huán)境下，歐美楊雌、雄個(gè)體間表現(xiàn)出更明顯的響應(yīng)差異，其中雌株的SOD活性表現(xiàn)出更大幅度的下降^[21]。本研究中雌、雄黑楊在較輕的干旱下SOD活性變化表現(xiàn)出高度的相似性，而在較為嚴(yán)重的干旱時(shí)酶活性的下降幅度并沒(méi)有發(fā)現(xiàn)明顯的性別差異，但在重度干旱脅迫以及復(fù)水之后的再度干旱階段，性別間表現(xiàn)出更大的差異，且同一性別內(nèi)的無(wú)性系間分化變得更為明顯。這一現(xiàn)象在POD活性變化中同樣有所體現(xiàn)，因此，在判斷不同性別或者品種的抗旱能力時(shí)，僅以第1次脅迫時(shí)植株的生理響應(yīng)作為指標(biāo)有失偏頗，其復(fù)水后的恢復(fù)能力也應(yīng)作為一項(xiàng)重要參考。

在間歇性干旱的整個(gè)過(guò)程中，雌、雄黑楊POD活性存在較明顯的性別差異，雌性黑楊POD活性的波動(dòng)幅度明顯高于雄性，說(shuō)明雌株相比雄株有更高的脅迫敏感性，即同樣的干旱脅迫下雌性黑楊更易受到脅迫造成葉片損傷，需要迅速提高相關(guān)保護(hù)酶活性維持活性氧產(chǎn)生與清除的平衡，而雄性黑楊穩(wěn)定的POD活性和更低的REC以及MDA含量說(shuō)明其葉片受到的傷害更低，這一結(jié)果與前人對(duì)青楊的相關(guān)研究結(jié)果基本一致^{[13， 23]}。另外雌、雄黑楊POD活性的變化趨勢(shì)與MDA含量變化趨勢(shì)相似度較高，說(shuō)明黑楊POD活性上升對(duì)減少葉片MDA積累可能具有重要的作用。

作為滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)，游離脯氨酸對(duì)維持干旱脅迫下的植物葉片細(xì)胞功能極為重要^[24]。前人針對(duì)雌雄異株樹(shù)種應(yīng)對(duì)干旱脅迫的滲透調(diào)節(jié)響應(yīng)存在一定的分歧，在干旱脅迫下，有些樹(shù)種，如滇楊（P. yunnanensis）的雄性植株具有更強(qiáng)的滲透調(diào)節(jié)能力^[25]，而另外一些樹(shù)種（如中國(guó)沙棘）則表現(xiàn)為雌性具有更強(qiáng)的滲透調(diào)節(jié)能力^[26]。本研究發(fā)現(xiàn)，隨著干旱程度加重，雌、雄黑楊無(wú)性系葉片Pro含量均持續(xù)上升，但雌性黑楊的上升幅度整體上高于雄性，葉片中有更多的Pro積累，說(shuō)明雌性黑楊更傾向于以脯氨酸的積累提高干旱耐受能力。此外，干旱時(shí)雌性黑楊Pro的大量積累或許與在干旱脅迫解除后Pro可以作為氮源被植株利用有關(guān)^[27]，干旱脅迫下，雌性黑楊維持高含量的Pro一方面可以保證細(xì)胞質(zhì)基質(zhì)與外界環(huán)境的滲透平衡，減少細(xì)胞水分散失，另外在脅迫結(jié)束后可以作為氮源保障植株迅速恢復(fù)葉綠素含量，以維持營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)^[28]，在一定程度上可以作為以保障營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)為前提的干旱適應(yīng)策略。另外雌性黑楊不同無(wú)性系之間表現(xiàn)出較大差異性，而雄性不同無(wú)性系之間基本無(wú)差異，這是在進(jìn)行性別選擇時(shí)必須考慮到的因素。

干旱脅迫下植物葉綠素含量的變化影響光合作用，進(jìn)而影響植株生長(zhǎng)和抗旱能力^[29-31]。本研究中，雌、雄黑楊在干旱前期葉片Chl含量均有所下降，但雌性黑楊Chl含量始終高于雄性，這與雌、雄性別康定柳（Salix paraplesia）在干旱脅迫下的研究結(jié)果^[32]相似，相對(duì)于雄株，高山柳雌株在干旱脅迫下有較高的葉綠素含量，依靠光合作用提升干旱耐受能力。而本研究中雄性黑楊在干旱條件下降低Chl含量，通過(guò)限制植物生長(zhǎng)和減少水分消耗來(lái)應(yīng)對(duì)干旱，其耐旱能力在一定程度上相對(duì)較高。干旱間歇復(fù)水時(shí)雌性黑楊Chl含量迅速恢復(fù)至正常水平，但雄性黑楊顯著低于正常澆水處理，進(jìn)一步說(shuō)明短期干旱導(dǎo)致了雄性黑楊葉片葉綠素部分降解，以至于復(fù)水后難以在短時(shí)間內(nèi)恢復(fù)，而雌性黑楊在干旱階段能減少Chl損失，并于復(fù)水后迅速恢復(fù)。雌性黑楊能迅速恢復(fù)葉綠素水平的能力與其大量積累Pro以應(yīng)對(duì)干旱的策略相吻合，在干旱階段積累的大量Pro能夠在其復(fù)水后合成Chl時(shí)被直接利用。雌性黑楊采取保證光合作用的干旱響應(yīng)策略，從而為營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)的維持奠定基礎(chǔ)，但這也意味著對(duì)水分更高的需求。與雄性黑楊相比，雌性黑楊更傾向于生長(zhǎng)在水分和養(yǎng)分更為充足的立地^[33]，表明雌性黑楊更傾向于提升營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)，而雄性黑楊更傾向于提升干旱耐受性。本研究結(jié)果表明，在干旱脅迫程度最高時(shí)，雌、雄黑楊Chl含量均明顯上升，這一結(jié)果與本研究在測(cè)定葉綠素含量時(shí)采用的葉片鮮質(zhì)量有關(guān)，短期內(nèi)受到嚴(yán)重干旱時(shí)導(dǎo)致葉片快速失水，從而出現(xiàn)葉綠素“濃縮”現(xiàn)象^[34-35]，其中雌性黑楊的濃縮現(xiàn)象更明顯，尤其最大值（第5天）明顯高于雄性，體現(xiàn)出了一定的性別間差異。當(dāng)然，如果需要對(duì)不同性別楊樹(shù)無(wú)性系在經(jīng)歷干旱過(guò)程時(shí)葉綠素以及其他生理參數(shù)的絕對(duì)變化進(jìn)行探討，則需要結(jié)合葉片含水量的變化，采用生物量為基礎(chǔ)進(jìn)行計(jì)算，可以更加科學(xué)地表征不同性別楊樹(shù)無(wú)性系應(yīng)對(duì)間歇性干旱的生理響應(yīng)。

綜上所述，雌、雄黑楊在應(yīng)對(duì)短期間歇性干旱時(shí)采取了不同的響應(yīng)策略，雌株通過(guò)維持較高的脯氨酸和葉綠素含量以保證更高的光合能力，維持和促進(jìn)植株生長(zhǎng)；而雄株則采取了更為保守的應(yīng)對(duì)策略，通過(guò)降低光合作用以節(jié)省水分，再以相關(guān)保護(hù)酶、滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)保護(hù)葉片減少傷害。另外，本研究結(jié)果表明，雌性黑楊應(yīng)對(duì)干旱脅迫時(shí)，其生理響應(yīng)表現(xiàn)出較大的無(wú)性系間變異，但雄性黑楊各無(wú)性系間則表現(xiàn)出較高的一致性。雖然本研究選擇的雌、雄無(wú)性系數(shù)量相對(duì)偏少，但在一定程度上仍然可以反映不同性別無(wú)性系應(yīng)對(duì)土壤干旱的生理響應(yīng)特征，因此，將來(lái)在進(jìn)行無(wú)性系選擇時(shí)還需要充分考慮同一性別內(nèi)的穩(wěn)定性。綜合來(lái)看，雌性黑楊有更強(qiáng)的生長(zhǎng)能力，而雄性黑楊有更高且更穩(wěn)定的抗逆性。當(dāng)然，由于南方型黑楊植株大，生長(zhǎng)階段耗水快，而本研究采用的盆栽控水法受容器大小和植株根系生長(zhǎng)空間受限的影響，在較短的時(shí)間內(nèi)即產(chǎn)生了明顯的干旱脅迫現(xiàn)象，對(duì)有效探討雌雄黑楊應(yīng)對(duì)干旱和復(fù)水的性別生理差異產(chǎn)生了一定的干擾和限制，后續(xù)需要適當(dāng)增大根系生長(zhǎng)空間，或者在田間進(jìn)一步開(kāi)展相關(guān)試驗(yàn)研究，以明確南方型黑楊應(yīng)對(duì)間歇性干旱的性別差異，為適地適無(wú)性系的造林品種選擇提供有效支撐。

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（責(zé)任編輯 孟苗婧 鄭琰燚）