趙麗珺，謝 晶

（上海海洋大學(xué)食品學(xué)院，上海 201306）

冷卻豬肉特定腐敗微生物與群體感應(yīng)現(xiàn)象研究進(jìn)展

趙麗珺，謝 晶*

（上海海洋大學(xué)食品學(xué)院，上海 201306）

冷卻肉的腐敗是由特定腐敗菌共同作用的結(jié)果，由微生物分泌的蛋白酶、脂肪酶和脫羧酶在肉的腐敗過程中起著重要作用。最終菌相決定了冷卻肉的腐敗類型，而最終菌相除了受到初始污染的微生物結(jié)構(gòu)和數(shù)量的影響外，還受到貯藏環(huán)境和保鮮劑的影響。特定腐敗菌之間主要通過拮抗、后繼共生和信息交流三種方式進(jìn)行相互作用，從而影響肉的腐敗。大量研究表明食品腐敗與特定腐敗菌的群體感應(yīng)有關(guān)。對群體感應(yīng)系統(tǒng)進(jìn)行干擾，阻止腐敗相關(guān)基因的表達(dá)，已經(jīng)成為食品保鮮的新靶點(diǎn)。

冷卻肉，特定腐敗菌，腐敗，N-?；呓z氨酸內(nèi)酯，群體感應(yīng)

冷卻肉是在良好操作規(guī)范和良好衛(wèi)生條件下，活畜經(jīng)宰前、宰后檢驗檢疫合格屠宰后，胴體經(jīng)冷卻處理，使胴肌深層中心溫度在24h內(nèi)降至0～4℃，其后在10～12℃的車間內(nèi)進(jìn)行分割加工，并在后繼包裝、貯藏、流通和銷售過程中始終保持在0～4℃范圍內(nèi)的生鮮肉[1]。與熱鮮肉相比，冷卻肉具有安全衛(wèi)生、質(zhì)地柔軟、有彈性、鮮美多汁的特點(diǎn)，滿足了人們對高質(zhì)量、放心安全的肉類產(chǎn)品的需求。但是微生物極易在冷卻肉中生長繁殖而引起腐敗[2]。近年來，國內(nèi)外許多研究者[3-10]已經(jīng)從各種肉類食品中檢測到了微生物群體感應(yīng)（quorum sensing，QS）的信號分子——?；呓z氨酸內(nèi)酯（N-acyl homoserine lactones，NAHLs）衍生物，而且發(fā)現(xiàn)微生物某些與肉腐敗相關(guān)的基因的表達(dá)（如胞外蛋白酶和脂肪酶的表達(dá)，生物膜的形成等）是受到群體感應(yīng)系統(tǒng)調(diào)控的[3-5，11-13]。本文主要對冷卻豬肉特定腐敗菌的致腐特性及其群體感應(yīng)進(jìn)行概述，從細(xì)菌相互作用，尤其是細(xì)菌群體感應(yīng)的角度來分析微生物所致的冷卻肉腐敗問題，為以群體感應(yīng)為靶點(diǎn)的新的保鮮策略提供理論指導(dǎo)。

1 冷卻豬肉特定腐敗微生物

特定腐敗微生物（specific spoilage organisms，SSO）一詞早在1995年就由Dalgaard[14]在研究鱈魚的過程中提出，后來由Gram[15]在2002年進(jìn)行補(bǔ)充和修正，并將其概念引申到其他食品中。Gram將特定腐敗微生物的概念詳細(xì)描述如下：每一種食品上都有其特定的微生物群落，這些微生物來源于原料、加工和貯藏環(huán)境中，可以反映食品所處的環(huán)境狀況。在腐敗發(fā)生時，食品中包含了導(dǎo)致食品腐敗的微生物和在食品中生長但并不產(chǎn)生腐敗的微生物，而前者就被稱為食品的特定腐敗微生物[15]。實際上，食品的腐敗僅取決于特定腐敗微生物中的很小一部分菌群，這部分菌群被稱為短暫腐敗微生物（ephemeral spoilage organisms，ESO）[16-17]，這里“ephemeral”是指食品特定腐敗菌群演替過程中，在下一個頂級群落建立前的一個極短的時間[7]。

1.1 冷卻豬肉特定腐敗微生物及致腐特性

與冷卻肉腐敗相關(guān)的微生物主要包括熱殺索絲菌（Brochothrix thermosphacta）、肉桿菌（Carnobacterium spp.）、腸桿菌科菌（Enterobacteriaceae）、乳酸桿菌（Lactobacillus spp.）、明串珠菌（Leuconostoc spp.）、假單胞菌（Pseudomonas spp.）和腐敗希瓦菌（Shewanella putrefaciens）[18]。不同地域、不同加工環(huán)境、冷卻肉的特定腐敗菌可能會有所不同，對于冷卻肉的特定腐敗菌國內(nèi)外已有大量研究[19-21]。李苗云[20]分析了冷卻豬肉加工和貯藏過程中的微生物多樣性，發(fā)現(xiàn)不同來源的冷卻肉初始污染的微生物差異很大，但隨著貯藏時間的延長，菌群組成相似性增加。冷卻豬肉有氧貯藏過程中的優(yōu)勢微生物主要有：熱殺索絲菌（Brochothrix thermoshpacta）、莫拉氏菌（Moraxella. spp.）、氣單胞菌（Aeromonas.spp.）、假單胞菌（Pseudomonas.spp.）、葡萄球菌（Stophlococcus.spp.）和孔雀石綠降解菌（Arthrobacter.spp.）。其中假單胞菌在冷卻肉貯藏過程中一直都是優(yōu)勢菌；熱殺索絲菌雖然在不同來源的冷卻肉中有所差異，但在大多數(shù)樣品中也是優(yōu)勢菌；莫拉氏菌的數(shù)量在貯藏過程中變化不大，而氣單胞菌的數(shù)量有所下降[20]。

微生物能分解肉中的碳水化合物、蛋白質(zhì)和脂肪等營養(yǎng)物質(zhì)，產(chǎn)生一些腐敗物質(zhì)如胺、吲哚、硫醇、有機(jī)酸、醛和酮等，導(dǎo)致肉品在感官上發(fā)生明顯的變化，如產(chǎn)生粘液和腐敗氣味[19-21]。表1列出了常見的肉及肉制品腐敗現(xiàn)象和對應(yīng)的腐敗菌。

由微生物分泌的在肉品腐敗過程中起關(guān)鍵作用的酶包括蛋白酶（EC3.4）、氨基酸脫羧酶（EC4.1.1）和脂肪酶（EC3.1.1）。蛋白酶能夠降解肌原纖維，破壞肉的質(zhì)構(gòu)，使肉的持水力下降，且蛋白水解后產(chǎn)生的游離氨基酸是肉腐敗物質(zhì)的前體。氨基酸脫氨形成的氨是肉的典型腐敗物質(zhì)之一，而胱氨酸、半胱氨酸和甲硫氨酸可以進(jìn)一步降解產(chǎn)生H2S[22]。由脫羧酶催化氨基酸脫羧產(chǎn)生的生物胺也是肉制品腐敗的特征產(chǎn)物，由于具有一定的藥理學(xué)效應(yīng)，因此積累到一定程度對人體有害[23]。脂肪酶能夠催化甘油和脂肪酸之間的酯鍵水解，而中間產(chǎn)物如甘油單酯和甘油雙酯能使食品產(chǎn)生苦味。表2列出了肉及肉制品中產(chǎn)生這三種酶的腐敗菌。假單胞菌具有很強(qiáng)的蛋白水解能力和脂肪水解能力，當(dāng)肉表面的葡萄糖和乳酸消耗盡后，就開始分解氮源[17]。莓實假單胞菌（Pseudomonas fragi）在腐敗早期就能水解脂肪產(chǎn)生乙酯[19]，乙酯是導(dǎo)致肉品呈果實味及硫化物氣味的重要化合物[24-25]。Nowak等[22]發(fā)現(xiàn)熱殺索絲菌也具有較強(qiáng)的蛋白水解能力，因此認(rèn)為熱殺索絲菌可以從水解糖和蛋白質(zhì)兩方面導(dǎo)致肉的腐敗。雖然腐敗菌致腐能力的強(qiáng)弱很大程度上取決于上述三種酶活力的大小，但這并不表明這三種酶活力弱的菌在肉的腐敗過程中并不重要。比如熱殺索絲菌脂肪水解能力弱，且只能產(chǎn)生少量的組胺和色胺，但能促進(jìn)大腸桿菌脫羧產(chǎn)生生物胺，增加菌群中其他菌的致腐能力[23]。另外，一些耐冷的腸桿菌科菌，如蜂房哈尼夫菌（Hafnia alvei）、變形斑沙雷菌（Serratia proteamaculans）、成團(tuán)腸桿菌（Enterobacter agglomerans）等，雖然菌體數(shù)量不多，但是對肉及肉制品腐敗風(fēng)味的形成有很大貢獻(xiàn)[17]。

1.2 特定腐敗微生物的影響因素

ESO概念的提出反映了食品中腐敗菌的菌群結(jié)構(gòu)是在不斷變化的，而最終菌相的構(gòu)成則決定了冷卻肉的腐敗類型[17]。最終菌相的構(gòu)成除了受到冷卻肉初始污染的微生物種類和數(shù)量影響外，還與包裝措施和貯藏環(huán)境及保鮮劑有關(guān)，是這些因素綜合作用的結(jié)果。根據(jù)不同的貯藏環(huán)境，隨著貯藏時間的延長，肉表面微生物發(fā)生菌群演替。比如氣調(diào)包裝中，好氧的假單胞菌受到抑制，乳酸菌和熱殺索絲菌逐漸成為優(yōu)勢菌，腸桿菌科菌的微生物多樣性則增加[31]。另外，低溫下由于微生物多樣性增加[16，32]，會使不同的菌株而表現(xiàn)出不同的代謝活性，進(jìn)而影響微生物的致腐特性，這種現(xiàn)象在乳酸菌中尤為顯著[16，32]。豬肉不同部位的微生物組成也不同，但沒有固定模式。pH對菌群分布也有影響，pH越高，脂肪含量越高的肉片上，微生物生長越快，種類分布越廣[21]。而保鮮劑也可以通過影響腐敗菌的代謝活性來影響肉的腐敗特征。Doulgeraki等[16]發(fā)現(xiàn)牛至油和氣調(diào)包裝聯(lián)合保藏的碎牛肉初始菌相和冷藏末期菌相顯著不同，貯藏溫度和牛至油的聯(lián)合效應(yīng)改變了乳酸菌的代謝類型。乳酸菌為了適應(yīng)不同的生長環(huán)境而產(chǎn)生種內(nèi)變化，從而表現(xiàn)出不同的腐敗特征。因此對冷卻肉貯藏過程中微生物菌相進(jìn)行分析，研究其變化規(guī)律，了解特定腐敗菌及它們之間的相互關(guān)系，有助于靶向選擇抑菌劑，還可以通過調(diào)整貯存條件防止和延緩腐敗現(xiàn)象的發(fā)生[33]。

表1 微生物所致的肉制品劣變及對應(yīng)的腐敗菌[17]Table 1 Common defects inmeat products and causal bacteria[17]

表2 肉品腐敗關(guān)鍵酶及產(chǎn)生菌[22-24，26-30]Table 2 Enzymes related tomeat spoilage[22-24，26-30]

1.3 特定腐敗微生物的相互作用

腐敗微生物之間是相互作用的，它們之間的相互作用反過來又影響著它們的生長和代謝。與食品腐敗相關(guān)的微生物間的相互作用主要有三個方面[15]：拮抗，后繼共生，細(xì)胞與細(xì)胞之間的信息交流。

當(dāng)鐵供應(yīng)受到限制時，一些微生物可以分泌嗜鐵素競爭環(huán)境中的鐵，抑制其他微生物的生長。比如從食品中分離的假單胞菌就可以分泌嗜鐵素，具有很強(qiáng)的鐵結(jié)合能力[15，34]。腐敗希瓦菌也可以產(chǎn)生嗜鐵素螯合鐵，但在鐵限制的情況下，其會受到產(chǎn)嗜鐵素的假單胞菌的強(qiáng)烈抑制[34]。Rasch等[35]研究發(fā)現(xiàn)果膠桿菌（Pectobacterium）嗜鐵素的產(chǎn)生與群體感應(yīng)信號分子AHLs有關(guān)。

后繼共生是指一種微生物的生長為另一種微生物的生長提供有利環(huán)境，從而改變后者的腐敗特性。比如冷卻肉中的熱殺索絲菌對于其他微生物水解蛋白質(zhì)產(chǎn)生鹽基氮類物質(zhì)有很大影響，還能促進(jìn)大腸桿菌產(chǎn)生生物胺。李苗云[20，36]對不同組別的微生物對冷卻肉品質(zhì)影響的聚類分析發(fā)現(xiàn)，氣單胞菌在混合微生物中起重要作用，雖然它對肉品腐敗變化影響不大，但它的存在能影響其他微生物的生長，從而間接影響肉的腐敗。而國外學(xué)者也強(qiáng)調(diào)了氣單胞菌對肉品腐敗的重要性，同時他們還發(fā)現(xiàn)腐敗希瓦菌的存在會使肉的貯藏期縮短[21]。這個發(fā)現(xiàn)提示我們，通過對特定腐敗菌的分析，如果能找出影響肉品腐敗的關(guān)鍵微生物，從而有針對性地制定保鮮策略，則能起到事半功倍的效果。

第三種相互作用是信息交流。細(xì)菌具有感知自身和其他種群數(shù)量變化的能力，從而啟動某些表型基因的表達(dá)，也就是群體感應(yīng)現(xiàn)象。

2 冷卻豬肉特定腐敗菌的群體感應(yīng)現(xiàn)象

細(xì)菌能分泌一些小分子物質(zhì)，隨著細(xì)菌的生長，這些小分子物質(zhì)逐漸積累，當(dāng)達(dá)到一定閾值濃度時，啟動某些基因的表達(dá)，從而使細(xì)菌表現(xiàn)出某些特定的生理功能，如產(chǎn)生抗生素、毒力的表達(dá)等，這種現(xiàn)象稱為細(xì)胞密度閾值敏感現(xiàn)象[37]，也叫做群體感應(yīng)。細(xì)菌分泌的這些信號分子被稱為自誘導(dǎo)物（autoinducer，AI）[37-38]。革蘭氏陰性菌的信號分子大多是?；呓z氨酸內(nèi)酯衍生物；革蘭氏陽性菌的信號分子大多為自誘導(dǎo)寡肽類（autoinducing peptides，AIPs）[37]。AHLs和AIPs具有細(xì)菌特異性，只能感知種內(nèi)細(xì)胞密度。第三類信號分子是AI-2，是一種通用信號分子，其結(jié)構(gòu)為呋喃酰硼酸二酯，革蘭氏陰性菌和革蘭氏陽性菌都可以分泌，用以感知種間細(xì)胞濃度變化[38]。

2.1 冷卻肉特定腐敗菌的群體感應(yīng)

許多與食品腐敗有關(guān)的革蘭氏陰性菌均可產(chǎn)生AHLs，一些腐敗基因的表達(dá)與細(xì)菌的群體感應(yīng)有關(guān)。Pirhonen[39]在1993年就發(fā)現(xiàn)歐文氏菌（Erwinia carotovora）降解果膠的活性是受群體感應(yīng)系統(tǒng)調(diào)控的。此后許多研究者[3-13，40-41]在水產(chǎn)品及市售肉類中檢測到了AHLs分子，有的還測定了AHLs的分子結(jié)構(gòu)并揭示了信號分子可能參與調(diào)控的腐敗表型特征（表3）。

假單胞菌、腸桿菌科菌和氣單胞菌都均屬革蘭氏陰性菌，也是有氧包裝冷卻肉中的特定腐敗菌，不少學(xué)者已經(jīng)在這三種菌中發(fā)現(xiàn)了AHLs，并對這些信號分子與腐敗的關(guān)系展開研究。Jay等[6]認(rèn)為假單胞菌之所以成為優(yōu)勢菌與其生物膜形成能力有關(guān)，并推測這一現(xiàn)象受AHLs介導(dǎo)的細(xì)菌群體感應(yīng)所調(diào)控。綦國紅等[8-9]從市售魚中分離出的三株假單胞菌均能產(chǎn)生AHLs，并且具有產(chǎn)生蛋白酶和嗜鐵素，形成生物膜的腐敗特性，同時發(fā)現(xiàn)嗜鐵素和蛋白酶的產(chǎn)生受AHLs的影響。Mellor等[42]發(fā)現(xiàn)雞肉上分離的熒光假單胞菌（Pseudomonas fluorescens）能夠產(chǎn)生生物表面活性劑，有助于腐敗菌更好利用脂肪含量高的肉中的營養(yǎng)成分，加快腐敗進(jìn)程。而Cui等[43]認(rèn)為生物表面活性劑的產(chǎn)生可能與群體感應(yīng)有關(guān)。冷卻肉中分離的腸桿菌科菌主要有蜂房哈尼夫菌（Hafnia alvei）和變形斑沙雷菌（Serratia proteamaculans）[3，5]，產(chǎn)生的AHLs分子主要是N-3-oxo-C6-HSL（OHHL）。此外還有小腸結(jié)腸炎耶爾森菌（Yersinia enterocolitica）[7]，產(chǎn)生的AHLs主要是OHHL和C6-HSL。埃希氏大腸桿菌O157：H 7（Escherichia coli O157：H 7）則可以產(chǎn)生AI-2信號分子，通過在食品接觸表面形成生物膜，造成肉制品及其他即食食品的污染[44]。氣單胞菌是一種食源性條件致病菌，常存在于新鮮肉類、水產(chǎn)品和蔬菜中。能產(chǎn)生AHLs的氣單胞菌主要有嗜水氣單胞菌（Aeromonas hydrophila）和殺鮭氣單胞菌（Aeromonas salmonicida）兩種，而近來在其他氣單胞菌中也發(fā)現(xiàn)了AHLs[45]。N-丁基高絲氨酸內(nèi)酯（C4-HSL）是氣單胞菌主要的AHLs分子，參與嗜水氣單胞菌生物膜形成、胞外蛋白酶的產(chǎn)生[11，46]和殺鮭氣單胞菌毒力的調(diào)節(jié)[47]。有意思的是，當(dāng)有長鏈AHLs分子（如N-3-oxo-C12-HSL）存在時，嗜水氣單胞菌胞外蛋白酶的產(chǎn)生有所下降[45]，這種群體感應(yīng)也是一種潛在的作用靶點(diǎn)，可以根據(jù)長鏈AHLs分子設(shè)計群體感應(yīng)抑制劑用于降低細(xì)菌毒力。

表3 肉及水產(chǎn)品中特定腐敗菌產(chǎn)生的信號分子及參與調(diào)控的腐敗特征Table 3 Autoinducerswhich are involved in spoilage characteristics found inmeatand sea food

2.2 細(xì)菌群體感應(yīng)的抑制

對群體感應(yīng)系統(tǒng)進(jìn)行干擾，阻止腐敗相關(guān)基因的表達(dá)，是食品防腐的新靶點(diǎn)?？梢詮娜齻€方面對群體感應(yīng)系統(tǒng)進(jìn)行干擾[48-49]：一是抑制信號分子合成，二是鈍化或降解信號分子，三是信號分子的結(jié)構(gòu)類似物與信號分子受體競爭性結(jié)合，阻遏腐敗基因的表達(dá)。雖然不同革蘭氏陰性菌產(chǎn)生的AHLs不同，但所有的AHLs都含有保守的高絲氨酸內(nèi)酯環(huán)，因此可以通過內(nèi)酯酶水解內(nèi)酯環(huán)降解AHLs。另外AHL-?；D(zhuǎn)移酶可以降解連接AHLs的酰胺鍵，對氧磷酸酶能夠催化AHLs分子中內(nèi)酯環(huán)的開裂[48-49]。目前，人們已經(jīng)在芽孢桿菌中發(fā)現(xiàn)了內(nèi)酯酶AiiA蛋白，在青枯菌中發(fā)現(xiàn)酰胺酶AiiD蛋白[38]。而信號分子結(jié)構(gòu)類似物有人工合成的如呋喃酮C-30[48]，也有從自然界中獲取的。研究者們在豌豆、水稻、番茄和大豆等高等植物中發(fā)現(xiàn)了細(xì)菌群體感應(yīng)系統(tǒng)信號分子的類似物[37]，而且已經(jīng)證實一些植物提取物可以影響由AHLs介導(dǎo)的某些基因的表達(dá)。如大蒜提取物[50-51]、兒茶素[52]可以降低銅綠假單胞菌（Pseudomonas aeruginosa）的毒力，黑木耳提取物[53]可以影響大腸桿菌生物膜形成。Persson等[18]發(fā)現(xiàn)大蒜素至少含有3種不同的化合物具有群體感應(yīng)抑制作用，其中一種已被鑒定為環(huán)狀二硫化合物。鞣花酸、肉桂醛、石榴提取物、白藜蘆醇和蘆丁均可以通過降解和抑制AHLs分子的合成來干擾小腸結(jié)腸炎耶爾森菌（Yersinia enterocolitica）和胡蘿卜軟腐歐文氏菌（Erwinia carotovora）的群體感應(yīng)[54]。

3 展望

如何延長貨架期，一直是冷卻肉發(fā)展的核心問題。冷卻肉的腐敗是特定腐敗微生物共同作用的結(jié)果，而且當(dāng)腐敗菌達(dá)到一定數(shù)量（107～109cfu/g）后才有明顯的腐敗現(xiàn)象[15]。雖然在許多食品中發(fā)現(xiàn)特定腐敗菌中存在群體感應(yīng)現(xiàn)象，并且與食品腐敗密切相關(guān)，但仍有許多問題有待解決。比如信號分子結(jié)構(gòu)與其所調(diào)控的腐敗表型的關(guān)系，貯藏條件如何影響信號分子的表達(dá)等。

但是不可否認(rèn)，通過降解群體感應(yīng)信號分子或者加入信號分子結(jié)構(gòu)類似物來干擾微生物間的信息交流，從而阻止腐敗相關(guān)基因的表達(dá)（如蛋白酶、嗜鐵素的產(chǎn)生），為我們開辟了食品保鮮的新途徑。另一方面，對特定腐敗菌與群體感應(yīng)相關(guān)的腐敗特性的掌握，也有助于靶向設(shè)計以群體感應(yīng)為靶點(diǎn)的保鮮策略。由于群體感應(yīng)抑制劑不影響細(xì)胞生長，不會導(dǎo)致抗藥性的產(chǎn)生，且食源性植物提取物來源豐富，安全可靠，因此人們不斷從中挖掘新的群體感應(yīng)抑制劑用于食品保藏。隨著研究的深入，相信這種新的保鮮途徑將會得到推廣和應(yīng)用。

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Research progress in specific spoilage organism s and quorum sensing in chilled meat

ZHAO Li-jun，XIE Jing*
（College of Food Science and Technology，ShanghaiOcean University，Shanghai201306，China）

Chilled meat spoilage is caused by the combined action of the specific spoilage organism s（SSO）. Protease，lipases and decarboxylase are three kinds of key enzyme which contribute to meat spoilage.The final com position ofm icrobial flora charac terizes the type of spoilage.In other words，spoilage is influenced by the initial numbers and types of bacteria，storage environmental cond itions and p reservatives.The interaction between SSO inc lude antagonistic，metabiosis and cell to cell communication.A g reat deal of investigations show that the quorum sensing was involved in bac terial food spoilage.Preventing the exp ression of certain spoilage related phenotyp ic traits through quorum sensing inhibition w illbe a new strategy in food p reservation.

chilled meat；specific spoilage organism s；spoilage；N-acylhomoserine lactones；quorum sensing

TS251.1

A

1002-0306（2012）22-0395-06

2012－08－10 *通訊聯(lián)系人

趙麗珺（1979-），女，博士研究生，研究方向：食品貯藏保鮮。

“十二五”國家支撐計劃項目（2011BAD24B02）；上海市教育委員會重點(diǎn)學(xué)科建設(shè)項目（J50704）。