趙博峰ZHAO Bofeng

紀(jì)東旭1JI Dongxu

楊衛(wèi)東3YANG Weidong

陳旨娟3CHEN Zhijuan

毓 青4YU Qing

蔡 莉5CAI Li

尹建忠1YIN Jianzhong

顳葉內(nèi)側(cè)癲癇患者自發(fā)腦活動的同步性與低頻振幅：靜息態(tài)功能磁共振成像研究

趙博峰1,2ZHAO Bofeng

紀(jì)東旭1JI Dongxu

楊衛(wèi)東3YANG Weidong

陳旨娟3CHEN Zhijuan

毓 青4YU Qing

蔡 莉5CAI Li

尹建忠1YIN Jianzhong

目的探討基于局部一致性（ReHo）、低頻振幅（ALFF）和低頻振幅分?jǐn)?shù)（fALFF）的靜息態(tài)功能磁共振成像（RS-fMRI）是否能一致、互相補充地發(fā)現(xiàn)顳葉內(nèi)側(cè)癲癇（mTLE）患者局部異常腦活動區(qū)域。資料與方法20例mTLE患者與20例年齡、受教育程度相匹配的正常人行RS-fMRI檢查，對經(jīng)ReHo、ALFF和fALFF分析獲得的靜息態(tài)數(shù)據(jù)進行比較。結(jié)果mTLE患者左側(cè)顳葉和中央前、后回較對照組ReHo值增高（t=4.42、4.12、4.00，P＜0.001），雙側(cè)額葉皮層下白質(zhì)較對照組減低（t=－3.82、－3.75，P＜0.001）；mTLE患者右側(cè)扣帶回ALFF值較對照組增高（t=3.70，P＜0.001），右側(cè)額葉和島葉ALFF值較對照組減低（t=－4.14、－3.92，P＜0.001）；mTLE患者左側(cè)顳葉和中央前回fALFF值較對照組增高（t=5.19、5.90，P＜0.001），雙側(cè)額葉fALFF值較對照組減低，以左側(cè)為著（t=－5.85、－4.27，P＜0.001）。結(jié)論mTLE患者在ReHo、ALFF及fALFF分析中表現(xiàn)出較廣泛并幾乎一致的局部異常腦活動區(qū)域，腦活動增加的區(qū)域具有左側(cè)優(yōu)勢，提示ReHo、ALFF及fALFF可以用于癲癇病理生理機制和致癇灶定側(cè)、定位的研究。

癲癇，顳葉；磁共振成像；靜息狀態(tài)；腦；局部一致性；低頻振幅；低頻振幅分?jǐn)?shù)

顳葉內(nèi)側(cè)癲癇（mesial temporal lobe epilepsy，mTLE）是成人最常見的難治性、局灶性癲癇，海馬杏仁核復(fù)合體以及內(nèi)嗅皮層結(jié)構(gòu)所組成的顳葉內(nèi)側(cè)解剖-功能電生理學(xué)網(wǎng)絡(luò)使其具有典型的臨床及影像學(xué)表現(xiàn)[1]。隨著各種技術(shù)的發(fā)展，進一步發(fā)現(xiàn)顳葉內(nèi)側(cè)組成結(jié)構(gòu)存在與顳葉外側(cè)結(jié)構(gòu)更為豐富的連接[2,3]。而Spencer[4]提出的顳葉內(nèi)側(cè)癲癇網(wǎng)絡(luò)學(xué)說為診斷、治療和研究mTLE提出了一種新的思路。

局部一致性（regional homogeneity，ReHo）[5]、低頻振幅（amplitude of low-frequency fuctuation，ALFF）[6]和低頻振幅分?jǐn)?shù)（fraction of ALFF，fALFF）[7]是不同類型的基于體素的局部靜息態(tài)功能磁共振成像（resting state functional MRI，RS-fMRI）數(shù)據(jù)分析方法，分別反映了局部神經(jīng)元活動的時間同步性[5]和強度[6,7]特征。上述分析方法已廣泛用于多種神經(jīng)精神疾病的病理生理機制研究，而癲癇是最典型的RS-fMRI研究模型[8]。不同類型的癲癇患者特定區(qū)域ReHo或ALFF增加與臨床電生理條件下局部高度的同步性癇樣放電一致[9-14]，且已用于區(qū)分癲癇患者和正常人群[15]，并用于患者致癇灶的定位[16]。mTLE患者ALFF[14]和ReHo[12]的研究中均已發(fā)現(xiàn)了顳葉內(nèi)側(cè)結(jié)構(gòu)、相關(guān)皮層及皮層下結(jié)構(gòu)的激活改變。然而至今尚未將這兩種分析方法應(yīng)用于同一組數(shù)據(jù)，并探討這兩種方法對發(fā)現(xiàn)局部異常腦活動的能力差異。因此，本研究將ReHo、ALFF和fALFF基于體素的局部RS-fMRI分析方法應(yīng)用于單側(cè)mTLE患者和與之相匹配的健康人群，以探討上述分析方法發(fā)現(xiàn)局部異常自發(fā)腦活動的能力，并分析這些異常與患者臨床表現(xiàn)之間的可能關(guān)系。

1 資料與方法

1.1 研究對象 2012-07～2014-03天津醫(yī)科大學(xué)總醫(yī)院神經(jīng)外科收治單側(cè)mTLE患者20例，其中左側(cè)顳葉癲癇13例，女6例，男7例；右側(cè)顳葉癲癇7例，女4例，男3例；年齡13～53歲；納入標(biāo)準(zhǔn)：①顳葉內(nèi)側(cè)癲癇癥狀：患者有1種或多種典型的顳葉內(nèi)側(cè)癲癇癥狀，如感覺先兆、自動癥、幻嗅、自主神經(jīng)癥狀等；患者有復(fù)雜-部分性發(fā)作癥狀，部分患者尚合并單純部分性發(fā)作和部分性繼發(fā)全身性發(fā)作。②患者于3～5 d內(nèi)完成MRI檢查、腦電圖或視頻腦電圖檢查、磁共振波譜及正電子發(fā)射計算機斷層顯像檢查，經(jīng)綜合評估診斷為mTLE。排除標(biāo)準(zhǔn)：除單側(cè)海馬萎縮或硬化外，患者存在腫瘤、血管瘤或發(fā)育異常等器質(zhì)性病變者。選擇同期對照組20例，年齡23～56歲；納入標(biāo)準(zhǔn)：①既往身體健康，無任何神經(jīng)精神病史；②無長期藥物或其他精神類藥物史，檢查前24 h未服用咖啡類、茶類飲料。兩組受試者的性別、年齡及利手情況差異均無統(tǒng)計學(xué)意義（P＞0.05），見表1。所有受試者均知情同意并簽署知情同意書，本研究經(jīng)醫(yī)院倫理委員會批準(zhǔn)。

表1 mTLE組與對照組基本資料比較

1.2 儀器與方法 采用Siemens Magnetom Trio Tim 3.0T MRI掃描儀和頭部32通道相控陣表面線圈進行數(shù)據(jù)采集。首先采用3D-T1WI序列采集矢狀面解剖像，掃描參數(shù)：TR 400 ms，TE 8.9 ms，翻轉(zhuǎn)角70°，層厚1.0 mm，視野（FOV）220 mm×220 mm，矩陣256×256，共176層。勻場后采用T2單次激發(fā)回波平面成像序列獲取靜息態(tài)fMRI功能像，掃描參數(shù)：TR 2000 ms，TE 30 ms，層厚5.0 mm，F(xiàn)OV 220 mm×220 mm，矩陣256×256，共300幀，掃描時間為20 min。掃描方位平行于前后聯(lián)合。整個實驗過程以肩帶和泡沫墊固定受試者頭部，囑其放松，平靜呼吸，清醒閉眼，保持不動，盡量不做任何主動思維活動。

1.3 數(shù)據(jù)預(yù)處理 掃描結(jié)束后，原始圖像傳輸至腦功能數(shù)據(jù)后處理PC工作站。首先刪除前10幀功能像以去除由于磁場不均勻及患者適應(yīng)所產(chǎn)生的功能數(shù)據(jù)污染，再采用SPM8軟件（Wellcome Institute of Cognitive Neuroscience，London）對腦功能數(shù)據(jù)進行頭動校正（去除3個方向平移超過1 mm、3個角度旋轉(zhuǎn)超過1°的患者）、解剖像配準(zhǔn)、空間標(biāo)準(zhǔn)化和數(shù)據(jù)平滑。

1.4 數(shù)據(jù)分析 采用REST軟件（resting-state fMRI data analysis toolkit V1.8，Beijing）進行ReHo、ALFF及fALFF的激活成像。ReHo和ALFF去線性漂移，頻率段選擇0.01～0.08 Hz以去除低頻漂移和高頻噪聲，fALFF全頻功率譜選用0～0.25 Hz。ReHo分析未進行高斯平滑的數(shù)據(jù)后再平滑，而ALFF和fALFF分析處理的均是進行完高斯平滑后的數(shù)據(jù)。

1.5 統(tǒng)計學(xué)方法 為了增加研究樣本量以及便于分析患側(cè)或?qū)?cè)局部腦功能活動改變，7例右側(cè)顳葉癲癇患者的圖像采用SPM8內(nèi)置翻轉(zhuǎn)操作工具進行左右翻轉(zhuǎn)。獲得共20例左側(cè)顳葉癲癇患者的信息。最后進行癲癇患者組與對照組ReHo、ALFF及fALFF值的組分析。采用SPSS 13.0軟件，mTLE組和對照組性別及利手情況采用χ2檢驗，年齡比較采用成組t檢驗。采用SPM 8軟件，mTLE組與對照組ReHo值、ALFF值和fALFF值比較采用成組t檢驗，為提高可靠性，以體素＞50 mm3且經(jīng)錯誤發(fā)現(xiàn)率（FDR）校正后P＜0.001表示差異有統(tǒng)計學(xué)意義。

2 結(jié)果

2.1 ReHo值分析 mTLE組較對照組ReHo值增加和減低的腦區(qū)域見圖1及表2。ReHo值顯著增加的腦區(qū)域分布于左側(cè)顳中回、顳上回、中央前后回、中央旁小葉，以及右側(cè)中央后回、內(nèi)側(cè)和旁扣帶腦回；ReHo值顯著減低的腦區(qū)域主要分布于雙側(cè)額葉皮層下白質(zhì)區(qū)域。

2.2 ALFF分析 mTLE組較對照組ALFF值增加和減低的腦區(qū)域見圖2及表3。ALFF值顯著增加的腦區(qū)域分布于右側(cè)扣帶回，ALFF值顯著減低的腦區(qū)域分布于右側(cè)島蓋部額下回和島葉。

圖1 mTLE組與對照組ReHo值t檢驗顯著性差異結(jié)果，紅色表示mTLE患者較正常人ReHo值增加的區(qū)域，藍(lán)色表示mTLE患者較正常人ReHo值減低的區(qū)域。體素簇體積＞50 mm3且P＜0.001（FDR校正）認(rèn)為有意義。圖中左側(cè)代表受試者左側(cè)大腦半球，ReHo值顯著增加的腦區(qū)域分布于左側(cè)顳中回、顳上回、中央前后回、中央旁小葉，以及右側(cè)中央后回、內(nèi)側(cè)和旁扣帶腦回；ReHo值顯著減低的腦區(qū)域主要分布于雙側(cè)額葉皮層下白質(zhì)區(qū)域

表2 mTLE組比對照組ReHo值顯著增加和減低的腦區(qū)域

2.3 fALFF分析 mTLE組較對照組fALFF值增加和減低的腦區(qū)域見圖3及表4。fALFF值顯著增加的腦區(qū)域分布于左側(cè)顳上回、中央前回、梭狀回，以及右側(cè)楔前葉、中央后回和距狀裂周圍皮層；fALFF值顯著減少的腦區(qū)域分布于雙側(cè)額上回及左側(cè)額中回。

圖2 mTLE組與對照組ALFF值t檢驗顯著性差異結(jié)果，紅色表示mTLE患者較正常人ALFF值增加的區(qū)域（層面－5，0，5），藍(lán)色表示mTLE患者較正常人ALFF值減低的區(qū)域（層面50）。體素簇體積＞50 mm3且P＜0.001（FDR校正）認(rèn)為有意義。圖中左側(cè)代表受試者左側(cè)大腦半球，ALFF值顯著增加的腦區(qū)域分布于右側(cè)扣帶回，ALFF值顯著減低的腦區(qū)域分布于右側(cè)島蓋部額下回和島葉

表3 mTLE組比對照組ALFF值顯著增加和減低的腦區(qū)域

圖3 mTLE組與對照組fALFF值t檢驗顯著性差異結(jié)果，紅色表示mTLE患者較正常人fALFF值增加的區(qū)域，藍(lán)色表示mTLE患者較正常人fALFF值減低的區(qū)域。體素簇體積＞50 mm3且P＜0.001（FDR校正）認(rèn)為有意義。圖中左側(cè)代表受試者左側(cè)大腦半球，fALFF值顯著增加的腦區(qū)域分布于左側(cè)顳上回、中央前回、梭狀回，以及右側(cè)楔前葉、中央后回和距狀裂周圍皮層；fALFF值顯著減低的腦區(qū)域分布于雙側(cè)額上回及左側(cè)額中回

2.4 3種分析方法融合結(jié)果 mTLE組比對照組ReHo、ALFF和fALFF值顯著增加及顯著減低腦區(qū)域的重合圖像見圖4及圖5。mTLE組較對照組腦活動增加的腦區(qū)域主要包括左側(cè)顳葉（顳上回、顳中回、梭狀回），雙側(cè)中央前、后回，右側(cè)視覺皮層（距狀裂周圍皮層），右側(cè)楔前葉，右側(cè)扣帶回；mTLE組較對照組腦活動減低的區(qū)域主要位于雙側(cè)額葉（左側(cè)額上、中回和右側(cè)額上、島蓋部額下回），以及右側(cè)島葉和雙側(cè)額葉皮層下白質(zhì)。

表4 mTLE組比對照組ALFF值顯著增加和減低的腦區(qū)域

3 討論

本研究通過對單側(cè)mTLE患者與正常對照者同時進行ReHo、ALFF、fALFF的分析比較，發(fā)現(xiàn)癲癇患者多處局部異常的自發(fā)腦活動，與之前的多項單個分析方法研究有相似的發(fā)現(xiàn)。對于局部增加或減低的異常腦活動區(qū)域，多存在2個參數(shù)的重合之處，且3種參數(shù)之間對于發(fā)現(xiàn)局部異常腦活動區(qū)域存在互相補充的特點。本研究中患側(cè)顳葉外側(cè)局部異常的fALFF和ReHo增加，與Zhang等[15]對于ALFF研究的結(jié)果一致。Zeng等[12]提出異常增加的ReHo可能反映了參與放電產(chǎn)生、傳導(dǎo)的相應(yīng)組織局部神經(jīng)元活動的增加。同時，Zhang等[15]在mTLE患者的ALFF研究中不僅發(fā)現(xiàn)患側(cè)顳葉內(nèi)側(cè)結(jié)構(gòu)增加的ALFF，也發(fā)現(xiàn)扣帶回皮層增加的ALFF，與本研究中ReHo及ALFF的發(fā)現(xiàn)一致，其認(rèn)為扣帶回結(jié)構(gòu)可能參與了顳葉癲癇網(wǎng)絡(luò)的部分構(gòu)建。Zeng等[12]在mTLE的ReHo分析中也發(fā)現(xiàn)了扣帶回ReHo增加改變，證實Zhang等[15]之前的假設(shè)，作者進一步認(rèn)為其參與了放電的傳導(dǎo)過程。本研究還發(fā)現(xiàn)，右側(cè)楔前葉fALFF增加，在既往研究中均未見報道。顳頂葉皮層主要參與協(xié)調(diào)控制網(wǎng)絡(luò)、腦默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)和腹側(cè)注意力網(wǎng)絡(luò)的活動，其中楔前葉可以分為前后兩部分，前部分主要于認(rèn)知控制網(wǎng)絡(luò)中任務(wù)積極組成區(qū)域相連續(xù)，而背側(cè)楔前葉主要與顳葉內(nèi)側(cè)區(qū)域相連續(xù)，特別是海馬結(jié)構(gòu)[17]。因此，楔前葉的激活可能參與了放電的傳播，從而引發(fā)患者記憶力、注意力等各種認(rèn)知障礙。此外，雙側(cè)軀體感覺運動皮層fALFF和ReHo增加也與Zhang等[15]的研究結(jié)果一致，可能與患者臨床表現(xiàn)中的軀體運動和感覺異常有關(guān)。

圖5 mTLE組比對照組ReHo、ALFF和fALFF值顯著減低腦區(qū)域的重合圖像。綠色代表ReHo值減低的腦區(qū)域，黃色代表fALFF值減低的腦區(qū)域，紅色代表ALFF值減低的腦區(qū)域

本研究發(fā)現(xiàn)雙側(cè)外側(cè)額葉及皮層下白質(zhì)區(qū)域的腦活動減低，與Zhang等[15]的發(fā)現(xiàn)一致。但本研究中右側(cè)島葉ALFF減低。Zeng等[12]發(fā)現(xiàn)患側(cè)島葉ReHo增加，認(rèn)為其局部一致性的增加可能參與了傳導(dǎo)過程。Hur 等[18]通過PET研究發(fā)現(xiàn)間期島葉結(jié)構(gòu)低代謝，并且這種發(fā)現(xiàn)多預(yù)示發(fā)展為難治性癲癇的可能及預(yù)后不佳。島葉與額、顳葉存在密切的解剖聯(lián)系，與諸多認(rèn)知和運動及軀體運動功能相關(guān)。因此，本研究中右側(cè)島葉ALFF減低可能反映了患者認(rèn)知能力的抑制改變。

盡管之前關(guān)于mTLE的ALFF和ReHo研究中均發(fā)現(xiàn)顳葉內(nèi)側(cè)結(jié)構(gòu)如海馬、海馬旁回異常激活，本研究中卻未發(fā)現(xiàn)類似的改變，可能與本研究中圖像后處理采用FDR標(biāo)準(zhǔn)進行校正有關(guān)，現(xiàn)在普遍認(rèn)為該校正方式較其他如Alphasim等的校正方式[12]嚴(yán)格，故行多重比較分析時可能去除了顳葉內(nèi)側(cè)區(qū)域微弱的相關(guān)激活。

Ortega等[19]的電生理研究發(fā)現(xiàn)TLE患側(cè)特定皮層腦電同步性增加可能與間期放電產(chǎn)生有關(guān)，本研究中發(fā)現(xiàn)mTLE患側(cè)較對側(cè)明顯增加的局部腦功能異常，特別是患（左）側(cè)顳葉明顯的局部腦活動增加改變。Zhang等[15]采用偏側(cè)指數(shù)以相對高的敏感度（80%）和特異度（87.3%）區(qū)分出單側(cè)顳葉癲癇，提示這種偏側(cè)改變具有潛在的定側(cè)、甚至定位的能力。

本研究中對于發(fā)現(xiàn)異常局部腦活動的能力，ReHo和fALFF較ALFF敏感性略高，其原因可能源于方法學(xué)的差異。由于ReHo方法內(nèi)在的平滑作用，在同樣的高斯平滑核水平其平滑程度將高于ALFF，本研究中采用統(tǒng)一的高斯平滑核可能影響了最終的結(jié)果，An等[20]的研究也提示，適當(dāng)?shù)卦黾痈咚蛊交?，ALFF會取得與ReHo類似的發(fā)現(xiàn)。而fALFF分析方法中增加了基礎(chǔ)頻率范圍（0～0.25 Hz），可能提高了血氧水平依賴效應(yīng)的發(fā)現(xiàn)能力，因而較ALFF敏感。

盡管ALFF分析較本研究及既往研究中發(fā)現(xiàn)局部異常腦活動的能力減低，但將ALFF和fALFF的發(fā)現(xiàn)統(tǒng)一起來，則發(fā)現(xiàn)其與ReHo之間呈現(xiàn)出互相重合及補充的特征，而且較ReHo發(fā)現(xiàn)更多的局部異常，其原因可能為：①ALFF或fALFF反映了單個體素自發(fā)神經(jīng)元活動的振蕩，ReHo反映了體素間自發(fā)活動神經(jīng)元的同步性，因而前者較后者更容易直接發(fā)現(xiàn)局部異常。②從電生理學(xué)[21]角度出發(fā)，癲癇發(fā)作是放電神經(jīng)元反復(fù)的興奮性和同步性異常增高的結(jié)果，局部神經(jīng)元興奮性和同步性特征隨時間進行復(fù)雜的演變過程，因而出現(xiàn)本研究中分析方法之間重合和差異之處，這些改變可能反映了癲癇電生理變化的復(fù)雜過程，但仍需要在以后的研究中進一步證實。

總之，本研究發(fā)現(xiàn)基于ReHo、ALFF、fALFF的RS-fMRI在mTLE患者中具有相似的發(fā)現(xiàn)局部異常腦活動的能力，多個參數(shù)表現(xiàn)出一致、互相補充地發(fā)現(xiàn)異常腦活動區(qū)域的特點。上述發(fā)現(xiàn)與臨床電生理的一致性，不僅提示其可以用于癲癇患者病理生理機制的研究，而且異常腦功能活動增加的偏側(cè)性改變具有潛在的定位能力。

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（本文編輯 張春輝）

Synchronization and Amplitude of Low-frequency Fluctuation of Spontaneous Brain Activity in Mesial Temporal Lobe Epilepsy: A Resting State Functional Magnetic Resonance Imaging Study

PurposeTo investigate whether resting state functional MRI (RS-fMRI) based on regional homogeneity (ReHo), amplitude of low-frequency fuctuation (ALFF) and fraction of ALFF (fALFF) can reveal brain regional functional abnormalities in patients with mesial temporal lobe epilepsy (mTLE) consistently and complementarily.Materials and MethodsRS-fMRI were performed on 20 patients with mTLE and 20 healthy volunteers who were age and education background matched, MRI data was compared and analyzed using ReHo, ALFF and fALFF analysis.ResultsmTLE patients showed increased ReHo in left temporal lobe, precentral gyrus and postcentral gyrus than normal controls (t=4.42, 4.12 and 4.00, P＜0.001) and decreased ReHo in bilateral subfrontal white matter (t=－3.82 and －3.75, P＜0.001); increased ALFF was found in right cingulated cortex (t=3.70, P＜0.001) and decreased ALFF was found in right frontal lobe as well as insula lobe (t=－4.14 and －3.92, P＜0.001). Increased fALFF was found in left temporal lobe and precentral gyrus (t=5.19 and 5.90, P＜0.001) and decreased fALFF was found in bilateral frontal lobes with left side dominance (t=－5.85 and －4.27, P＜0.001).ConclusionmTLE patients showed widely-distributed and almost the same differences in ReHo, ALFF and fALFF with left side dominance in brain activity increased area, the combination using of them may yield a more comprehensive pathophysiological framework, as well as lateralization and localization of epileptogenic zone for mTLE.

Epilepsy, temporal lobe; Magnetic resonance imaging; Resting state; Brain; Regional homogeneity; Amplitude of low frequency fuctuation; Fraction of amplitude of low frequency fuctuation

1. 天津市第一中心醫(yī)院放射科，天津醫(yī)科大學(xué)一中心臨床學(xué)院 天津 300192

2. 第四軍醫(yī)大學(xué)唐都醫(yī)院放射科 陜西西安710038

3. 天津醫(yī)科大學(xué)總醫(yī)院神經(jīng)外科 天津300052

4. 天津醫(yī)科大學(xué)總醫(yī)院神經(jīng)內(nèi)科 天津300052

5. 天津醫(yī)科大學(xué)總醫(yī)院PET-CT中心 天津300052

尹建忠

Department of Radiology, Tianjin First Central Hospital, the First Center Clinical College of Tianjin Medical University, Tianjin 300192, China

Address Correspondence to: YIN Jianzhong

E-mail: Jianzhong.yin@gmail.com

R742.1；R445.2

2014-06-16

修回日期：2014-09-20

中國醫(yī)學(xué)影像學(xué)雜志

2014年 第22卷 第12期：885-890

Chinese Journal of Medical Imaging

2014 Volume 22(12): 885-890

10.3969/j.issn.1005-5185.2014.12.002