孫曉琪, 于 紅， 于瑞海， 李 琪(中國海洋大學海水養(yǎng)殖教育部重點實驗室，山東 青島 266003)

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研究簡報

脈紅螺形態(tài)學參數(shù)分析及其交配行為的觀察?

孫曉琪, 于 紅， 于瑞海， 李 琪
(中國海洋大學海水養(yǎng)殖教育部重點實驗室，山東 青島 266003)

為探究脈紅螺(Rapanavenosa)的交配模式及交配前的性選擇機制，本實驗選取99個脈紅螺成體進行形態(tài)學測量并分析6個形態(tài)參數(shù)的相關(guān)性。研究發(fā)現(xiàn)，脈紅螺的殼寬、體螺層高、厴寬和厴高均與殼高有顯著相關(guān)性(r≥0.8)，與螺旋部高無相關(guān)性(r<0.3)，螺旋部高僅與殼高有弱相關(guān)性(0.3≤r<0.5)；進一步比較雌螺和雄螺的6個形態(tài)學參數(shù)，發(fā)現(xiàn)脈紅螺不存在性別二態(tài)性現(xiàn)象。在室內(nèi)養(yǎng)殖池內(nèi)觀察脈紅螺交配行為，發(fā)現(xiàn)親螺入池后2～4d，雌螺和雄螺陸續(xù)出現(xiàn)交配現(xiàn)象；脈紅螺每次交配持續(xù)時間均小于96 h，其中83.6%的交配在48 h內(nèi)完成；雌螺和雄螺的交配次數(shù)均在0～5次之間，交配間隔期在2.67～8.80d之間，且前2次交配的間隔期要長于其他間隔期；未發(fā)現(xiàn)脈紅螺在交配前以外部形態(tài)特征作為選擇依據(jù)。研究表明，脈紅螺屬于多雌多雄的混交模式。

脈紅螺； 交配模式； 性選擇； 性別二態(tài)性； 形態(tài)參數(shù)

性選擇(Sexual selection)是指在有性生殖環(huán)境下對可以增加動物生殖成功性狀的選擇，它是自然選擇的一種特殊形式[1]。動物為了繁衍后代、提高自身繁殖成功率，表現(xiàn)出各種各樣的性選擇行為，既包括同性個體間的競爭，也包括異性間的配偶選擇；既存在交配前形態(tài)個體水平的性選擇，也存在交配后精卵之間的性選擇。性選擇的成功與否直接決定動物的繁殖成功率，對其生物學特性的遺傳有著重要影響，是動物在有性生殖環(huán)境下最重要的行為[1]；同時性選擇對于物種的進化和形成也具有重要意義，性選擇行為的分化會改變物種種群內(nèi)某些基因的基因型頻率，導致物種內(nèi)的微進化，進而加速新物種的形成[2]。性選擇研究一直是繁殖行為學、行為生態(tài)學和進化生態(tài)學等研究領(lǐng)域的熱點，不僅有助于了解物種的交配模式演化和行為進化趨勢，同時也可為物種種質(zhì)資源保護提供理論基礎(chǔ)，為經(jīng)濟動物的人工繁育提供重要資料。

腹足類是軟體動物門中分布最廣、屬種最多的一個類群，其數(shù)量僅次于昆蟲，是少有的能夠棲息于海洋、淡水和陸地3種生境的動物類群。腹足類具有復雜的求偶和繁殖方式，混交與精子貯存現(xiàn)象較為普遍，是近年來水生無脊椎動物性選擇研究中的熱點類群。研究發(fā)現(xiàn)，腹足類交配前性選擇的主動方多為雄螺[3-5]，性選擇依據(jù)主要為雌螺的個體大小及交配狀態(tài)，不同種屬之間選擇標準有所不同。

脈紅螺(Rapanavenosa)隸屬于軟體動物門(Mollusca)、腹足綱(Gastropoda)、新腹足目(Neogastropoda)、骨螺科(Muricidae)、紅螺屬(Rapana)，成體殼高約110 mm，為大型海洋底棲貝類，廣泛分布在中國渤海和黃海潮間帶至水深約20 m的巖石岸及泥沙質(zhì)的淺海[6]。脈紅螺足部肥大、味美、營養(yǎng)豐富，除鮮食外，可制罐、冷凍或加工成干制品，深受國內(nèi)外市場歡迎，已成為中國重要的養(yǎng)殖開發(fā)品種。脈紅螺為雌雄異體，體內(nèi)受精，交尾后受精卵被革質(zhì)膜與黏液聚集一起產(chǎn)出，黏附于基質(zhì)上，卵袋成簇分布，呈菊花狀排列[7-8]。脈紅螺作為典型的海洋腹足類，其繁殖行為學知識相對匱乏。目前，僅報道脈紅螺繁殖期內(nèi)親螺有多次交尾現(xiàn)象[7]以及具有多雄交配現(xiàn)象[9]，但其具體交配模式并不清楚；有關(guān)于脈紅螺性選擇方面的研究未見報道。

本研究通過對脈紅螺交配行為進行觀察及相關(guān)形態(tài)參數(shù)分析，檢測脈紅螺是否存在性別二態(tài)性，確定脈紅螺的交配模式和交配前性選擇的機制，為脈紅螺苗種人工繁育及種質(zhì)資源保護提供重要的基礎(chǔ)資料。

1 材料與方法

1.1 材料

實驗用脈紅螺親螺于2012年3月采自日照，共99個，殼高為71～120 mm；置于煙臺海益苗業(yè)有限公司進行暫養(yǎng)促熟。

1.2 方法

1.2.1 形態(tài)參數(shù)測量及相關(guān)分析 用數(shù)顯電子游標卡尺測量99個親螺的殼高、螺旋部高、體螺層高、殼口寬、厴寬和厴高6個形態(tài)參數(shù)(見圖1)，精確度為0.01 mm。使用SPSS18.0軟件對親螺的各形態(tài)參數(shù)進行相關(guān)分析，運用逐步回歸分析，建立多元回歸方程。對雌螺和雄螺的6個形態(tài)參數(shù)分別進行t檢驗。

(A.殼高；B.螺旋部高；C.體螺層高；D.殼口寬；E.厴寬；F.厴高；單位為mm。A. Shell height; B. Spire height; C. Body whorl height; D. Aperture width; E. Operculum width; F. Operculum height; Unit：mm.)

圖1 脈紅螺形態(tài)參數(shù)測量

Fig.1 The morphologic measurements ofRapanavenosa

1.2.2 交配行為觀察及記錄 隨機選取49個脈紅螺親螺，用防水材料在每一個親螺的殼上做好編號，以便進行觀察記錄。親螺在養(yǎng)殖池中培養(yǎng)(4 m×3 m×1.5 m)，養(yǎng)殖水體25 m3，水深是1.2 m，水溫21～23 ℃。養(yǎng)殖期間，投喂蛤蜊、扇貝、貽貝等鮮活餌料，每日清底，每日換水2次，每次1/2水體容積，連續(xù)充氣增氧。在培養(yǎng)過程中，觀察交配現(xiàn)象，判斷雌雄(雄性有交接突起，雌性無[7])，并記錄交配個體、交配時間、產(chǎn)卵時間。對于未發(fā)生交配的親螺，實驗結(jié)束后解剖通過觀察生殖系統(tǒng)判別雌雄(生殖腺位于身體背側(cè)，成熟期精巢淡黃色，卵巢桔黃色，雄性在外套腔右側(cè)有交接突起，雌性有受精囊開口，即產(chǎn)卵孔[7])。

2 結(jié)果

2.1 形態(tài)參數(shù)的相關(guān)性及線性相關(guān)方程

相關(guān)性分析結(jié)果顯示體螺層高、殼口寬、厴寬、厴高與殼高之間均存在極強相關(guān)性(相關(guān)系數(shù)大于0.88)，而螺旋部高僅與殼高有弱相關(guān)性(相關(guān)系數(shù)僅為0.35)，與體螺層高、殼口寬、厴寬、厴高之間均無顯著相關(guān)性(見表1)。對殼高和體螺層高、殼口寬、厴寬、厴高做線性回歸分析，以殼高作為自變量，其余參數(shù)作為因變量，線性回歸方程如下：

Y1=-8.006+0.925X,

Y2=-3.636+0.492X,

Y3=-4.418+0.531X,

Y4=-4.401+0.357X。

式中：X為殼高；Y1為體螺層高；Y2為殼口寬；Y3為厴寬；Y4為厴高。

從線性方程可以看出：體螺層高、殼口寬、厴寬、厴高4個參數(shù)均隨殼高的增大而增大。

表1 脈紅螺各形態(tài)參數(shù)的相關(guān)系數(shù)

注：**表示顯著相關(guān)性。Note：**Represent significant correlation.

①Morphological parameters;②Shell height;③Body whorl height;④Spire height;⑤Aperture width;⑥Operculum width;⑦Operculum height

2.2 性別二態(tài)性

對脈紅螺(均為5螺層)雌螺(44個)和雄螺(55個)的殼高、螺旋部高、體螺層高、殼口寬、厴寬和厴高6個形態(tài)參數(shù)進行t檢驗分析，結(jié)果發(fā)現(xiàn)脈紅螺雌螺和雄螺的形態(tài)參數(shù)之間差異不顯著，(見表2，P>0.05)，表明雌螺和雄螺之間無性別二態(tài)性現(xiàn)象。

2.3 交配模式

2.3.1 交配過程及持續(xù)時間 親螺入池后2～4d，雌螺和雄螺陸續(xù)出現(xiàn)交配現(xiàn)象。交配時雄螺與雌螺殼口呈45°角相對，雄螺交接突起伸入雌螺產(chǎn)卵孔內(nèi)，將精子送入受精囊(見圖2)。在5月15日—6月4日之間的觀察發(fā)現(xiàn)，脈紅螺每次交配持續(xù)時間不超過96 h，其中42.6%的交配對在24 h內(nèi)完成一次交配，41.0%的交配對為24～48 h，14.8%的交配對為48～72 h，1.6%的交配對為72～96 h(見表3)。

表2 脈紅螺各形態(tài)參數(shù)的t檢驗分析

注：雌性和雄性的6個形態(tài)參數(shù)均為平均值，單位：mm。Note: six morphological parameters of male and femaleare are average, unit: mm.

①Shell height；②Body whorl height；③Spire height；④Aperture width；⑤Operculum width；⑥Operculum height

圖2 脈紅螺親本交配及所產(chǎn)的卵袋

交配持續(xù)時間/hMatingduration<2424～4848～7272～96交配對數(shù)Copulationpairs262591

2.3.2 交配次數(shù) 脈紅螺雌螺和雄螺的交配次數(shù)均在0～5次之間。雄螺個體中，發(fā)生2次交配的比例最高，占37.0%；雌螺個體中發(fā)生1～5次交配的個體數(shù)所占比例大致相同，有1個個體未發(fā)生交配(見表4)。

2.3.3 交配間隔期 脈紅螺個體的交配間隔期在2.67～8.80d之間，其中雌螺個體交配的間隔期在2.67～7.20d之間，雄螺個體交配間隔在3.00～8.80d之間。對每2次交配的間隔期進行統(tǒng)計，發(fā)生第1次和第2次交配的平均間隔期為5.41d，第2次和第3次的間隔期為4.18d，第3次和第4次交配的平均間隔期為4.31d，第4次和第5次的平均間隔期為3.84d(見表4)。

2.3.4 交配-產(chǎn)卵間隔期 脈紅螺交尾之后，雌螺在池壁產(chǎn)出黃色菊花瓣狀卵簇，較透明，隨著孵化天數(shù)增加，卵袋顏色逐漸變?yōu)闇\灰色，最后變?yōu)榛疑?見圖2)。實驗期間觀察記錄6個雌螺交配直至產(chǎn)卵期間的情況，產(chǎn)卵前的交配次數(shù)在1～4次之間，最后交配時間到產(chǎn)卵間隔為3.00～7.00d。統(tǒng)計發(fā)現(xiàn)6個雌螺產(chǎn)卵前平均交配2.33次，首次交配至產(chǎn)卵的平均間隔期為11.25d，末次交配至產(chǎn)卵的平均間隔期為5.00d(見表5)。

2.4 交配前性選擇標準及交配主動方

2.4.1 交配與否的外部特征選擇 對發(fā)生交配行為的雄螺(24個)和未發(fā)生交配行為的雄螺(3個)進行殼高、體螺層高、螺旋部高、殼口寬、厴寬和厴高6個形態(tài)參數(shù)比較，未發(fā)現(xiàn)顯著性差異(P>0.05)。22個雌螺中僅有1個未發(fā)生交配行為。結(jié)果顯示，無論雄螺還是雌螺，都未發(fā)現(xiàn)對異性的外部特征進行選擇(P>0.05)。

表4 脈紅螺所有個體的交配次數(shù)及交配間隔

注：以上的間隔天數(shù)均為平均數(shù)。Note: The above days of copulation interval are average.

①1～2 times interval；②2～3 times interval；③3～4 times interval；④4～5 times interval

表5 交配次數(shù)及產(chǎn)卵間隔

Note: ①Individual；②Copulation times before oviposition；③Premiere copulation-oviferous interval；④Last copulation-oviferous interval

2.4.2 多重交配的外部特征選擇 分別比較未發(fā)生多重交配(0～1次)和發(fā)生多重交配行為(2～5次)的雌螺和雄螺，結(jié)果顯示未發(fā)現(xiàn)雄螺對雌螺在外部形態(tài)特征上有選擇(P>0.05)，也未發(fā)現(xiàn)雌螺對雄螺在外部形態(tài)特征上有選擇(P>0.05)。

3 討論

本研究通過分析脈紅螺的6個形態(tài)參數(shù)發(fā)現(xiàn)，脈紅螺的殼高與體螺層高、殼口寬、厴寬、厴高4個參數(shù)存在強線性關(guān)系，并能做相關(guān)線性回歸方程，但與螺旋部高的相關(guān)性不高；形態(tài)參數(shù)之間存在顯著相關(guān)性現(xiàn)象在其他貝類中也有報道，如陸雅鳳等[10]在東極厚殼貽貝中研究發(fā)現(xiàn)其殼高、殼長、殼寬等10個形態(tài)性狀之間均達到顯著相關(guān)，因此可以使用殼高和螺旋部高這2個參數(shù)作為檢測脈紅螺個體大小的標準。

性別二態(tài)性是指一些生物體的雌、雄性具有明顯不同的性別特征的現(xiàn)象。本研究中分析比較脈紅螺雌雄之間的6個形態(tài)參數(shù)，結(jié)果發(fā)現(xiàn)雌螺和雄螺的形態(tài)參數(shù)之間差異不顯著，表明脈紅螺雌螺和雄螺之間并無性別二態(tài)性現(xiàn)象。但在濱螺(Littorinasubrotundata)中，Zahradnik等[5]研究發(fā)現(xiàn)雌螺殼高顯著高于雄螺殼高，雌雄個體間存在顯著的性別二態(tài)性現(xiàn)象。

對脈紅螺雌雄間交配次數(shù)的觀察發(fā)現(xiàn)，脈紅螺雌螺和雄螺個體交配的次數(shù)均在0～5次之間，證實脈紅螺為多雌多雄的混交模式，其中37.0%的脈紅螺雄螺個體發(fā)生2次交配。多重交配有利于增加后代數(shù)量，還可以增加雌螺繁殖能力，在腹足類中多重交配現(xiàn)象較為普遍，如由蝸(Solenosteiramacrospira)[11]、海水履螺(Crepidulacoquimbensis)[12]、北黃玉黍螺(Littorinaobtusata)[13]、香螺(Neptuneaarthritica)[14]等。有研究表明，每種動物都有自己最適宜的最佳交配次數(shù)，并受到能量消耗、被捕食風險等的影響，交配次數(shù)太少不利于繁殖成功而次數(shù)太多則會減少自身壽命[15-18]。本研究發(fā)現(xiàn)脈紅螺雄螺大多選擇交配2次、雌螺交配1～5次不等的多重交配模式。

本研究中，脈紅螺每2次交配的間隔在2.67～8.80d，并且前2次交配的間隔時間最久。在蜻蛉(Calopteryxhaemorrhoidalisasturica)中發(fā)現(xiàn)交配時雄螺的刺激能誘導雌螺排出體內(nèi)儲存的其他雄螺的精子[19]，因此本研究中脈紅螺前2次交配間隔最久可能是雌螺為了防止受到其他交配對象誘導而排出初次交配對象的精子。

脈紅螺雌雄個體在交配前未發(fā)現(xiàn)對交配對象有形態(tài)特征的選擇，這與其他腹足類(如瓶螺科的福壽螺(Pomaceacanaliculata)[20]、玉黍螺科的玉黍螺(Littorinalittorea)[4])雄螺以雌螺個體大小作為選擇標準不同。

本文通過外部形態(tài)測量及交配行為觀察，初步探究了脈紅螺的交配模式及交配前性選擇機制，結(jié)果表明，脈紅螺交配模式為多重交配的混交模式，交配前雄螺和雌螺均未發(fā)現(xiàn)以對方的外部形態(tài)作為選擇標準，其具體交配機制還有待于繼續(xù)深入研究。

[1] Darwin C R. The descendent of man, and selection in relation to sex [M]. London： John Murray, 1871.

[2] Rolán-Alvarez E, Caballero A. Estimating sexual selection and sexual isolation effects from mating frequencies [J]. Evolution, 2000, 54: 30-36.

[3] Saur M. Mate discrimination inLittorinalittorea(L.) andL.saxatilis(Olivi) (Mollusca: Prosobranchia) [J]. Hydrobiologia, 1990, 193: 261-270.

[4] Erlandsson J, Johannesson K. Sexual selection on female size in a marine snail,Littorinalittorea(L.) [J]. J Exp Mar Biol Ecol, 1994, 181: 145-157.

[5] Zahradnik T D, Lemay M A, Boulding E G. Choosy males in a Littorinid gastropod: maleLittorinasubrotundataprefer lager and virgin female [J]. J Mollus Stud, 2008, 74: 245-251.

[6] 齊鐘彥. 中國經(jīng)濟軟體動物 [M]. 北京： 中國農(nóng)業(yè)出版社, 1988: 260-261.

[7] 魏利平, 邱盛堯, 王寶鋼, 等. 脈紅螺繁殖生物學的研究 [J]. 水產(chǎn)學報, 1999, 23: 150-155.

[8] 潘洋, 邱天龍, 張濤, 等. 脈紅螺早期發(fā)育的形態(tài)觀察 [J]. 水產(chǎn)學報, 2013, 10: 1503-1512.

[9] Xue D X, Zhang T, Liu J X. Microsatellite evidence for high frequency of multiple paternity in the marine gastropodRapanavenosa[J]. Plos One, 2014, 9: e86508.

[10] 陸雅鳳, 趙晟, 徐梅英, 等. 東極厚殼貽貝養(yǎng)殖群體表型性狀的相關(guān)與通徑分析 [J]. 安徽農(nóng)業(yè)科學, 2015, 43: 147-150.

[11] Kamel S J, Grosberg R K. Exclusive male care despite extreme female promiscuity and low paternity in a marine snail [J]. Ecol Lett, 2012, 15: 1167-1173.

[12] Brante A, Fernández M, Viard F. Microsatellite evidence for sperm storage and multiple paternity in the marine gastropodCrepidulacoquimbensis[J]. J Exp Mar Biol Ecol, 2011, 396: 83-88.

[13] Paterson I G, Partridge V, Buckland-nick J. Multiple paternity inLittorinaobtusata(Gastropoda, Littorinidae) revealed by microsatellite analyses [J]. Biol Bull, 2001, 6: 261-267.

[14] Lombardo R C, Takeshita F, Abe S, et al. Mate choice by males and paternity distribution in offspring of triple-mated females inNeptuneaarthritica(Gastropoda: Buccinidae) [J]. J Molluscan Stud, 2012, 78: 283-289.

[15] Arnovist G, Nilsson T. The evolution of polyandry: multiple mating and female fitness in insects [J]. Animl Behav, 2000, 60: 145-164.

[16] Partridge L, Farquhar M. Sexual activity reduces life span of male fruitflies [J]. Nature, 1981, 294: 580-582.

[17] Fowler K, Partridge L. A cost of mating in female fruitflies [J]. Nature, 1989, 338: 760-761.

[18] Chapman T, Miyatake T, Smith H K, et al. Interactions of mating, egg production and death rates in females of the mediterranean fruit fly,Ceratitiscapitata[J]. Proc R Soc Lond B, 1998, 265: 1879-1894.

[19] Aguilar A C. Male copulatory sensory stimulation induces female ejection of rival sperm in a damselfly [J]. Proc R Soc Lond B, 1999, 266: 779-784.

[20] 董朝莉. 福壽螺配偶個體大小選擇性初步觀察 [J]. 廣西植保, 2006, 19: 4-6.

責任編輯 朱寶象

A Preliminary Study on the Mating Mode and Sexual Choice Before Copulation ofRapanavenosa

SUN Xiao-Qi, YU Hong, YU Rui-Hai, LI Qi
(The Key Laboratory of Mariculture, Ministry of Education, Ocean University of China, Qingdao 266003, China)

In order to explore the mating pattern and the mechanism of sexual selection before copulation inRapanavenosa, six morphological parameters of 99 adultR.venosawere firstly measured and the correlation of six morphological parameters were investigated. The results showed that aperture width, body whorl height, operculum width and operculum height were significantly and positively correlated with shell height, but not spire height. Spire height showed a weak correlation with shell height. Moreover,R.venosashowed no sexual dimorphism in the six morphological parameters.R.venosabegan to mate in two to four days after being put into the rearing pond and the copulation beha-vior was recorded. The duration each mating was within 96 hours and 83.6% of the mating couples finished copulation within 48 hours. The times of mating ofR.venosaranged from zero to five and ma-ting intervals ranged from 2.67 to 8.80 days. All in all,R.venosadisplayed a promiscuous mating behavior.

Rapanavenosa; mating pattern; sexual selection; sexual dimorphism； morphological parameters

國家自然科學基金項目(31201998)；國家科技支撐計劃項目(2011BAD13B01)；國家海洋公益性行業(yè)科研專項(201305005)資助

2014-07-10；

2014-12-24

孫曉琪(1987-)，女, 碩士生, 從事水產(chǎn)動物遺傳育種學研究。 E-mail: 89717770@qq.com

?? 通訊作者： E-mail:hongyu@ouc.edu.cn

S917.4

A

1672-5174(2015)08-026-06

10.16441/j.cnki.hdxb.20140234