谷慧英 江為 李敬 王志敏 湯青林 宋明

（西南大學(xué)園藝園林學(xué)院 南方山地園藝學(xué)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室 重慶市蔬菜學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，重慶 400715）

非細(xì)胞自主性轉(zhuǎn)錄因子對植物分生組織發(fā)育的調(diào)控

谷慧英 江為 李敬 王志敏 湯青林 宋明

（西南大學(xué)園藝園林學(xué)院 南方山地園藝學(xué)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室 重慶市蔬菜學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，重慶 400715）

為了應(yīng)對多變復(fù)雜的生長環(huán)境，植物進(jìn)化出了獨(dú)特的信號機(jī)制，幾乎每一個器官和組織都能形成高效的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)系統(tǒng)。胞間轉(zhuǎn)運(yùn)是器官、組織或相鄰細(xì)胞中形態(tài)建成的特定發(fā)生機(jī)制，參與這一運(yùn)輸方式的有轉(zhuǎn)錄因子、多肽、小RNA和植物激素。這四類移動分子介導(dǎo)不同的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑，但是這些移動分子能夠產(chǎn)生互作并構(gòu)成了完整的胞間信號網(wǎng)絡(luò)。作為一類特殊的蛋白質(zhì)，轉(zhuǎn)錄因子尤其是非細(xì)胞自主性轉(zhuǎn)錄因子在植物器官形成和發(fā)育過程中發(fā)揮重要作用。主要概述了植物中的非細(xì)胞自主性轉(zhuǎn)錄因子以及非細(xì)胞自主性轉(zhuǎn)錄因子與其他移動分子共同調(diào)控植物分生組織發(fā)育的機(jī)制。

非細(xì)胞自主性轉(zhuǎn)錄因子 胞間轉(zhuǎn)運(yùn) 信號轉(zhuǎn)導(dǎo) 分生組織

在植物的生命周期中，多變復(fù)雜的環(huán)境和生長地點(diǎn)的差異對植物的生長乃至存活都是一個巨大的挑戰(zhàn)，因此植物發(fā)育在細(xì)胞水平和器官水平上都必須與外界條件緊密協(xié)調(diào)［1］。為了響應(yīng)環(huán)境條件的變化，植物進(jìn)化出了對環(huán)境的高度響應(yīng)機(jī)制，并在發(fā)育和形態(tài)可塑性上具有多樣性。而這些與動物具有本質(zhì)區(qū)別的特性不僅是由于植物器官可重復(fù)形成，而且還能按照植物的需求產(chǎn)生或消失。

植物根、莖、葉和其他結(jié)構(gòu)雖然有明顯的自主性，但它們可以彼此之間進(jìn)行信號轉(zhuǎn)導(dǎo)以感受外界環(huán)境。與動物類似，植物對信號的識別、傳遞和轉(zhuǎn)換需要通過多個高效的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)系統(tǒng)，幾乎每一個器官和組織都能夠生成信息以響應(yīng)內(nèi)源和外源信號。植物中的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)方式大體可分為兩種：經(jīng)過維管系統(tǒng)實(shí)現(xiàn)的長距離運(yùn)輸和經(jīng)過胞間連絲實(shí)現(xiàn)的胞間轉(zhuǎn)運(yùn)。

通過胞間連絲進(jìn)行細(xì)胞間運(yùn)輸?shù)囊苿臃肿佑卸?/p>

肽、蛋白、小RNA（Small RNAs，sRNAs）及植物激素等，這些分子的胞間轉(zhuǎn)運(yùn)實(shí)現(xiàn)了不同細(xì)胞間的信號傳遞，共同調(diào)控植物細(xì)胞分化和組織形態(tài)建成。植物中參與胞間轉(zhuǎn)運(yùn)的蛋白大多是非細(xì)胞自主性轉(zhuǎn)錄因子（Non-cell-autonomous transcription factors，NCATFs），目前對于NCATFs在胞間轉(zhuǎn)運(yùn)的分子機(jī)制知之甚少［2，3］。本研究主要概述了植物中進(jìn)行胞間轉(zhuǎn)運(yùn)的NCATFs，并介紹了NCATFs與其他移動分子共同調(diào)控植物分生組織發(fā)育的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)機(jī)制。

1 植物中的NCATFs

高等植物的生長和發(fā)育過程需要復(fù)雜的分子調(diào)控，其中轉(zhuǎn)錄因子通過調(diào)控細(xì)胞的生長和分化平衡，對植物各器官的發(fā)育和形態(tài)建成具有重要作用。玉米轉(zhuǎn)錄因子KNOTTED1（KN1）是植物中報道的第一個內(nèi)源NCATFs，1995年，Lucas等［4］發(fā)現(xiàn)KN1能夠通過胞間連絲在細(xì)胞間移動，并且能協(xié)助其mRNA（KN1 mRNA）進(jìn)行胞間移動。Lee等［5］研究了擬南芥中61個轉(zhuǎn)錄因子后，預(yù)測植物中大約17%-29%的轉(zhuǎn)錄因子能夠進(jìn)行胞間轉(zhuǎn)運(yùn)。學(xué)者們對參與植物發(fā)育的NCATFs進(jìn)行了深入研究發(fā)現(xiàn)，NCATFs的胞間轉(zhuǎn)運(yùn)對植物生長發(fā)育具有重要作用。以模式植物擬南芥為例，簡要概述NCATFs對不同發(fā)育過程的調(diào)控（表1）。

其中，擬南芥葉中的非細(xì)胞自主性轉(zhuǎn)錄因子FT和TSF需通過長距離運(yùn)輸?shù)竭_(dá)莖尖分生組織（Shoot apical meristem，SAM）后，并在SAM中進(jìn)行胞間轉(zhuǎn)運(yùn)從而發(fā)揮作用［10，11］；其余NCATFs通過直接的胞間轉(zhuǎn)運(yùn)即可實(shí)現(xiàn)對各器官發(fā)育的調(diào)控。目前已鑒定出的轉(zhuǎn)錄因子的胞間轉(zhuǎn)運(yùn)都是通過胞間連絲進(jìn)行的，可分為非目標(biāo)性移動和目標(biāo)性移動兩種類型。擬南芥LFY的胞間移動不受調(diào)控，并且缺失一定序列后也不影響其胞間移動，這說明LFY的胞間轉(zhuǎn)運(yùn)是非目標(biāo)性移動，類似于自由擴(kuò)散［13］。而其他轉(zhuǎn)錄因子的胞間轉(zhuǎn)運(yùn)是目標(biāo)性移動，由轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白本身與胞間連絲內(nèi)的相關(guān)物質(zhì)之間的交互作用介導(dǎo)，這種相互作用擴(kuò)大了胞間連絲分子排阻限制（Size exclusion limit，SEL） ，并影響其他分子的胞間移動［23］。

除了擬南芥，在其他物種中也存在大量的NCATFs［24］。 水 稻HD3A（HEADING DATE 3A）、南瓜FTL2（FT-Like 2）都是轉(zhuǎn)錄因子FT的同源物，其功能都是調(diào)控植物從營養(yǎng)生長向生殖生長轉(zhuǎn)變［25，26］；TFL1及其同源基因在維持植物營養(yǎng)生長和花序分生組織特性方面起著非常重要的作用，其功能的喪失導(dǎo)致植物提早開花，花序的正常發(fā)育受到抑制，水稻RCN1（Rice Centroradialis-like1）、金魚草CEN（CENTRORADIALIS）、番茄SP（SELF PRUNING）、黑麥草LpTFL1及橙子CsTFL等都是轉(zhuǎn)錄因子TFL1的同源物［27］；金魚草FLO（FLORICAULA）、番茄FA（FALSIFLORA）及水稻RFL（Rice FLO/LFY）是LFY的同源物，LFY同源基因在植物發(fā)育過程中，不僅調(diào)控花分生組織形成，還能調(diào)節(jié)部分植物葉形態(tài)建成［28，29］。對這些NCATFs及其相應(yīng)的同源物對比發(fā)現(xiàn)，它們對植物生長發(fā)育過程的調(diào)控功能既具有保守性，同時又隨著不同植物的進(jìn)化具有一定的差異。

2 NCATFs胞間轉(zhuǎn)運(yùn)特性

對轉(zhuǎn)錄因子的鑒定通常是基于RNAs和蛋白表達(dá)域差異，目前還沒有鑒定出可用于識別轉(zhuǎn)錄因子移動的通用序列。對玉米中轉(zhuǎn)錄因子KN1和擬南芥中KN1的同源物KNAT1/BP研究發(fā)現(xiàn)，在單子葉植物和雙子葉植物的葉和莖中，轉(zhuǎn)錄因子的胞間轉(zhuǎn)運(yùn)機(jī)制是高度保守的［30］。

研究表明，蛋白大小、亞細(xì)胞定位和相對蛋白水平是控制NCATFs胞間轉(zhuǎn)運(yùn)的關(guān)鍵因素。另外，基因突變和融合細(xì)胞自主性蛋白，如綠色熒光蛋白（GFP）可以改變NCATFs移動能力。對玉米knotted1（kn1）基因的顯性突變植株研究發(fā)現(xiàn)，在葉分生組織的表皮細(xì)胞能夠檢測到KNI蛋白，但檢測不到KNI mRNA，說明基因突變后的蛋白可以在葉分生組織的內(nèi)部細(xì)胞向表皮細(xì)胞轉(zhuǎn)運(yùn)。構(gòu)建GFP-KNI融合蛋白后，發(fā)現(xiàn)其胞間轉(zhuǎn)運(yùn)速率顯著增加，大約是KNI蛋白移動速率的10倍［31］。另外，轉(zhuǎn)錄因子CAPRICE（CPC）在擬南芥根表皮細(xì)胞間移動時，能從非生毛細(xì)胞向生毛細(xì)胞移動，也能從生毛細(xì)胞向非生毛細(xì)胞移動，而在干細(xì)胞中表達(dá)的CPC不能在內(nèi)皮層/皮層細(xì)胞中轉(zhuǎn)運(yùn)［32］。Rim等［33］進(jìn)行進(jìn)一步試驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，含特定突變的CPC（CPCM78A）在干細(xì)胞中表達(dá)時，在根尖以及葉表皮細(xì)胞中都能檢測

到CPCM78A，因此突變后的CPCM78A在干細(xì)胞中表達(dá)時能夠進(jìn)行胞間轉(zhuǎn)運(yùn)。

表1 擬南芥中的部分NCATFs及其對各器官發(fā)育的調(diào)控

另外，一些NCATFs的胞間轉(zhuǎn)運(yùn)需要輔助因子的參與。SHR是一個調(diào)控根尖分生組織（Root apical meristem，RAM）發(fā)育的NCATFs，研究發(fā)現(xiàn)，shr突變體的mRNA只在中柱細(xì)胞中累積，但是在中柱和內(nèi)皮層細(xì)胞中均檢測到SHR，因此，SHR蛋白能夠從中柱細(xì)胞轉(zhuǎn)運(yùn)至內(nèi)皮層細(xì)胞［18］。最近，Koizumi等［34］發(fā)現(xiàn)輔助因子SHORT-ROOT INTERACTING EMBRYONIC LETHAL（SIEL）有助于SHR的移動，而且siel突變體還能干擾其他轉(zhuǎn)錄因子的移動，這表明多個轉(zhuǎn)錄因子在進(jìn)行細(xì)胞間運(yùn)輸時，可能存在

共用同一個輔助因子的情況。

NCATFs胞間轉(zhuǎn)運(yùn)具有組織特異性，Kim等［6］發(fā)現(xiàn)，在擬南芥和洋蔥的葉分生組織中，融合蛋白GFP：KN1能夠從內(nèi)部細(xì)胞向表皮細(xì)胞轉(zhuǎn)運(yùn)，而在莖尖分生組織中，GFP：KN1從表皮細(xì)胞向內(nèi)部細(xì)胞層轉(zhuǎn)運(yùn)。另外，NCATFs胞間轉(zhuǎn)運(yùn)具有確定的方向，Perbal等［35］發(fā)現(xiàn)金魚草中的MADS域轉(zhuǎn)錄因子DEFICIENS（DEF）和GLOBOSA（GLO）只能從花分生組織的L2/L3層細(xì)胞向L1層細(xì)胞轉(zhuǎn)運(yùn)，進(jìn)而調(diào)控植物花瓣和雄蕊發(fā)育。上文所介紹的擬南芥中的SHR、WUS、GL3和EGL3等NCATFs進(jìn)行細(xì)胞間運(yùn)輸時都具有確定的方向，在調(diào)控植物各器官的正常發(fā)育時具有重要作用。

3 NCATFs與其他移動分子共同調(diào)控植物發(fā)育的機(jī)制

在植物發(fā)育過程中，轉(zhuǎn)錄因子的胞間轉(zhuǎn)運(yùn)似乎起到傳遞位置信號的作用，從而啟動目標(biāo)細(xì)胞的生長和分化［36］。除了轉(zhuǎn)錄因子，植物中的多肽，sRNAs，植物激素也能進(jìn)行胞間轉(zhuǎn)運(yùn)并參與植物發(fā)育過程，這4類移動分子介導(dǎo)不同的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑，但是不同途徑的移動分子可以交織在一起共同起作用，構(gòu)成了一個完整的胞間信號網(wǎng)絡(luò)。

3.1 對莖尖分生組織（SAM）發(fā)育的調(diào)控

根據(jù) Schmidt于 1924年提出的原套-原體學(xué)說（Tunica-corpus theory），擬南芥的SAM包括原套（L1層和L2層）和原體（L3層）兩個部分。另外，根據(jù) Foster于 1938年提出的細(xì)胞學(xué)分區(qū)概念，SAM還可分為周圍區(qū)，中央母細(xì)胞區(qū)和肋狀分生組織區(qū)，SAM的組織中心位于這3個發(fā)育區(qū)的交界處，調(diào)控莖干細(xì)胞的數(shù)量維持在正常水平（圖1-A）。

非細(xì)胞自主性轉(zhuǎn)錄因子WUS和多肽CLV3形成的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑對SAM分化和干細(xì)胞維持之間的平衡至關(guān)重要。WUS在SAM的組織中心表達(dá)，CLV3在SAM的干細(xì)胞表達(dá)，其受體復(fù)合物在組織中心和周圍細(xì)胞中表達(dá)。CLV3多肽從L1/L2層細(xì)胞移動至L2/L3層細(xì)胞結(jié)合其受體復(fù)合物（CLAVATA1（CLV1），CLAVATA2（CLV2）/CORYNE（CRN），受體蛋白激酶2（RPK2）），通過抑制蛋白磷酸酶POLTERGEIST（POL）和POLTERGEISTLIKE1（PLL1）的表達(dá)從而抑制轉(zhuǎn)錄因子WUS的表達(dá)；WUS還能移動至L1/L2層細(xì)胞直接激活CLV3的表達(dá)［37］。這表明，轉(zhuǎn)錄因子WUS和CLV3多肽信號之間通過胞間轉(zhuǎn)運(yùn)形成一個信號反饋回路，以非細(xì)胞自主性行為調(diào)控SAM維持和分化平衡（圖1-B）。

另外，Knauer等［38］發(fā)現(xiàn)MIR394對SAM中組織中心的形成至關(guān)重要。在MIR394∶ago10-1突變體中，WUS的表達(dá)域擴(kuò)大而CLV3不能表達(dá)。研究發(fā)現(xiàn)，缺乏miR394時，LEAF CURLING RESPONSIVENESS（LCR）蛋白累積并通過26s蛋白酶體直接降解一個未知蛋白，阻礙WUS和CLV3之間的反饋回路（圖1-B）。

圖1 擬南芥莖尖分生組織結(jié)構(gòu)特征（A）和 SAM中的CLV3-WUS信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑（B）［37-39］

3.2 對胚和根尖分生組織（RAM）發(fā)育的調(diào)控

植物RAM的特化起始于胚胎時期。在早期球形胚時期，最上層的胚柄細(xì)胞特化成胚根原，最終發(fā)育成RAM中的根冠和靜止中心。胚發(fā)育過程中，MONOPTEROS（MP）能夠與生長素響應(yīng)因子（ARFs）的啟動子相結(jié)合，調(diào)控PIN-FORMED（PINs）基因的表達(dá)。PINs介導(dǎo)生長素從胚運(yùn)輸至胚柄細(xì)胞，以非細(xì)胞自主性行為參與胚根原的特化［40］；MP還能激活非細(xì)胞自主性轉(zhuǎn)錄因子TMO7的轉(zhuǎn)錄，使其從

其合成位置移動至胚柄細(xì)胞，參與胚柄細(xì)胞特化成為胚根原［20］。因此，NCATFs和植物激素共同調(diào)控胚根原的特化和發(fā)育以保證特定細(xì)胞的分化。

擬南芥的RAM是徑向?qū)ΨQ的，由干細(xì)胞及其包裹著的靜止中心組成，在根以后的生長中，旺盛的有絲分裂活動不是在靜止中心進(jìn)行，而是在這中心之外的區(qū)域進(jìn)行。不同位置的干細(xì)胞分別發(fā)育為不同的細(xì)胞類型，如上層的中柱干細(xì)胞發(fā)育成中柱，外側(cè)的干細(xì)胞發(fā)育成內(nèi)皮層、皮層、表皮層和根冠等，下層的柱干細(xì)胞發(fā)育成柱細(xì)胞（圖2-A）。

RAM中存在一個CLE40-WOX5信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑，類似于CLV3-WUS途徑［41］。WUSCHELRELATEDHOMEOBOX 5（WOX5）在靜止中心表達(dá)，與WUS具有很高的同源性，CLE40在柱細(xì)胞中表達(dá)，與CLV3具有很高的同源性。Stahl等［42］研究發(fā)現(xiàn)，RAM中的CLV1可以和non-LRR ARABIDOPSIS CRINKLY 4（ACR4）形成同源或異源復(fù)合物，從而作為CLE40的一個共受體，負(fù)調(diào)控靜止中心中WOX5的表達(dá)。然而沒有證據(jù)能夠說明WOX5是否向CLE40反饋信息。CLE40-WOX5途徑和CLV3-WUS途徑類似，都是多肽通過限制轉(zhuǎn)錄因子的表達(dá)從而參與植物分生組織維持與分化平衡，這說明分生組織的維持機(jī)制在進(jìn)化上具有保守性。但是這兩個途徑的功能并不完全一樣，而且CLE40-WOX5途徑的功能更為局限（圖2-B）。

研究發(fā)現(xiàn)，除了多肽CLE40和轉(zhuǎn)錄因子WOX5，其他移動分子也能參與擬南芥RAM的維持和分化平衡。對擬南芥tpst（Tyrosylprotein sulfotransferases）功能缺失突變體研究發(fā)現(xiàn)，其根表型有細(xì)胞分化活性低，發(fā)育不正常等缺陷，Zhou等［43］發(fā)現(xiàn)生長素調(diào)控表達(dá)的TPST可以通過根分生組織生長因子（RGF1）多肽誘導(dǎo)轉(zhuǎn)錄因子PLETHORA（PLT）的表達(dá)，還能調(diào)控一些PINs基因和一些生長素生物合成基因的表達(dá)，而PLTs的表達(dá)可以有效恢復(fù)tpst突變體中RAM的分化活性。因此，RAM維持和分化平衡是植物激素、多肽和轉(zhuǎn)錄因子共同作用的結(jié)果（圖2-C）。

在RAM中，轉(zhuǎn)錄因子GRAS家族成員SHOOTROOT（SHR）能從中柱細(xì)胞運(yùn)輸至內(nèi)皮層細(xì)胞，與靶蛋白SCARCROW（SCR）形成SHR-SCR復(fù)合體并激活MIR165/166的轉(zhuǎn)錄；miR165/166表達(dá)后從內(nèi)皮層細(xì)胞運(yùn)輸至中柱細(xì)胞進(jìn)而調(diào)控PHABULOSA（PHB）和PHAVOLUTA（PHV）（均屬class III HDZIP基因家族）的表達(dá)［44］（圖2-C）。SHR、SCR、miR165/166的胞間轉(zhuǎn)運(yùn)都是非細(xì)胞自主性行為，中柱中PHB和PHV的不同的表達(dá)水平會影響初生木質(zhì)部及次生木質(zhì)部的形成，PHB、PHV低表達(dá)的區(qū)域形成初生木質(zhì)部，而PHB、PHV高表達(dá)的區(qū)域形成次生木質(zhì)部［45］。另外，在胚形成過程中，全基因組靶目標(biāo)分析表明，轉(zhuǎn)錄因子SHR通過直接上調(diào)細(xì)胞分裂素降解酶Cytokinin oxidase 3的合成從而間接的促進(jìn)生長素轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白PINs的表達(dá)，從而調(diào)控生長素的量［46］。因此，NCATFs和sRNAs的胞間轉(zhuǎn)運(yùn)共同調(diào)控植物特定細(xì)胞分化命運(yùn)，在植物發(fā)育過程中發(fā)揮重要作用。

圖2 擬南芥根尖分生組織結(jié)構(gòu)特征（A）［39］RAM中CLE40-WOX5信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑（B）［41，42］多個移動分子共同調(diào)控RAM維持和分化平衡（C）［43，44］

4 討論

雖然大量的試驗(yàn)研究揭示了轉(zhuǎn)錄因子在細(xì)胞間運(yùn)輸進(jìn)而調(diào)控植物生長發(fā)育的機(jī)制，但是仍然有許多問題需要解決。對轉(zhuǎn)錄因子的鑒定通常是基于

RNAs和蛋白表達(dá)域差異，雖然預(yù)測了擬南芥中進(jìn)行胞間轉(zhuǎn)運(yùn)的轉(zhuǎn)錄因子廣泛存在，但目前還沒有鑒定出可用于識別蛋白移動的通用基序，因此不能快速識別移動蛋白；轉(zhuǎn)錄因子的胞間轉(zhuǎn)運(yùn)是通過胞間連絲進(jìn)行的，胞間連絲分子排阻限制（SEL）依賴于細(xì)胞類型和植物生理狀態(tài)，具有一定的可塑性，但是目前還不清楚胞間連絲的組成成分及SEL的變化對轉(zhuǎn)錄因子移動的影響；另外，轉(zhuǎn)錄因子移動的活細(xì)胞成像和量化分析也有待探討。

長距離運(yùn)輸和胞間轉(zhuǎn)運(yùn)雖然是不同的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)方式，但是在不同情況下，移動分子能夠分別進(jìn)行這兩種信號轉(zhuǎn)導(dǎo)方式。本文主要介紹了NCATFs與多肽、sRNAs，植物激素等通過直接的胞間轉(zhuǎn)運(yùn)對植物細(xì)胞分化和組織形態(tài)建成的調(diào)控機(jī)制，諸多試驗(yàn)證據(jù)表明，這些移動信號還能夠通過維管系統(tǒng)進(jìn)行長距離運(yùn)輸進(jìn)而調(diào)控植物發(fā)育。如之前介紹的非細(xì)胞自主性轉(zhuǎn)錄因子FT和TSF，它們需通過長距離運(yùn)輸?shù)竭_(dá)莖尖分生組織，并在SAM中進(jìn)行胞間轉(zhuǎn)運(yùn)從而參與成花誘導(dǎo)過程［8，9］；多肽在應(yīng)答損傷時，能夠進(jìn)行長距離運(yùn)輸從而使得作用范圍更廣泛［47］；小干擾RNA（Small interfering RNAs，siRNAs）介導(dǎo)的轉(zhuǎn)錄后基因沉默（Post-transcriptional gene silencing，PTGS）是植物防御機(jī)制之一，能夠在維管組織中進(jìn)行長距離運(yùn)輸并調(diào)控靶基因，最近李蘋芳等［48］也詳細(xì)介紹了植物中存在的RNA分子介導(dǎo)的長距離運(yùn)輸；生長素，細(xì)胞分裂素等植物激素通常作為進(jìn)行長距離運(yùn)輸?shù)囊苿有盘杹硌芯?，從其合成部位運(yùn)輸?shù)竭_(dá)靶細(xì)胞，通過進(jìn)行一系列的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)從而調(diào)控植物特定器官的發(fā)育［39］。

［1］Bradshaw AD. Evolutionary significance of phenotypic plasticity in plants［J］. Advances in Genetics, 1965, 13：115-155.

［2］Lucas WJ, Ham BK, Kim JY. Plasmodesmata-bridging the gap between neighboring plant cells［J］. Trends Cell Biology, 2009, 19（10）：495-503.

［3］Rim Y, Huang L, Chu H, et al. Analysis of Arabidopsis transcription factor families revealed extensive capacity for cell-to-cell movement as well as discrete trafficking patterns［J］. Molecules and Cells, 2011, 32（6）：519-526.

［4］Lucas WJ, Bouché-Pillon S, Jackson DP, et al. Selective trafficking of KNOTTED1 homeodomain protein and its mRNA through plasmodesmata［J］.Science, 1995, 270（5244）：1980-1983.

［5］Lee JY, Colinas J, Wang JY, et al. Transcriptional and posttranscriptional regulation of transcription factor expression in Arabidopsis roots［J］. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2006, 103（15）：6055-6060.

［6］Kim JY, Yuan Z, Jackson D. Developmental regulation and significance of KNOX protein trafficking in Arabidopsis［J］. Development, 2003, 130（18）：4351-4362.

［7］Laux T, Mayer KF, Berger J, et al. The WUSCHEL gene is required for shoot and floral meristem integrity in Arabidopsis［J］. Development, 1996.122（1）：87-96.

［8］Zhang XY. Delayed Gratification—waiting to terminate stem cell identity［J］. Science, 2014, 343（6170）：498-499.

［9］Rim Y, Jung J, Chu H, et al. A non-cell-autonomous mechanism for the control of plant architecture and epidermal differentiation involves intercellular trafficking of BREVIPEDICELLUS protein［J］. Functional Plant Biology, 2009, 36（3）：280-289.

［10］Corbesier L, Vincent C, Jang S, et al. FT protein movement contributes to long-distance signaling in floral induction of Arabidopsis［J］. Science, 2007, 316（5827）：1030-1033.

［11］Yamaguchi A, Kobayashi Y, Goto K, et al. TWIN SISTER OF FT（TSF）acts as a floral pathway integrator redundantly with FT［J］. Plant and Cell Physiology, 2005, 46（8）：1175-1189.

［12］Conti L, Bradley D. TERMINAL FLOWER1 is a mobile signal controlling Arabidopsis architecture［J］. The Plant Cell, 2007, 19（3）：767-778.

［13］Sessions A, Yanofsky MF, Weigel D. Cell-cell signaling and movement by the floral transcription factors LEAFY and APETALA1［J］. Science, 2000, 289（5480）：779-781.

［14］Urbanus SL, Martinelli AP, Dinh QD, et al. Intercellular transport of epidermis expressed MADS domain transcription factors and their effect on plant morphology and floral transition［J］. The Plant Journal, 2010, 63（1）：60-72.

［15］Kawade K, Horiguchi G, Usami T, et al. ANGUSTIFOLIA3 signaling coordinates proliferation between clonally distinct cells in leaves［J］. Current Biology, 2013, 23（9）：788-792.

［16］Zhou J, Wang X, Lee JY, et al. Cell-to-cell movement of two interacting AT-hook factors in Arabidopsis root vascular tissue

patterning［J］. The Plant Cell, 2013, 25（1）：187-201.

［17］Cui H, Levesque MP, Vernoux T, et al. An evolutionarily conserved mechanism delimiting SHR movement defines a single layer of endodermis in plants［J］. Science, 2007, 316（5823）：421-425.

［18］Nakajima K, Sena G, Nawy T, et al. Intercellular movement of the putative transcription factor SHR in root patterning［J］. Nature, 2001, 413（6853）：307-311.

［19］Tsukagoshi H, Busch W, Benfey PN. Transcriptional regulation of ROS controls transition from proliferation to differentiation in the root［J］. Cell, 2010, 143（4）：606-616.

［20］Schlereth A, Moller B, Liu W, et al. MONOPTEROS controls embryonic root initiation by regulating a mobile transcription factor［J］. Nature, 2010, 464（7290）：913-916.

［21］Bernhardt C, Lee MM, Gonzalez A, et al. The bHLH genes GLABRA3（GL3）and ENHANCER OF GLABRA3（EGL3）specify epidermal cell fate in the Arabidopsis root［J］. Development, 2003, 130（26）：6431-6439.

［22］Ishida T, Kurata T, Okada K, et al. A genetic regulatory network in the development of trichomes and root hairs［J］. Annual Review of Plant Biology, 2008, 59：365-386.

［23］Zambryski P, Crawford K. Plasmodesmata：gatekeepers for cellto-cell transport of developmental signals in plants［J］. Annual Review of cell and Developmental Biology, 2000, 16：393-421.

［24］劉忠麗, 叢悅璽, 茍維超, 等. MYB類轉(zhuǎn)錄因子在植物細(xì)胞生長發(fā)育中的作用及其應(yīng)用［J］.浙江農(nóng)學(xué)學(xué)報, 2012, 24（1）：174-179.

［25］Tamaki S, Matsuo S, Wong HL, et al. Hd3a protein is a mobile flowering signal in rice［J］. Science, 2007, 316：1033-1036.

［26］Yoo SC, Chen C, Rojas M, et al. Phloem long-distance delivery of FLOWERING LOCUS T（FT）to the apex［J］. The Plant Journal, 2013, 75：456-468.

［27］王麗娜, 劉青林.花序分生組織特性基因TFL1的系統(tǒng)發(fā)育及其功能分析［J］.中國生物工程雜志, 2008, 28（1）：106-112.

［28］Molinero-Rosales N, Jamilena M, Zurita S, et al. FALSIFLORA, the tomato orthologue of FLORICAULA and LEAFY, controls flowering time and floral meristem identity［J］. The Plant Journal：for Cell and Molecular Biology, 1999, 20（6）：685-693.

［29］馬月萍, 陳凡, 戴思蘭. 植物L(fēng)EAFY同源基因的研究進(jìn)展［J］.植物學(xué)通報, 2005, 22（5）：605-613.

［30］Kim JY, Rim Y, Wang J, et al. A novel cell-to-cell trafficking assay indicates that the KNOX homeodomain is necessary and sufficient for intercellular protein and mRNA trafficking［J］. Genes and Development, 2005, 19（7）：788-793.

［31］Kim JY, Yuan Z, Cilia M, et al. Intercellular trafficking of a KNOTTED1 green fluorescent protein fusion in the leaf and shoot meristem of Arabidopsis［J］. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2002, 99（6）：4103-4108.

［32］Wada T, Kurata T, Tominaga R, et al. Role of a positive regulator of root hair development, CAPRICE, in Arabidopsis root epidermal cell differentiation［J］. Development, 2002, 129（23）：5409-5419.

［33］Rim Y, Huang L, Chu H, et al. Analysis of Arabidopsis transcription factor families revealed extensive capacity for cell-to-cell movement as well as discrete trafficking patterns［J］. Molecular Cell, 2011, 32（6）：519-526.

［34］Koizumi K, Wu S, MacRae-Crerar A, et al. An essential protein that interacts with endosomes and promotes movement of the SHORTROOT transcription factor［J］. Current Biology, 2011, 21（18）：1559-1564.

［35］Perbal MC, Haughn G, Saedler H, et al. Non-cell-autonomous function of the Antirrhinum floral homeotic proteins DEFICIENS and GLOBOSA is exerted by their polar cell-to-cell trafficking［J］. Development, 1996, 122（11）：3433-3441.

［36］王建國, 宋喜娥, 李潤植.植物轉(zhuǎn)錄因子的胞間運(yùn)動［J］.細(xì)胞生物學(xué)雜志, 2007, 29：56-60.

［37］Katsir L, Davies KA, Bergmann DC, et al. Peptide signaling in plant development［J］. Current Biology, 2011, 21（9）：R356-364.

［38］Knauer S, Holt AL, Rubio-Somoza I, et al. A protodermal miR394 signal defines a region of stem cell competence in the Arabidopsis shoot meristem［J］. Developmental Cell, 2013, 24（2）：125-132.

［39］Sparks E, Wachsman G, Benfey PN. Spatiotemporal signalling in plant development［J］. Nature Reviews Genetics, 2013, 14（9）：631-644.

［40］Wisniewska J, Xu J, Seifertova D, et al. Polar PIN localization directs auxin flow in plants［J］. Science, 2006, 312（5775）：883-883.

［41］Stahl Y, Wink RH, Ingram GC, et al. A signaling module controlling the stem cell niche in Arabidopsis root meristems［J］. Current

Biology, 2009, 19（11）：909-914.

［42］Stahl Y, Grabowski S, Bleckmann A, et al. Moderation of Arabidopsis root stemness by CLAVATA1 and ARABIDOPSIS CRINKLY4 receptor kinase complexes［J］. Current Biology, 2013, 23（5）：362-371.

［43］Zhou W, Wei L, Xu J, et al. Arabidopsis tyrosylprotein sulfotransferase acts in the auxin/PLETHORA pathway in regulating postembryonic maintenance of the root stem cell niche［J］. Plant Cell, 2010, 22（11）：3692-3709.

［44］Carlsbecker A, Lee JY, Roberts CJ, et al. Cell signalling by microRNA165/6 directs gene dose-dependent root cell fate［J］. Nature, 2010, 465（7296）：316-321.

［45］Miyashima S, Koi S, Hashimoto T, et al. Non-cell-autonomous microRNA165 acts in a dose-dependent manner to regulate multiple differentiation status in the Arabidopsis root［J］. Development, 2011, 138（11）：2303-2313.

［46］Cui H, Hao Y, Kovtun M, et al. Genome-wide direct target analysis reveals a role for SHORT-ROOT in root vascular patterning through cytokinin homeostasis［J］. Plant Physiology, 2011, 157（3）：1221-1231.

［47］Matsubayashi Y, Sakagami Y. Peptide hormones in plants［J］. The Annual Review of Plant Biology, 2006, 57：649-674.

［48］李蘋芳, 羊杏平, 徐錦華, 等. RNA分子在植物韌皮部長距離運(yùn)輸?shù)难芯窟M(jìn)展［J］.園藝學(xué)報, 2013, 40（10）：2058-2066.

（責(zé)任編輯 狄艷紅）

The Roles of Non-cell-autonomous Transcription Factors in the Regulation of Plant Meristem Development

Gu Huiying Jiang Wei Li Jing Wang Zhimin Tang Qinglin Song Ming
（College of Horticulture and Landscape Architecture，Southwest University，Key Laboratory of Horticulture Science for Southern Mountainous Regions，Ministry of Education，Key Laboratory of Olericulture，Chongqing 400715）

In order to adapt to the changes of environment, plants have evolved unique signaling mechanisms, almost each organ and tissue can form efficient signal transduction system. Intercellular movement refers to mechanisms that are specifically implemented during pattern formation in organs, tissues or between neighboring cells, in which transcription factors, peptides, small RNAs（sRNAs）and hormones have involved. The four types of mobile molecules mediate different signal transduction pathways, but they can interact with each other and constitute the entire intercellular signaling networks. As a kind of particular protein, transcription factors especially non-cell-autonomous transcription factors, play important roles in processes related to the formation and development of plant organs. This paper mainly summarizes the non-cellautonomous transcription factors in plant and the mechanisms that transcription factors and other mobile molecules co-regulate plant meristem development.

Non-cell-autonomous transcription factors Intercellular movement Signal transduction Meristem

2014-02-22

國家自然科學(xué)基金項(xiàng)目（31000908），重慶市自然科學(xué)基金重點(diǎn)項(xiàng)目（2011BA1002），中央高?；究蒲袠I(yè)務(wù)費(fèi)專項(xiàng)（XDJK2012B020）作者簡介：谷慧英，女，碩士研究生，研究方向：蔬菜遺傳育種與生物技術(shù)；E-mail：jainvephraly@163.com

宋明，男，教授，碩士生導(dǎo)師，研究方向：蔬菜遺傳育種與生物技術(shù)；E-mail：swausongm@163.com

湯青林，男，副研究員，碩士生導(dǎo)師，研究方向：蔬菜遺傳育種與發(fā)育調(diào)控；E-mail：swutql@163.com