李才文

（1.中國科學(xué)院海洋研究所海洋生態(tài)與環(huán)境科學(xué)重點實驗室，山東青島 266071）

海洋寄生性甲藻
——阿米巴藻Amoebophrya spp.的研究進(jìn)展

李才文1

（1.中國科學(xué)院海洋研究所海洋生態(tài)與環(huán)境科學(xué)重點實驗室，山東青島 266071）

寄生性甲藻阿米巴藻Amoebophrya是一類廣泛寄生于纖毛蟲類、放射蟲類、甲藻類等海水浮游生物的原生生物，在北大西洋、北太平洋和地中海等營養(yǎng)鹽豐富、宿主密度較高的河口和近海水環(huán)境中普遍存在，是海洋浮游食物網(wǎng)的重要組成部分。這類寄生性甲藻能夠特異性感染海洋浮游甲藻，在有害藻華（harmful algal bloom，HAB）的發(fā)生過程中起下行控制作用，將逃脫了浮游動物攝食的浮游植物補充到微食物環(huán)（microbial loop）中去。Amoebophrya在近海海洋生態(tài)系統(tǒng)中的獨特作用日益受到國際上越來越多研究者的關(guān)注和重視，并逐漸成為國際上海洋微型生物研究的新熱點之一。近年來，已有初步調(diào)查研究表明這類寄生性甲藻在我國近海海域廣泛存在；然而，目前我國尚缺乏該類寄生性甲藻的相關(guān)研究。本文系統(tǒng)綜述了國際上該類寄生性甲藻的研究進(jìn)展，針對目前研究中存在的問題并結(jié)合我國有害藻華發(fā)生機(jī)制相關(guān)研究的現(xiàn)狀做出了分析和展望，以期推動我國該類寄生性甲藻的相關(guān)研究，為進(jìn)一步闡釋寄生性甲藻等海洋微型生物在有害藻華消長過程和海洋微食物環(huán)中的作用奠定基礎(chǔ)。

寄生性甲藻；有害藻華；微食物環(huán)；生活史；多樣性

1 引言

寄生性甲藻（parasitic dinoflagellates）的研究最早可以追溯到1885年，Pouchet第一次發(fā)現(xiàn)并報道了寄生在尾蟲（appendicularia）體表的寄生性甲藻Gymno-dinium pulvisculus（現(xiàn)名為Oodinium pouchetii Chatton）［1］。迄今，文獻(xiàn)中有報道的寄生性甲藻已超過140多種，占甲藻類總數(shù)量的7%左右［2］。寄生性甲藻的相關(guān)研究在早期并沒有引起足夠的重視。近年來隨著幾種寄生性甲藻的研究工作的深入開展，例如在海水蟹蝦類中造成病害的寄生性甲藻Hematodinium［3］和在浮游甲藻類廣泛寄生的Amoebophrya［4］，寄生性甲藻在海洋生態(tài)系統(tǒng)中的作用得到了重新認(rèn)識。

寄生性甲藻Amoebophrya是一類廣泛寄生于纖毛蟲類、放射蟲類、甲藻類等海洋浮游生物的真核生物［5—6］。Amoebophrya在北大西洋、北太平洋和地中海等營養(yǎng)鹽豐富、宿主密度較高的河口和近海水環(huán)境中普遍存在，是海洋浮游食物網(wǎng)的重要組成部分［4，7］。這類寄生性甲藻能夠特異性感染、寄生于一些有害藻華（harmful algal bloom，HAB）甲藻宿主，最終通過在宿主細(xì)胞內(nèi)大量增殖而裂解、破碎宿主細(xì)胞，從而將一些逃脫了浮游動物濾食的浮游植物補充到微食物環(huán)（microbial loop）中去［4—5，8］。Amoebophrya的這種特異性感染能夠阻滯有害甲藻類藻華的形成，對有害藻華的發(fā)生起下行控制作用（top-down control）［9—13］。因此，Amoebophrya的相關(guān)研究受到國際上越來越多研究者的關(guān)注和重視，并逐漸成為國際上海洋微型生物研究的新熱點之一［7，10—11，14—16］。

2 Amoebophrya的發(fā)現(xiàn)與分布

法國人NicolasKoeppen在1894年首次發(fā)現(xiàn)Amoebophrya spp.并命名了Amoebophryaceae科［5］。這類寄生性甲藻象阿米巴蟲（amoeba）一樣有形態(tài)的變化，而且有的生活史階段蟲體會被纖毛（cilia）覆蓋；同時其孢子階段有明顯的甲藻孢子特征［17—19］。目前國內(nèi)一般將dinoflagellate統(tǒng)一譯為甲藻［20］，錢樹本等在編纂《海藻學(xué)》時在寄生藻目（Syndiniales）中收錄了該寄生性甲藻科，并將Amoebophryaceae科音譯為阿米巴藻科［21］。因此結(jié)合其形態(tài)特征，建議將寄生性甲藻Amoebophrya的中文名稱定為阿米巴藻。

目前已經(jīng)在20個屬內(nèi)40多種浮游甲藻中報道發(fā)現(xiàn)了阿米巴藻Amoebophrya spp.感染（表1）。

表1 已報道的感染寄生性甲藻Amoebophrya的浮游甲藻種類

續(xù)表1

3 Amoebophrya的系統(tǒng)分類

在基于形態(tài)學(xué)的分類體系中，阿米巴藻屬Amoebophrya被收錄在甲藻綱Dinophyceae、寄生藻目Syndiniales、阿米巴藻科Amoebophryaceae下［4］。在基于r RNA序列的最新分類體系中，Amoebophrya被歸類于GroupⅡMarine Alveolates，位于甲藻分子系統(tǒng)進(jìn)化分枝的基部，與其他浮游甲藻類成為姊妹群［37—38］（見圖1）。文獻(xiàn)中已正式命名的Amoebophrya有6種，分別為Amoebophrya acanthometrae，A．ceratii，A．grassei，A．leptodisci，A．rosei，A．stycholonchae 和A．tintinni（algaeBASE Data Base；WoRMS Data Base）。其中3種主要感染甲藻類：Amoebophrya leptodisci特異性感染異養(yǎng)型甲藻Pratijetella medusoides，A．grassi主要寄生于Oodinium pouchetti和O．a(chǎn)canthometrae，而A．ceratii則能寄生感染多種自養(yǎng)型、異養(yǎng)型和混合營養(yǎng)型浮游甲藻［5—6］。因為有些Amoebophrya種（如A．ceratii）的宿主范圍廣泛，Amoebophrya以前一直被認(rèn)為是“宿主泛化種”（host generalist）［6，34］。然而，近來的實驗研究和分子生物學(xué)研究結(jié)果表明，A．ceratii是由多種形態(tài)相近的不同株或亞種組成的混合體（complex）［16，28，39—40］。因此，目前對于Amoebophrya屬內(nèi)不同種以及同一種內(nèi)不同株系的最終分類地位尚未有一致的結(jié)論。

4 Amoebophrya的形態(tài)與生活史

Amoebophrya的生活史主要包括甲藻孢子（dinospore）、蠕蟲體（vermiform）和滋養(yǎng)體（trophont）這3個階段。滋養(yǎng)體在感染末期會在宿主細(xì)胞內(nèi)形成特征性的“蜂窠”（beehives）狀多核體（syncytium）［5，10，11，42］（見圖2）。甲藻孢子體直徑大約5μm，下錐部（hyposome）呈球狀，上錐部（episome）呈尖錐狀。同其他寄生性甲藻一樣，Amoebophrya的傳播、感染也是通過孢子來完成［6］。孢子能夠吸附在宿主細(xì)胞上，穿透細(xì)胞壁，并侵入細(xì)胞內(nèi)部。隨后，孢子在宿主細(xì)胞質(zhì)內(nèi)，發(fā)展成為滋養(yǎng)體，并進(jìn)行一系列細(xì)胞核分裂和鞭毛復(fù)制；同時下錐部持續(xù)擴(kuò)張，包圍上錐部進(jìn)而形成凹槽狀結(jié)構(gòu)（mastigocoel），鞭毛集束在凹槽內(nèi)；最終在宿主細(xì)胞內(nèi)發(fā)展成為蜂巢狀的多核體。多核體發(fā)育成熟后，其凹槽外翻、鞭毛束外向，延伸成蠕蟲體；蠕蟲體通過鞭毛運動破碎宿主表皮后，進(jìn)入水體。蠕蟲體在水體中存在時間很短，迅速發(fā)展成很多具感染性的甲藻孢子［5］。實驗室培養(yǎng)結(jié)果顯示，Amoebophrya的世代時間大約2～4 d（從侵入宿主細(xì)胞到宿主細(xì)胞死亡）［10，22］。

圖1 基于分子遺傳學(xué)分析的甲藻系統(tǒng)進(jìn)化樹（引自文獻(xiàn)［38］）

早期的研究表明，Amoebophrya在感染具甲類甲藻（Prorocentrum micans除外）時主要在細(xì)胞核內(nèi)增殖，而在感染無甲類甲藻時則主要在細(xì)胞質(zhì)內(nèi)增殖［5］。然而后來研究發(fā)現(xiàn)，Amoebophrya在感染有些無甲類甲藻如血紅哈卡藻A犽ashiwo sanguinea，微小卡爾藻Karlodinuim micrum時也可以在細(xì)胞核內(nèi)增殖［22］；而在感染有些具甲板甲藻類如Alexandrium affine，叉新角藻Neoceratium furca，彎頂新角藻N．longipes，斯克里普藻Scrippsiella spp.等時也可以在細(xì)胞質(zhì)內(nèi)增殖［10，14，16］。而且根據(jù)文獻(xiàn)中報道，Amoebophrya spp.在感染微小卡爾藻K．micrum和彎頂新角藻N．longipes（具甲板）既可以在細(xì)胞核內(nèi)增殖，又可以在細(xì)胞質(zhì)內(nèi)增殖，有時這兩種增殖方式甚至同時發(fā)生在同一宿主細(xì)胞內(nèi)［10，14，43—44］。這些感染、增殖方式描述的差異也有可能是因為感染宿主的Amoebophrya株系的不同導(dǎo)致的，因為有研究表明不同株系的Amoebophrya能同時感染一種甲藻宿主（例如Dinophysis norvegica）［36］。盡管如此，大多數(shù)Amoebophrya都有類似的生活史，只是由于在宿主細(xì)胞內(nèi)增殖方式的不同，有些種的細(xì)胞核或鞭毛的發(fā)育順序可能有差異［5］。

圖2 寄生性甲藻（parasitic dinoflagellate）Amoebophrya的典型生活史［42］

5 Amoebophrya在有害藻華消長過程中的作用

Cachon最早在地中海的多種甲藻藻華研究中發(fā)現(xiàn)，Amoebophrya ceratii的感染率變化往往與宿主甲藻藻華的消退趨勢一致［5］。在美國西海岸地區(qū)，A．ceratii在鏈狀亞歷山大藻Alexandrium catenella中的感染率為30%～40%，在紡錘新角藻N．fusus中的感染率高達(dá)80%［9］。因此，A．ceratii被認(rèn)為與這些甲藻類宿主種群數(shù)量的迅速減少密切相關(guān)，是阻滯藻華發(fā)生的重要因素［8］。也有學(xué)者發(fā)現(xiàn)A．ceratii在Dinophysis norvegica中感染率較低（≤2%），認(rèn)為Amoebophrya可能不會對宿主種群數(shù)量產(chǎn)生明顯影響［34—35］。后來，Coats和Bockstahler發(fā)現(xiàn)在海水密度躍層附近的A犽ashiwo sanguinea中A．ceratii的感染率可達(dá)20%～40%，遠(yuǎn)高于表層正在發(fā)生藻華的宿主感染率［10］。由此作者推斷可能海水分層限制了A．ceratii的傳播擴(kuò)散，在水深較淺、混合均勻的水體中則不會有此限制，A．ceratii對宿主甲藻類的下行控制作用會比較明顯，這一假說隨后也得到了現(xiàn)場驗證。

Coats等對美國Chesapeake Bay支流的Gyro-dinium uncatenum藻華消長進(jìn)行了研究，發(fā)現(xiàn)A．ceratii的感染率最高可達(dá)80%，每天有54%的宿主由于Amoebophrya的侵染而消亡［14］。近年來越來越多的研究表明，Amoebophrya與甲藻的動態(tài)消長過程有直接的關(guān)系。Chambouvet等連續(xù)3年監(jiān)測研究了法國Penze River河口的主要甲藻類，發(fā)現(xiàn)錐狀斯克立普藻Scrippsiella trochoidea，微小亞歷山大藻A．minutum，Heterocapsa rotundata和三角異冒藻H．triquetra等分別被不同種類的Amoebophrya持續(xù)感染；并認(rèn)為Amoebophrya在這些甲藻藻華的發(fā)生過程中起重要的調(diào)控作用［11］。Mazzillo等也發(fā)現(xiàn)Amoebophrya在美國加州Monterey Bay血紅哈卡藻A．sanguinea藻華期間感染率超過20%，是導(dǎo)致藻華消退的直接因素之一［13］。另外，Montagnes等通過數(shù)值模型研究、評估了浮游動物和Amoebophrya寄生作用對法國近岸甲藻藻華消長的貢獻(xiàn)，發(fā)現(xiàn)在甲藻藻華發(fā)生過程中，Amoebophrya的作用和影響明顯高于微型浮游動物的捕食作用［42］。Salomon和Stolte運用Lotka-Volterra捕食模型和文獻(xiàn)中已發(fā)表數(shù)據(jù)模擬了A．sanguinea，Gymnodinium instriatum和微小卡爾藻Karlodinium micrum在Amoebophrya感染下的種群增長模式，發(fā)現(xiàn)Amoebophrya具有與捕食類似的作用，在相對封閉的系統(tǒng)對宿主甲藻有明顯的控制作用［45］。

早在1968年，Taylor曾建議采用諸如Amoebophrya之類的病原微型生物來控制有害藻華的暴發(fā)［46］，但是由于當(dāng)時普遍認(rèn)為Amoebophrya是“宿主泛化種”（host generalist），可能會影響普通浮游植物生產(chǎn)過程，這種假說并沒有引起足夠的重視［40］。近年來隨著基因測序技術(shù)的發(fā)展及其在海洋生物多樣性調(diào)查研究的大規(guī)模應(yīng)用，Amoebophrya的遺傳多樣性被重新發(fā)掘出來，從環(huán)境水體中擴(kuò)增出的類似于Amoebophrya的18S核糖體小亞基DNA（18S ribosomal DNA）序列高達(dá)44組（cluster），與已知的宿主種類數(shù)相當(dāng)［28，47］。并且，研究者發(fā)現(xiàn)感染甲藻類的Amoebophrya具一定的特異性；盡管有時同一種甲藻宿主可能被多株Amoebophrya感染［36］，例如多數(shù)Amoebophrya ceratii株只能感染特定的一種甲藻或與該種甲藻親緣關(guān)系接近的物種［22，26，44］?？傊姸嗟难芯勘砻?，寄生性甲藻Amoebophrya能夠有效地阻滯宿主甲藻藻華的形成，并導(dǎo)致藻華的消退；然而，Amoebophrya特異性感染在甲藻有害藻華消長過程中的量化貢獻(xiàn)目前尚無清晰的結(jié)論，能否利用Amoebophrya來有效的控制甲藻有害藻華的暴發(fā)還有待進(jìn)一步的研究。

6 Amoebophrya在海洋浮游食物網(wǎng)中的作用

寄生性甲藻Amoebophrya通過直接作用于甲藻類群，在生物量豐富的河口、海岸浮游食物網(wǎng)中發(fā)揮重要的作用。能夠產(chǎn)生毒素的浮游甲藻類可能會由于浮游動物攝食受到毒素限制而易于產(chǎn)生藻華，為Amoebophrya孢子感染新的宿主細(xì)胞創(chuàng)造了機(jī)會［48—49］。在不受外部條件限制時，Amoebophrya孢子可以在短時間內(nèi)流行擴(kuò)散，引起藻華迅速消退［50］，而其在宿主甲藻中大規(guī)模的傳播擴(kuò)散可以大量裂解藻細(xì)胞，從而將未被捕食的藻細(xì)胞轉(zhuǎn)化為能夠在浮游生物群落中再循環(huán)利用的資源，如宿主細(xì)胞殘留軀殼、從宿主細(xì)胞中漏出的溶解有機(jī)質(zhì)（dissolved organic matter）等［4，7］。Amoebophrya孢子自身也可以是食物鏈的重要一環(huán)。Amoebophrya孢子離開宿主細(xì)胞后，如果沒有及時感染新的宿主細(xì)胞，在水體中能存活幾小時到2～5 d［22］，會被浮游動物直接攝食，從而形成一條維持時間較短的營養(yǎng)鏈（trophic link）。例如Salomon等研究了巴西南部海岸Ceratium falcatiforme（Neoceratium falcatiforme）發(fā)生過程中Amoebophrya的作用，發(fā)現(xiàn)該寄生性甲藻感染可致11%宿主死亡，約6.5%的碳通過形成Amoebophrya孢子進(jìn)入到海洋食物鏈中［12］。然而如果大量孢子被濾食性浮游動物攝食，Amoebophrya感染的進(jìn)一步擴(kuò)散就會受到影響［15，51］。Amoebophrya感染裂解宿主細(xì)胞產(chǎn)生的溶解有機(jī)質(zhì)對微食物環(huán)的影響、貢獻(xiàn)等亟待進(jìn)一步的研究和評估。

感染Amoebophrya宿主細(xì)胞的個體一般大于正常的細(xì)胞，表明該寄生蟲既可以利用宿主現(xiàn)有的生源要素，也可以利用宿主感染后固定的碳進(jìn)行生長增殖［7］；而有些感染Amoebophrya的甲藻類細(xì)胞個體大小則沒有明顯的變化，可能是因為Amoebophrya能中止宿主細(xì)胞（如A．sanguinea）的光合作用，或者不能利用宿主細(xì)胞（如G．instriatum）感染Amoebophrya后固定的有機(jī)質(zhì)進(jìn)行增殖［52］。通常Amoebophrya從宿主甲藻細(xì)胞破碎出來后，宿主殘留軀殼隨后被細(xì)菌降解，這一途徑是水體中溶解有機(jī)質(zhì)（DOM）的重要來源，如紅色赤潮藻A．sanguinea感染Amoebophrya死亡后，有50%～70%的生物量以細(xì)胞殘留釋放到水體中［53］。寄生性甲藻Amoebophrya是鏈接傳統(tǒng)海洋食物鏈和微生物食物環(huán)的重要中間環(huán)節(jié)；然而，其在浮游食物鏈中發(fā)揮的獨特作用并沒有像其他營養(yǎng)鏈過程（如細(xì)菌降解、病毒感染、浮游動物攝食等）一樣引起足夠的重視。

7 我國研究現(xiàn)狀及展望

甲藻類有害藻華在我國沿海頻繁發(fā)生，不僅造成了嚴(yán)重的生態(tài)、環(huán)境問題，也給海洋漁業(yè)帶來了重大經(jīng)濟(jì)損失［54－58］。常見的有害藻華甲藻類，如亞歷山大藻Alexandrium，原甲藻Prorocentrum，裸甲藻Gymnodinium，斯克里普藻Scrippsiella，新角藻Neoceratium等，在我國近海海域有廣泛分布［20］，都是阿米巴甲藻Amoebophrya spp.的潛在宿主。近年來已經(jīng)開始有阿米巴甲藻在我國近海存在的相關(guān)報道，如李綠硯在南海北部淺海、島嶼、大陸架海域等采集了海洋微型真核浮游生物樣品，并構(gòu)建了相應(yīng)的18S rDNA的文庫，發(fā)現(xiàn)在南海海域擴(kuò)增得到的聚類于Novel Alveolates groupⅡ的分子序列中，類似Amoebophrya的克隆占獲得的的克隆總量的68%；這也是國內(nèi)首次對中國海域的Amoebophrya類群的報道［59］。最近我們在對從東海、黃海采集的部分海水樣品進(jìn)行18S r DNA基因測序時，也發(fā)現(xiàn)了Amoebophrya類的分子序列；而且在實驗室中進(jìn)行浮游甲藻鑒定、培養(yǎng)時，也首次發(fā)現(xiàn)了幾種感染Amoebophrya的甲藻細(xì)胞。這些信息表明Amoebophrya類寄生性甲藻在我國近海海域廣泛存在。微型、超微型病原微生物（如寄生蟲、細(xì)菌、病毒等）在近海海洋生態(tài)環(huán)境中發(fā)揮不可或缺的作用［60—61］。然而，目前我國很少有關(guān)于這些病原微生物在有害藻華消長過程中作用的相關(guān)研究，尤其缺乏寄生性甲藻Amoebophrya等在我國近海常見甲藻種藻華發(fā)生過程中的作用及其對海洋微生物食物環(huán)貢獻(xiàn)的相關(guān)研究，應(yīng)該引起足夠的重視和支持。

致謝：作者感謝暨南大學(xué)齊雨藻先生、天津科技大學(xué)孫軍教授對于甲藻命名的建議，國家海洋局第一海洋研究所朱明遠(yuǎn)研究員和中國科學(xué)院海洋研究所俞志明研究員在文稿形成過程中給予的建議和幫助！

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The ecological role of parasitic dinoflagaellate Amoebophrya spp. in coastal marine environments：A review

Li Caiwen1
（1．Key Lab of Marine Ecology andEnvironmental Sciences，Instituteof Oceanology，Chinese Academy of Sciences，Qingdao 266071，China）

Parasitic dinoflagellate Amoebophrya infects broad range hosts of ciliates，radiolarians and planktonic dinoflagellates in eutrophicated coastal water worldwidely.Particularly，Amoebophrya can infect specific types of bloom-forming marine dinoflagellates，and effectively recycle undergrazed planktonic dinoflagellates back to the microbial loop by disrupting host cells.The parasites play a top-down control role in their host populations and represent an important aspect of marine food webs in enriched coastal environment.The ecological significance of Amoebophrya has been recognized in recent years by researchers around the world.Lately，scattered evidences indicated that this type of parasitic dinoflagelaltes is widely distributed along the coastal areas of China；however，few studies had been conducted on Amoebophrya in China despite that fruitful research on harmful algal booms.To promote further researchs on fundemental aspects and ecological significance of the parasitic dinoflagellates in costal environments of China，we reviewed the biology and ecology of Amoebophrya spp.infecting major marine dinoflagellates，with emphasis on host range，diversity，life cycle，and key aspects of the ecological roles.

parasitic dinoflagellate；harmful algal bloom；microbial food loop；life cycle；diversity

P735

A

0253-4193（2014）06-0001-09

2013-05-21；

2013-11-02。

國家基金委青年科學(xué)基金項目（41206145）；國家基金委創(chuàng)新研究群體科學(xué)基金項目（41121064）；海洋公益性行業(yè)科研專項經(jīng)費項目（201005015－1）；中國科學(xué)院海洋研究所創(chuàng)新工程青年人才前沿項目（Y12333101Q）。

李才文（1977—），山東省安丘市人，博士，研究員，博士生導(dǎo)師，主要從事寄生性甲藻生物和生態(tài)學(xué)相關(guān)研究。E-mail：cwli＠qdio.ac.cn

李才文.海洋寄生性甲藻——阿米巴藻Amoebophrya spp.的研究進(jìn)展［J］.海洋學(xué)報，2014，36（6）：1—9，

10.3969／j.issn.0253-4193.2014.06.001

Li Caiwen.The ecological role of parasitic dinoflagaellate Amoebophrya spp.in coastal marine environments：A review［J］.Acta Oceanologica Sinica（in Chinese），2014，36（6）：1—9，doi：10.3969／j.issn.0253-4193.2014.06.001