楊衛(wèi)民+杜京旗+趙君+閆艷華

摘?要?在特定時(shí)間和區(qū)域內(nèi)細(xì)胞自主地發(fā)生凋亡或死亡現(xiàn)象，這是植物抵御生物和非生物脅迫的基本機(jī)制。環(huán)境信號因子，如日照、強(qiáng)光、UV、重度污染等環(huán)境信號分子，通過刺激胞內(nèi)效應(yīng)物的形成會引起果實(shí)細(xì)胞發(fā)生凋亡或死亡現(xiàn)象。一些信號分子，如Ca2+、H2O2、NO和ABA可能是誘導(dǎo)植物細(xì)胞發(fā)生凋亡的重要內(nèi)在因子。但到目前為止，我們對這些誘導(dǎo)植物細(xì)胞凋亡因子的作用機(jī)制知之甚少。本文綜述了ABA、H2O2和NO的產(chǎn)生、在環(huán)境脅迫下的作用以及在植物細(xì)胞凋亡中的相互作用。

關(guān)鍵詞?ABA；ROS；RON；Ca2+；非生物脅迫；信號分子；細(xì)胞凋亡

中圖分類號：R363?文獻(xiàn)標(biāo)志碼：C?文章編號：1673-890X（2014）03-119-6

細(xì)胞程序性死亡（PCD）或細(xì)胞凋亡在植物體發(fā)育過程中普遍存在，是植物在外在信號或內(nèi)源信號或二者協(xié)同作用下，在特定區(qū)域和特定時(shí)間發(fā)生的細(xì)胞死亡過程[1]。PCD是植物在生長發(fā)育過程中的一部分。植物通過PCD的方式來消除細(xì)胞損傷、衰老與病變細(xì)胞，PCD是維持植物代謝活動的一種生理機(jī)制，它有可能伴隨植物個(gè)體的整個(gè)生命過程，也可能是植物細(xì)胞分化的最后階段。另外，植物細(xì)胞PCD是抵御環(huán)境中非生物或生物脅迫的一種基本機(jī)制。植物細(xì)胞PCD發(fā)生機(jī)制的研究目前還處于起步階段。一些植物激素，如脫落酸（ABA）、細(xì)胞分裂素（CT）、赤霉素（GA）和乙烯ET等激素都可能會誘導(dǎo)植物細(xì)胞PCD的發(fā)生，如它們誘導(dǎo)了纖維、管狀分子、石細(xì)胞、木栓細(xì)胞等的分化。而非生物因素，如Ca2+、活性氧（ROS）和活性氮（RON）也可能是誘導(dǎo)植物細(xì)胞PCD發(fā)生的重要內(nèi)在因子。但是，我們對這些誘導(dǎo)植物細(xì)胞PCD的因子以及作用機(jī)制還需要進(jìn)一步探討。

1?ABA及其信號轉(zhuǎn)導(dǎo)與植物細(xì)胞

凋亡

細(xì)胞凋亡可能由一系列生理和應(yīng)激因子引起。 細(xì)胞凋亡可能存在不同的幾種信號途徑，一種因子或幾種因子可能激活一種或幾種特定的信號途徑，而特定細(xì)胞信號途徑的激活可能有細(xì)胞的特異性。有可能是多種上游信號途徑會在下游匯聚，以激活一個(gè)共同的能致使凋亡細(xì)胞降解的最終效應(yīng)機(jī)制。植物體內(nèi)光敏色素A在光周期調(diào)節(jié)ABA水平中起作用[2-3]。作為植物逆境激素，ABA介導(dǎo)了環(huán)境脅迫和植物抗逆反應(yīng)，調(diào)控著植物生長發(fā)育以及響應(yīng)環(huán)境信號，它普遍存在于高等植物中[4]。研究表明；Ca2+、ROS、RON、CaMP、cGMP、IP3是ABA誘導(dǎo)氣孔關(guān)閉信號網(wǎng)絡(luò)中的關(guān)鍵分子[5-6]。Ca2+、鈣調(diào)素（CaM）、蛋白激酶（PK）、二磷酸腺苷核糖（ADPR）和cGMP等可能是ROS和NO信號途徑中的下游分子，這些信號分子間可能形成了一個(gè)較為復(fù)雜的植物細(xì)胞凋亡的網(wǎng)絡(luò)系統(tǒng)[7-8]。

植物激素中的GA和脫落酸ABA等參與植物PCD過程的調(diào)節(jié)。已有實(shí)驗(yàn)證明；水稻和大麥等種子萌發(fā)過程中一些水解酶如α-淀粉酶的活性可被GA調(diào)節(jié)，它們參與了胚乳糊粉細(xì)胞PCD的發(fā)生。GA通過調(diào)節(jié)糊粉細(xì)胞中的ROS水平啟動了細(xì)胞PCD的發(fā)生，GA起到對細(xì)胞PCD的正向調(diào)控作用[9]。與此同時(shí)，ABA可抵消GA的作用，它是糊粉層細(xì)胞PCD的負(fù)調(diào)控因子。因此，ABA對GA信號介導(dǎo)的細(xì)胞PCD具有拮抗效應(yīng)[10]。到目前為止，有關(guān)ABA信號轉(zhuǎn)導(dǎo)的研究主要集中在通過誘導(dǎo)氣孔關(guān)閉來調(diào)節(jié)植物水分代謝，誘導(dǎo)脫水耐性蛋白的表達(dá)來增強(qiáng)植株對水分脅迫的抗性以及ABA增強(qiáng)水分脅迫耐性的作用和誘導(dǎo)的抗氧化防護(hù)系統(tǒng)等諸方面。

2?ROS 是誘發(fā)植物細(xì)胞凋亡的重要內(nèi)源調(diào)節(jié)因子

O3、高光照、機(jī)械損傷、干旱、UV等，這些重要的環(huán)境脅迫因子，它們都是通過誘導(dǎo)ROS的產(chǎn)生而起作用的。它們通過產(chǎn)生氧脅迫的刺激因子，誘導(dǎo)了一些保護(hù)基因，如GST1、GPX、PR1的表達(dá)，啟動了一種由H2O2介導(dǎo)的PCD途徑。H2O2在這些眾多的非特異性反應(yīng)中作為信號分子，很可能參與或調(diào)控了PCD信號傳導(dǎo)過程，并同時(shí)也可能誘導(dǎo)植物防御基因的表達(dá)。研究顯示，低濃度的ROS能誘導(dǎo)或激活了超抗壞血酸過氧化物酶（APX）、過氧化氫酶（CaT）、氧化物歧化酶（SOD）和谷胱甘肽過氧化物酶（GSH-Px） 等的表達(dá)或酶的活性；還能被如VitC、VitE、谷胱甘肽（GSH）和β-胡蘿卜素等非酶抗氧化化合物所清除；而大量產(chǎn)生的ROS則能迅速通過R基因誘導(dǎo)PCD過程。

Ca2+刺激會導(dǎo)致體內(nèi)ROS和RON的積累，ROS和RON作為蛋白激酶的上游信號分子參與調(diào)控PCD過程[11]。正常情況下，在植物細(xì)胞中，ROS的產(chǎn)生和清除維持著一種動態(tài)平衡，CaT、GST、線粒體交替氧化酶（AOX）、APX和SOD等負(fù)責(zé)清除細(xì)胞內(nèi)的ROS[12]。外源ROS、抗氧化劑或有可能改變著ROS的水平，突變體顯示ROS參與了植物PCD。一條極有可能的途徑是線粒體通過程釋放、產(chǎn)生細(xì)胞色素C，從而擾亂電子傳遞鏈產(chǎn)生ROS，并激活類Caspase活性[13]。

H2O2是一種氧化脅迫的一個(gè)刺激因子。H2O2可穩(wěn)定地在細(xì)胞內(nèi)存話較長的時(shí)間，并將它從產(chǎn)生位點(diǎn)輸送到細(xì)胞的各個(gè)部位。ROS的作用位點(diǎn)可能存在于信號傳遞途徑中不同的層次。既可將質(zhì)膜受體上的巰基氧化或活化，還可激活或抑制信號級聯(lián)反應(yīng)中的一些重要酶類。如活化酪氨酸激酶和蛋白激酶C，抑制酪氨酸磷酸化酶活性，同時(shí)還可可能活化基因應(yīng)答元件等。

3?RON也是誘發(fā)植物細(xì)胞凋亡的重要內(nèi)源調(diào)節(jié)因子

NO是在逆境下與ROS相互作用的主要的信號分子，也是植物細(xì)胞凋亡過程中的重要內(nèi)源調(diào)節(jié)因子。在植物抵抗病原菌的入侵時(shí)，在植物過敏反應(yīng)過程中（HR）中，NO與H2O2的相互協(xié)調(diào)作用可得到充分體現(xiàn)。隨著ROS的瞬間爆發(fā)，在NO合酶活性也隨之增強(qiáng)，NO的的合成到達(dá)了高峰[14]。在植物HR反應(yīng)的細(xì)胞凋亡或死亡過程中，細(xì)胞色素C從線粒體中釋放到胞質(zhì)的過程，并導(dǎo)致Caspase的信號級聯(lián)的反應(yīng)是由H2O2和NO引起的[15]。在生物和非生物脅迫下，植物體內(nèi)H2O2和NO通過產(chǎn)生單線態(tài)氧或羥自由基誘導(dǎo)了細(xì)胞凋亡或死亡。在使用NO供體SNP時(shí)，有人發(fā)現(xiàn)NO影響CaT、APX和細(xì)胞色素C氧化酶（COX）等酶活性來參與和調(diào)控植物體生理代謝過程是由NO通過抑制抗氧化物酶活性來調(diào)節(jié)細(xì)胞內(nèi)ROS水平的。Clark[16]等在煙草中發(fā)現(xiàn)，SNP使H2O2積累是通過可逆抑制CaT和APX活性實(shí)現(xiàn)的。GuO[17]等發(fā)現(xiàn)，高水平的ROS是在不能表達(dá)At-NOS1擬南芥植物體內(nèi)呈現(xiàn)的，這表明了在一定條件下NO有抗氧化作用，可降低細(xì)胞的損傷和衰老。在生物逆境下，NO的保護(hù)作用與由NO介導(dǎo)的降低植物體內(nèi)ROS水平是密切相關(guān)的[18]。以上事實(shí)都為NO的抗氧化作用以及NO可能直接清除ROS提供了實(shí)驗(yàn)支持。重要的是；有事實(shí)表明，植物體內(nèi)O2-和H2O2產(chǎn)生的相對速率與調(diào)節(jié)NO參與的反應(yīng)關(guān)系相當(dāng)密切。就是說如果體內(nèi)NO—O2-的平衡有利于O2-生成，NO就在與H2O2反應(yīng)前就被清除了。而假如這種平衡有利于NO的進(jìn)行，O2-就在它轉(zhuǎn)變成為H2O2前也被清除了。NO和H2O2的協(xié)同作用可能會導(dǎo)致細(xì)胞發(fā)生凋亡或死亡，沒有特殊的毒性的ONOO-形成是依靠NO和O2-的相互清除[19]。在百日草莖中的NO的產(chǎn)生的實(shí)驗(yàn)中，Gabaldón等[20]利用激光共聚焦掃描顯微鏡，他們發(fā)現(xiàn)，木質(zhì)部和韌皮部細(xì)胞是主要產(chǎn)生NO的部位，NO的爆發(fā)性釋放是發(fā)生在即將開始分化的木質(zhì)部細(xì)胞中的。研究發(fā)現(xiàn)細(xì)胞內(nèi)NO和亞硝基硫醇（SNO）水平對H2O2誘導(dǎo)的水稻葉肉細(xì)胞PCD起著很重要得作用，H2O2水平的升高將會激活硝酸還原酶（nitrate reductase）的活性，導(dǎo)致NO在細(xì)胞內(nèi)被積累。在其突變體中發(fā)現(xiàn)，除去NO后葉子或懸浮細(xì)胞中的細(xì)胞死亡數(shù)量會呈現(xiàn)明顯降低的趨勢，這些都顯示出了NO在H2O2誘導(dǎo)的細(xì)胞PCD中是一個(gè)很重要的內(nèi)源調(diào)節(jié)因子[21]。另外，他人也發(fā)現(xiàn)，促進(jìn)病原誘導(dǎo)的植物細(xì)胞死亡中是NO與ROS協(xié)同作用的結(jié)

果[22]。

4?Ca2+和其它分子與植物細(xì)胞凋亡的關(guān)系

Ca2+及鈣調(diào)素系統(tǒng)可能是啟動PCD階段的關(guān)鍵因子。在細(xì)胞PCD發(fā)生以前，植物體內(nèi)鈣調(diào)素水平會出現(xiàn)瞬間升高，有人發(fā)現(xiàn)使用鈣調(diào)素的類似物能有效阻止百日草細(xì)胞PCD的發(fā)生[23]。這說明了Ca2+和鈣調(diào)素系統(tǒng)可能是啟動PCD階段的關(guān)鍵因子。GrOOver和JOne[24]在一個(gè)能引發(fā)細(xì)胞死亡的模型中。絲氨酸蛋白酶出現(xiàn)在TE的分化過程中，它降解的細(xì)胞壁中的一些蛋白產(chǎn)物會刺激Ca2+的產(chǎn)生，細(xì)胞內(nèi)Ca2+濃度的升高將導(dǎo)致液泡破裂，從而引起細(xì)胞PCD的發(fā)生。

細(xì)胞色素C胞質(zhì)內(nèi)的釋放與細(xì)胞凋亡的關(guān)系。細(xì)胞色素C 是電子傳遞鏈中的一個(gè)重要的電子載體。研究發(fā)現(xiàn)，當(dāng)植物細(xì)胞凋亡發(fā)生時(shí)，線粒體的外膜被蛋白Bax穿透，將細(xì)胞色素c 釋放到細(xì)胞質(zhì)中去。細(xì)胞色素C在細(xì)胞質(zhì)中與Apaf- I有可能形成有7個(gè)臂的凋亡小體而激活了半胱氨酸蛋白切割酶，引起細(xì)胞發(fā)生凋亡現(xiàn)象[25]。有人在熱休克誘導(dǎo)煙草亮黃色2細(xì)胞2H后發(fā)現(xiàn)，細(xì)胞色素C可從完整的線粒體中被釋放到胞質(zhì)內(nèi)，當(dāng)細(xì)胞色素C在胞質(zhì)內(nèi)達(dá)到一定濃度時(shí)，它通過激活或提高類Caspase-3活性導(dǎo)致植物細(xì)胞PCD的發(fā)生[26]。在向日葵中也發(fā)現(xiàn)，線粒體突變能誘導(dǎo)細(xì)胞色素C的釋放并誘導(dǎo)PCD的發(fā)生[27]。研究還發(fā)現(xiàn)，它們能調(diào)節(jié)線粒體的通透性而不需要Ca2+和其他因素，使線粒體發(fā)生不可逆的膜電位損傷及細(xì)胞色素C的釋放，誘導(dǎo)PCD的

產(chǎn)生[28]。

蛋白酶體可能是細(xì)胞凋亡的關(guān)鍵調(diào)節(jié)因子。研究顯示，激活依賴Ca2+的蛋白激酶可通過提高Ca2+水平來實(shí)現(xiàn)。在不親和罌粟花粉中，SI會激活一種促分裂原活化蛋白激酶（MAPK），并進(jìn)一步激活類Caspase-3蛋白酶，最終導(dǎo)致PCD[29]。植物液泡加工酶VPE具有類Caspase-1的活性，可能是細(xì)胞凋亡的關(guān)鍵調(diào)節(jié)因子。在研究擬南芥中發(fā)現(xiàn)，在管狀分子分化和葉片衰老過程中出現(xiàn)αVPE和δVPE的高表達(dá)；在種皮中發(fā)生PCD的幾層細(xì)胞中，幾層細(xì)胞的PCD參與種皮的發(fā)育形成是通過γVPE特異地表達(dá)和調(diào)節(jié)的[30]。VPE同源基因的表達(dá)與次生木質(zhì)部發(fā)育過程相關(guān)可通過楊樹莖的基因表達(dá)芯片分析來表明[31]。VPE還參與病毒以及真菌毒素誘導(dǎo)的植物超敏反應(yīng)的PCD[32]。最新發(fā)現(xiàn)，具有類Caspase-3活性的20S蛋白酶體在木質(zhì)部分化過程中起重要的作用，用類Caspase-3抑制劑（Ac-DEVD-CHO）處理后影響了擬南芥子葉葉脈的形成；而用蛋白酶體抑制劑clastO-lactacystin β-lactOne處理則延緩了管狀分子分化過程中的PCD的發(fā)生，這些表明了蛋白酶體參與植物細(xì)胞PCD的調(diào)控[33]。

核酸內(nèi)切酶也參與了細(xì)胞PCD過程。DNase可協(xié)助完成胞內(nèi)細(xì)胞核的清除，降解核DNa。利用DNa電泳法、TUNEL法和DNaSDS-PAGE 等方法檢測發(fā)現(xiàn)，多種植物細(xì)胞PCD過程中DNase活性的變化明顯。如谷物種子發(fā)育和胚乳的降解[34]，單性花的發(fā)育[35]，種子根尖的發(fā)育[36]，導(dǎo)管分子的分化[37]，雌雄配子體細(xì)胞的PCD[38]等，但在分子水平上對DNase基因的研究報(bào)道較少。

5?結(jié)束語

在效應(yīng)物刺激下，細(xì)胞膜上的Ca2+、H+通道開放，Ca2+、H+內(nèi)流，細(xì)胞質(zhì)中Ca2+濃度增大，同時(shí)胞外介質(zhì)pH值升高。Ca2+作為胞內(nèi)信號分子，參與了外源刺激的細(xì)胞PCD信號轉(zhuǎn)導(dǎo)，它可能是啟動PCD階段的關(guān)鍵因子。胞質(zhì)中Ca2+可刺激胞內(nèi)H2O2產(chǎn)生，細(xì)胞質(zhì)中較高水平Ca2+濃度以及胞外較高pH值使與ROS產(chǎn)生或清除有關(guān)的酶（APX、GR、膜NOX以及細(xì)胞壁POD等）活化，最終誘發(fā)了ROS的爆發(fā)，激活磷酸激酶（MAPK）等，啟動了PCD途徑。細(xì)胞膜上 NOX是ROS產(chǎn)生的重要酶之一，在多數(shù)情況下，NOX分別以NaDPH和O2作為電子供體及受體并產(chǎn)生ROS。酪氨酸激酶抑制劑HerbimyciNa、G-蛋白抑制劑蘇拉明（Suramin）、離子通道阻斷劑antHracene-9-CarbOxylate acia、Ca2+離子通道阻斷劑利福平（NiFedipine）、PLC抑制劑新霉素（NeOmycin）在誘導(dǎo)子處理后短時(shí)間內(nèi)抑制氧爆發(fā)?？梢?，ROS是誘導(dǎo)細(xì)胞PCD發(fā)生的重要分子，與其他信號分子Ca2+、NO、MAPK一起都處于信號轉(zhuǎn)導(dǎo)的上游，起胞內(nèi)傳遞外源誘導(dǎo)的

作用。

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（責(zé)任編輯：劉昀）