李乾露，楊德雨，劉波，李志偉

改善和恢復(fù)缺血部位的血液灌注是治療缺血性腦血管病的關(guān)鍵。但是由于存在側(cè)支循環(huán)，阻塞動(dòng)脈的供血區(qū)仍然會(huì)有血液供應(yīng)，并且決定了缺血半暗帶的范圍。如果腦缺血后可以迅速促進(jìn)缺血區(qū)側(cè)支循環(huán)的建立，加速缺血區(qū)的血流恢復(fù)，這將對(duì)減少神經(jīng)功能缺損、改善預(yù)后意義重大[1]。因此，最新觀點(diǎn)認(rèn)為：開啟側(cè)支循環(huán)是改善腦血流灌注的新途徑。現(xiàn)對(duì)系統(tǒng)的影像學(xué)評(píng)估做一綜述。

1 腦側(cè)支循環(huán)的結(jié)構(gòu)

腦側(cè)支循環(huán)是指顱內(nèi)、顱外潛在或新生的吻合血管，當(dāng)腦的供血?jiǎng)用}發(fā)生嚴(yán)重狹窄或閉塞的時(shí)候，這些吻合血管可以發(fā)揮代償作用[2]。主要包括腦底動(dòng)脈環(huán)（Willis環(huán)）、小血管吻合及新生血管。

1.1 腦底動(dòng)脈環(huán)（Willis環(huán)） Willis環(huán)主要由雙側(cè)大腦前動(dòng)脈和雙側(cè)頸內(nèi)動(dòng)脈、雙側(cè)大腦后動(dòng)脈、前交通動(dòng)脈和雙側(cè)后交通動(dòng)脈構(gòu)成[3]，當(dāng)某一供血?jiǎng)用}狹窄或閉塞，大腦動(dòng)脈環(huán)可在一定程度上使血液重分配，以維持腦部血液供應(yīng)，對(duì)突發(fā)梗死后缺血區(qū)域血液供應(yīng)情況起著決定性的作用，尤其對(duì)調(diào)節(jié)雙側(cè)大腦半球的血流供應(yīng)起著重要作用[3]。但Willis環(huán)完整者約占50%，變異較多，其中最常見的變異血管是后交通動(dòng)脈[4]，表現(xiàn)為胚胎型大腦后動(dòng)脈，發(fā)生率為25%～32%[5]，不能完成前、后循環(huán)間的良好代償作用[6]。

1.2 小血管吻合 腦部動(dòng)脈也通過許多血管分支及吻合建立側(cè)支網(wǎng)絡(luò)，在腦血供發(fā)生障礙時(shí)也起到一定的調(diào)節(jié)作用。最重要的為腦皮質(zhì)供血的軟腦膜吻合血管，主要有：大腦前動(dòng)脈與大腦中動(dòng)脈前分支、大腦后動(dòng)脈與大腦中動(dòng)脈下后支的吻合，小腦后下動(dòng)脈與腦膜中動(dòng)脈之間的吻合等。研究表明，軟腦膜的血管吻合主要代償大腦中動(dòng)脈前部分支和中部分支供血區(qū)，而對(duì)基底核區(qū)代償相對(duì)較差[7]。軟腦膜的側(cè)支吻合充分建立的卒中患者，進(jìn)展性卒中的發(fā)生率較小，梗死體積也較小，預(yù)后也較好[8-9]。

1.3 新生血管 新生血管包括動(dòng)脈生長和血管發(fā)生。前者是指血管平滑肌細(xì)胞增殖使原有的側(cè)支小血管內(nèi)腔擴(kuò)大，使缺血部位供血增加[2，10]。后者是指核心部位的毛細(xì)血管增殖、遷移和形成管腔。當(dāng)腦部供血?jiǎng)用}狹窄程度嚴(yán)重時(shí)，產(chǎn)生大量血管內(nèi)皮生長因子，促進(jìn)動(dòng)脈的生長和新生血管生成，進(jìn)而促進(jìn)側(cè)支循環(huán)網(wǎng)絡(luò)的構(gòu)建。

2 腦側(cè)支循環(huán)的影像學(xué)評(píng)估方法

腦側(cè)支吻合網(wǎng)絡(luò)對(duì)缺血性腦血管病患者的臨床治療結(jié)局起著重要的預(yù)測(cè)作用，影響治療策略的制訂，應(yīng)該竭力對(duì)患者進(jìn)行全面系統(tǒng)的腦側(cè)支循環(huán)評(píng)估。雖然近年來，影像學(xué)評(píng)估技術(shù)不斷的增加，但是仍然缺乏評(píng)估的專用技術(shù)，僅可從現(xiàn)有技術(shù)中選擇相對(duì)合適的技術(shù)從不同層面了解缺血性腦血管病患者的側(cè)支循環(huán)情況。這些影像學(xué)技術(shù)包括全腦數(shù)字減影血管造影術(shù)（digital subtraction angiography，DSA）、經(jīng)顱多普勒超聲（transcranial Doppler，TCD）、計(jì)算機(jī)斷層掃描血管造影（computed tomography angiography，CTA）和磁共振成像（magnetic resonance imaging，MRI）。

2.1 數(shù)字減影血管造影術(shù) 目前DSA仍是國際上大多臨床試驗(yàn)研究判斷腦側(cè)支血管完整性的金標(biāo)準(zhǔn)[11-12]，通過對(duì)注入造影劑前后兩次圖像進(jìn)行減影處理，最后得到清晰的血管成像[13]，可反映側(cè)支代償?shù)膩碓?、代償血流的方向和速度、?cè)支代償?shù)母采w范圍等，更重要的是DSA可以評(píng)估腦側(cè)支循環(huán)的三個(gè)主要路徑：Willis環(huán)、小血管吻合、新生血管。但國內(nèi)外現(xiàn)已報(bào)道的研究中，腦側(cè)支循環(huán)評(píng)估方法的標(biāo)準(zhǔn)各不相同。有研究者認(rèn)為，大腦中動(dòng)脈M2段的幾個(gè)退化分支充盈好則提示腦側(cè)支血供較好，充盈不佳則提示腦側(cè)支循環(huán)相對(duì)較差[14]。而Higashida等[15]推薦在未來的臨床試驗(yàn)中用5分制量表評(píng)價(jià)腦側(cè)支血流的情況，即：0級(jí)為無側(cè)支血流流向缺血部位，1級(jí)為慢速且不足的側(cè)支血流流向缺血部位邊緣，2級(jí)為快速的側(cè)支血流流向缺血部位邊緣但僅有部分到達(dá)缺血區(qū)，3級(jí)為缺血區(qū)有慢速但完全的造影血流，4級(jí)為快速且完全的側(cè)支血流到達(dá)全部缺血區(qū)域的血管床，此文得到美國介入?yún)f(xié)會(huì)、介入放射協(xié)會(huì)和神經(jīng)放射治療學(xué)支持認(rèn)可，但對(duì)于快速、慢速側(cè)支血流填充需統(tǒng)一標(biāo)準(zhǔn)予以界定。最近一項(xiàng)研究通過應(yīng)用區(qū)域血管的造影評(píng)分系統(tǒng)對(duì)經(jīng)造影確診的急性大腦中動(dòng)脈閉塞者進(jìn)行梗死區(qū)域預(yù)測(cè)，該研究納入44例大腦中動(dòng)脈閉塞且均有臨床癥狀的患者，其中梗死部位存在完全側(cè)支循環(huán)的患者11例，存在部分側(cè)支循環(huán)的患者11例，無側(cè)支循環(huán)的20例，隨機(jī)選擇其中29例患者予以溶栓治療，13例不予溶栓治療，將區(qū)域血管造影評(píng)分與7～10 d的隨訪CT結(jié)果和7～90 d美國國立衛(wèi)生研究院卒中量表（National Institutes Health of Stroke Scale，NIHSS）評(píng)分比較，比較結(jié)果發(fā)現(xiàn)，血管造影側(cè)支循環(huán)評(píng)分能較準(zhǔn)確地預(yù)測(cè)缺血性卒中，側(cè)支造影等級(jí)與7～10 d的CT所見梗死體積、7～90 d的臨床預(yù)后密切相關(guān)，區(qū)域側(cè)支血流的血管造影評(píng)分能夠較準(zhǔn)確地預(yù)測(cè)梗死的部位和程度，證實(shí)了側(cè)支血流的存在能減小腦梗死的體積，改善預(yù)后[16]，但仍需更多的試驗(yàn)證實(shí)這一研究的可行性與有效性。然而，DSA是有創(chuàng)檢查，費(fèi)用也較高，在急性缺血性卒中患者中未被普遍應(yīng)用，而且注射對(duì)比劑的壓力和劑量的差異可影響遠(yuǎn)端血管的顯示。

2.2 經(jīng)顱多普勒超聲 TCD最重要和最基本的價(jià)值是通過檢測(cè)顱底動(dòng)脈血流的方向、血流的速度、頻譜的形態(tài)等較為準(zhǔn)確地反映腦動(dòng)脈血管的狹窄程度和腦側(cè)支吻合血管的情況。TCD對(duì)于評(píng)估不同動(dòng)脈側(cè)支循環(huán)建立的標(biāo)準(zhǔn)如下：前交通動(dòng)脈（anterior communicating artery，ACoA）側(cè)支通路開放：病變同側(cè)A1段血流方向逆轉(zhuǎn)（朝向探頭）；病變對(duì)側(cè)A1段血流方向不變，血流速度明顯增加；壓迫對(duì)側(cè)頸總動(dòng)脈，病變側(cè)A1段和大腦中動(dòng)脈（middle cerebral artery，MCA）主干（M1段）血流信號(hào)明顯減低。后交通動(dòng)脈（posterior communicating artery，PCoA）側(cè)支通路開放：病變側(cè)P1段血流速度增加＞20%，基底動(dòng)脈（basilar artery，BA）平均流速＞70 cm/s；壓迫對(duì)側(cè)頸總動(dòng)脈時(shí)P1段和BA流速增加更顯著。眼動(dòng)脈（ophthalmic artery，OA）側(cè)支通路開放：病變側(cè)眼動(dòng)脈血流方向逆轉(zhuǎn)（背離探頭），血流阻力減低（搏動(dòng)指數(shù)≤1.0）。軟腦膜吻合側(cè)支通路開放：病變側(cè)A1段或大腦后動(dòng)脈（posterior cerebral artery，PCA）血流速度增快（高于對(duì)側(cè)35%以上），血流方向無改變[17]。對(duì)于頸內(nèi)動(dòng)脈（internal carotid artery，ICA）狹窄或閉塞者側(cè)支網(wǎng)絡(luò)的評(píng)估是一種相對(duì)可靠的評(píng)估工具，其對(duì)前交通動(dòng)脈的評(píng)估特異性和敏感性高于后交通動(dòng)脈[18]。在評(píng)估眼動(dòng)脈的側(cè)支吻合網(wǎng)絡(luò)時(shí)也具有重要價(jià)值[19]。李軼等[20]通過利用TCD檢測(cè)49例經(jīng)DSA確診的單側(cè)大腦中動(dòng)脈狹窄患者，計(jì)算由TCD監(jiān)測(cè)得到的雙側(cè)大腦后動(dòng)脈收縮期的峰值流速比值及患側(cè)大腦前動(dòng)脈與健側(cè)大腦中動(dòng)脈的比值，觀察分析以上指標(biāo)與腦側(cè)支網(wǎng)絡(luò)構(gòu)建的關(guān)系。結(jié)果表明TCD所提供的證據(jù)能夠反映大腦中動(dòng)脈發(fā)生病變時(shí)側(cè)支吻合的情況，但不完全。另一項(xiàng)研究選擇了80例經(jīng)磁共振血管造影（magnetic resonance angiography，MRA）確診的一側(cè)頸內(nèi)動(dòng)脈閉塞的老年患者，應(yīng)用TCD技術(shù)對(duì)眼動(dòng)脈和Willis環(huán)的側(cè)支通路進(jìn)行檢測(cè)，TCD結(jié)果顯示93%前交通動(dòng)脈側(cè)支開放，51%后交通動(dòng)脈側(cè)支開放，25%眼動(dòng)脈側(cè)支開放，證實(shí)了TCD有助于了解頸內(nèi)動(dòng)脈閉塞的老年患者的側(cè)支吻合血管的代償力[21]。但是，目前尚沒有較好地利用TCD技術(shù)完成對(duì)側(cè)支血管網(wǎng)絡(luò)的評(píng)估，故應(yīng)加強(qiáng)對(duì)TCD應(yīng)用的研究，提高應(yīng)用TCD檢測(cè)與分析的技能、充分地發(fā)揮其基本作用。經(jīng)顱彩色雙功能超聲（transcranial colorcoded duplex sonography，TCCD）是一種比較新式的無創(chuàng)性的能夠顯示顱內(nèi)血管結(jié)構(gòu)實(shí)時(shí)情況和大腦實(shí)質(zhì)的技術(shù)；它能夠顯示靜脈的結(jié)構(gòu)和小動(dòng)脈的分支，因此與傳統(tǒng)的TCD比較，在觀察血管的結(jié)構(gòu)方面顯得更加準(zhǔn)確[22]。對(duì)比增強(qiáng)TCCD可增加檢查的敏感性。由于以上檢查具有便捷、無創(chuàng)、廉價(jià)等特點(diǎn)，因此可以用于基層醫(yī)院初步診斷或人群篩查。但不足之處在于超聲束易穿透不充分及檢查結(jié)果受操作者的主觀影響。

2.3 計(jì)算機(jī)斷層掃描血管造影 CTA是非介入性的血管成像技術(shù)，經(jīng)靜脈注入造影劑，血管中造影劑充盈受損高峰時(shí)利用螺旋CT行連續(xù)性掃描，計(jì)算機(jī)處理所得圖像重現(xiàn)血管主體，從不同角度顯示血管結(jié)構(gòu)，可以較準(zhǔn)確地評(píng)價(jià)血管狹窄的程度和側(cè)支循環(huán)的情況。對(duì)Willis環(huán)的變異評(píng)估方面有較高的準(zhǔn)確性（特異性和敏感性都＞90%），但對(duì)于發(fā)育不良的結(jié)構(gòu)描述上有一定的局限性（敏感性為52.6%，特異性為98.2%）[6]。有研究者分析了用MRI隨訪113例經(jīng)灌注CT和CTA檢測(cè)提示有腦缺血的患者，其中最后診斷為缺血性卒中的有55例，比較灌注CT和CTA在急性缺血性卒中時(shí)的不同作用。研究結(jié)果顯示，CTA在明確梗死部位方面最準(zhǔn)確，灌注CT能對(duì)梗死部位的體積做出準(zhǔn)確的預(yù)測(cè)。該研究還表明，灌注CT用于評(píng)估可逆的腦組織和梗死的核心部位較好，CTA峰值高信號(hào)是量化評(píng)估側(cè)支循環(huán)最好的影像學(xué)技術(shù)[23]。軟腦膜的側(cè)支循環(huán)情況對(duì)急性缺血性卒中的預(yù)后非常重要[24]。有研究者回顧性分析了139例行CTA檢查后確診的大腦中動(dòng)脈M1段閉塞的缺血性卒中患者，用腦膜區(qū)域評(píng)分評(píng)估軟腦膜的側(cè)支循環(huán)情況，評(píng)分越高者血管內(nèi)治療效果較好，說明腦膜區(qū)域評(píng)分所得的參數(shù)對(duì)急性缺血性卒中者預(yù)后的預(yù)測(cè)有價(jià)值[25]。

2.4 磁共振成像 MRI主要通過MRA和MRI液體衰減反轉(zhuǎn)恢復(fù)序列（fluid-attenuated inversion recovery，F(xiàn)LAIR）的作用預(yù)定義側(cè)支循環(huán)并評(píng)估卒中的預(yù)后。MRI-FLAIR上呈現(xiàn)的高信號(hào)血管征（hyperintense vessel sign，HVS）可能為缺血性卒中后側(cè)支循環(huán)形成[26]。腦血管閉塞后代償性回流的軟腦膜側(cè)支是FLAIR血管高信號(hào)征形成的病理生理基礎(chǔ)[27]，故FLAIR血管高信號(hào)征可用來評(píng)估缺血性卒中患者的側(cè)支循環(huán)。一項(xiàng)選擇52例經(jīng)MRI確診為大腦中動(dòng)脈閉塞且未經(jīng)溶栓治療的患者，觀察其在預(yù)治療期間缺血損傷的體積、灌注損傷的體積和血管閉塞的情況，NIHSS評(píng)分作為臨床嚴(yán)重性的評(píng)估標(biāo)準(zhǔn)。結(jié)果顯示：在FLAIR中血管的遠(yuǎn)端高信號(hào)非常明顯的為46%，高信號(hào)較明顯的為27%，沒有高信號(hào)的為27%，血管的遠(yuǎn)端顯示高信號(hào)的患者初始缺血性損傷體積、24 h的缺血性損傷體積和亞急性的缺血性損傷體積比沒有高信號(hào)的患者小，所對(duì)應(yīng)灌注血流量多的患者梗死灶的最終面積比沒有高信號(hào)的患者小，在FLAIR中血管遠(yuǎn)端有顯著高信號(hào)者經(jīng)溶栓治療后的2 h再通率為48%，24 h再通率為74%，NIHSS評(píng)分比沒有顯著高信號(hào)的患者小[12]。雖然MRI-FLAIR能夠間接顯示側(cè)支的血供情況，但是所提供的信息有限。MRA可利用標(biāo)志物的方式——血液中的質(zhì)子泵，讓周圍的組織與血管形成鮮明的對(duì)比，不需要造影劑，在計(jì)算機(jī)的處理下顯現(xiàn)血管的形態(tài)，是探測(cè)Willis環(huán)解剖結(jié)構(gòu)敏感性較高的技術(shù)，但是基于MRA的成像原理，信號(hào)的變化較復(fù)雜，容易產(chǎn)生偽影，MRA可能不能真實(shí)地反映側(cè)支循環(huán)的情況[6]。血管編碼的動(dòng)脈自旋標(biāo)記磁共振成像（vessel-encoded arterial spin 1abeling，VE-ASL）技術(shù)將區(qū)域灌注情況同解剖結(jié)構(gòu)聯(lián)系起來，通過一種內(nèi)生示蹤物標(biāo)記供血血管內(nèi)的動(dòng)脈水質(zhì)子，可以選擇性地顯示主要血管供血區(qū)域灌注情況，包括側(cè)支循環(huán)血管供血區(qū)，在時(shí)間和空間分辨率上均優(yōu)于目前所有其他無創(chuàng)性檢查技術(shù)[11，28-29]。Chng等的一項(xiàng)DSA和MRA-ASL對(duì)照研究[11]，入選18例合并有顱內(nèi)外血管狹窄的缺血性卒中患者，所有患者均完成DSA和MRA-ASL檢查，結(jié)果顯示兩種評(píng)估方法在顯示側(cè)支血管方面一致性很好，DSA和ASL在血管的評(píng)估上準(zhǔn)確率分別是98%和89%，ASL對(duì)側(cè)支情況的評(píng)估方面所得到的影像學(xué)信息與DSA相當(dāng)，而且可以在常規(guī)行MRI檢查時(shí)運(yùn)用，所以MRA-ASL技術(shù)或許可以運(yùn)用于不能行DSA檢查的患者評(píng)估側(cè)支供血情況，但仍需進(jìn)一步的研究證實(shí)。MRA存在有一定局限性：對(duì)腦膜淺表血管、眼動(dòng)脈、脈絡(luò)膜的前動(dòng)脈等小動(dòng)脈顯示不佳，對(duì)血流速度不敏感。由于血管的角度、血管的走行、血流的緩慢及不規(guī)則問題，有時(shí)結(jié)果會(huì)表現(xiàn)假陽性或者假陰性。

DSA是目前評(píng)估側(cè)支循環(huán)的金標(biāo)準(zhǔn)，可以準(zhǔn)確判斷血管的狹窄部位和梗死范圍，清晰顯示側(cè)支血管的分布和所代償?shù)墓┭獏^(qū)域，但由于是有創(chuàng)的檢查，限制了一部分患者的臨床應(yīng)用。相對(duì)于DSA，TCD能測(cè)量側(cè)支循環(huán)的血流速度、確定血流方向等，其無創(chuàng)、經(jīng)濟(jì)、簡便等優(yōu)點(diǎn)使之成為臨床上用于初步評(píng)價(jià)側(cè)支血供的方法。CTA也是無創(chuàng)性的評(píng)估技術(shù)，能顯示腦血管的三維結(jié)構(gòu)，可從任何角度對(duì)顱內(nèi)血管行動(dòng)態(tài)觀察，利于顯示解剖結(jié)構(gòu)和病變的細(xì)微之處，并且可以同時(shí)顯示椎基底動(dòng)脈系統(tǒng)Willis環(huán)和頸動(dòng)脈系統(tǒng)，因其速度快、穩(wěn)定性較好等優(yōu)點(diǎn)，可用于評(píng)估急性發(fā)病的卒中患者的側(cè)支情況，但同樣需要注入造影劑，且低時(shí)間分辨率會(huì)導(dǎo)致其對(duì)側(cè)支供血情況做出過高的評(píng)估。MRA無需注射造影劑，可以顯示成像范圍內(nèi)全部主要的血管及其分支，但對(duì)軟腦膜的側(cè)支血供方面評(píng)估能力較低，可借助MRAASL這一新技術(shù)彌補(bǔ)此缺陷，也許以后有望取代DSA等有創(chuàng)方法對(duì)側(cè)支血供進(jìn)行全面的評(píng)估。目前，針對(duì)各種檢查技術(shù)的優(yōu)劣及檢查的時(shí)機(jī)與腦側(cè)支吻合血管情況的關(guān)系，仍然缺乏大規(guī)模的對(duì)照試驗(yàn)研究。

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【點(diǎn)睛】

本文較全面地介紹腦側(cè)支循環(huán)的影像學(xué)評(píng)估方法，有助于選擇合理評(píng)估方式，以制訂最佳方案發(fā)揮側(cè)支循環(huán)在改善和恢復(fù)缺血區(qū)腦血流灌注的作用。