任素麗，尹祥杰，郭 秋，任順祥，邱寶利

(華南農(nóng)業(yè)大學(xué)昆蟲學(xué)系，生物防治教育部工程研究中心，廣州 510640)

自然界中，昆蟲與細菌共生是一種普遍存在的現(xiàn)象，已知目前大約有40%以上的昆蟲體內(nèi)含有內(nèi)共生菌(Zug and Hammerstein，2012)。在昆蟲體內(nèi)，共生菌可以向其寄主提供食物中缺乏的營養(yǎng)物質(zhì)，調(diào)控昆蟲寄主的生殖方式，對寄主的種群進化等起著重要作用(Camargo and Freymuller，1977;Stouthamer et al.，1999;Russell and Moran，2006)。

煙粉虱Bemisia tabaci 是屬于半翅目Hemiptera粉虱科Aleyrodidae 的一類以刺吸式口器取食植物汁液的小型昆蟲。其若蟲和成蟲均能為害植物，通過其針狀的刺吸式口器刺入植物組織，吸食植物汁液，影響植物生長。同時，煙粉虱在植物葉片上分泌大量蜜露，很易滋生黑色煤污病菌導(dǎo)致煤污病發(fā)生。該病不但影響植物的光合作用(De Barro，1995;Oliveira et al.，2001)而影響植物生長或果實產(chǎn)量，還會污染植物和果實、降低其外觀和品質(zhì)。更為重要的是，煙粉虱還是許多植物病毒的重要傳播媒介，傳毒種類多達110 余種(Jones，2003)。煙粉虱在世界各地廣泛傳播與蔓延，每年造成的經(jīng)濟損失達到數(shù)十億美元，其危害早已成為全球性的嚴(yán)重問題(White，1998;Qiu et al.，2007)。

煙粉虱之所以能夠在世界各地暴發(fā)成災(zāi)，與其寄主范圍廣，繁殖能力、適應(yīng)能力及抗藥、抗逆能力強等有著密切的關(guān)系，而歸根結(jié)底是與其體內(nèi)存在的共生菌的多樣性密切相關(guān)(Morin et al.，1999;Ghanim and Kontsedalov 2009;Gottlieb et al.，2010)。迄今為止，煙粉虱體內(nèi)已經(jīng)報到的共生菌種類主要有 7種，即原生共生菌 Portiera aleyrodidarum 和次生共生菌 Wolbachia、Arsenophonus、Hamiltonella、Rickettsia、Cardinium 等(Chiel et al.，2007;Gueguen et al.，2010;Skaljac et al.，2010;Xue et al.，2012)。目前，對煙粉虱內(nèi)共生菌的研究主要集中在Wolbachia、Rickettsia和Hamiltonella 等(Morin et al.，1999;Mahadav et al.，2008;Ghanim and Kontsedalov 2009;Gottlieb et al.，2010;Xue et al.，2012)，而對于共生菌煙粉虱體內(nèi)另一種重要共生菌Cardinium 卻少有研究。目前已有研究證明Cardinium 可以改變寄生蜂寄主的生殖方式及生殖力(Zchori-Fein et al.，2004)。然而，目前國內(nèi)外對Cardinium 在煙粉虱生長發(fā)育、生殖調(diào)控、寄主植物適應(yīng)性等方面的研究尚未有報道。

本文以煙粉虱為實驗材料，在檢測不同生物型煙粉虱體內(nèi)Cardinium 侵染情況的基礎(chǔ)上，研究了抗生素(利福平)及高溫處理對Cardinium 活性的影響，以及Cardinium 滅活前后煙粉虱在生長、發(fā)育及繁殖方面的變化，以期更好地了解煙粉虱與Cardinium 之間的共生關(guān)系，為如何利用共生菌開展煙粉虱害蟲的有效防控等提供新的思路。

1 材料與方法

1.1 試驗材料

1.1.1 供試植物與蟲源

供試植物棉花Gossypium hirsutum 為本實驗室繁育的健康植株，品種為魯棉研32 號，購自山東省濰坊市種子管理站;供試?yán)ハx為煙粉虱的三種生物型，即B、Q 及Cv 生物型種群(近年來三種生物型分別被提升為MEAM1、Mediterranean 和AsiaII7 隱種，但相關(guān)結(jié)論尚存在一定爭議，為描述方便，本文仍然使用生物型的概念)，其中B 型煙粉虱2011年采集于華南農(nóng)業(yè)大學(xué)教學(xué)實習(xí)農(nóng)場，寄主為茄子 Solanum melongena;Q 型煙粉虱2013年采集于江蘇省揚州市，寄主為辣椒Capsicum annuum;Cv 型煙粉虱2013年采集于廣州市長湴公園，寄主為變?nèi)~木Codiaeum variegatum;三種生物型煙粉虱均繼代保存于生物防治教育部工程研究中心(廣州，華南農(nóng)業(yè)大學(xué))的棉花寄主上，環(huán)境條件為26℃±1℃，RH 65%-75%，光周期16L∶8D。

1.1.2 主要試劑

PCR 檢測試劑，包括蛋白酶K、Ex-Taq 聚合酶、25 mmol/L MgCl2、10×PCR buffer、dNTPs(10 mmol/L)、100 bp 分子量標(biāo)記和PCR 產(chǎn)物純化試劑盒QIAquick Gel Extraction Kit 等購自大連寶生物工程公司;利福平等化學(xué)試劑購自廣州威佳科技有限公司。

1.2 總DNA 的提取

挑取單頭B 型、Q 型和Cv 型煙粉虱成蟲，經(jīng)雙蒸水充分洗滌后置于0.5 mL 離心管中，每管加入3 μL 提取裂解液(1% SDS，1% Triton X-100，1 mM MgCl2;10 mM Tris-Cl pH7.4)，充分研磨勻漿，并補足裂解液至30 μL，然后放入56℃恒溫水浴鍋中裂解2-3 h，最后95℃恒溫水浴鍋中10 min滅活蛋白酶K，置于-20℃冰箱中保存?zhèn)溆谩?/p>

1.3 次生共生菌Cardinium 與原生共生菌Portiera的PCR 檢測

PCR 反應(yīng)體系為25 μL，包括0.15 μmol/L 的引物，200 μmol/L dNTPs，1×PCR buffer，50-100 ng 的DNA 模板，1.5U Taq 酶。PCR 反應(yīng)在Eppendorf-PCR 熱循環(huán)儀中進行。Cardinium 16S rDNA 擴增引物為:F-primer 5'-GCGGTGTA AAATGAGCGTG-3'，R-primer5'-ACCTMTTC TTAACTCAA GCCT-3'。原生共生菌16S rDNA 擴增引物為:F-primer 5'-TGCAAGTCGAGCGGC ATCAT-3'，R-primer 5'-AAAGTTCCCGCC TTATGCGT-3'。PCR 反應(yīng)程序為:94℃預(yù)變性3 min，然后94℃1 min，58℃45 s，72℃1 min，執(zhí)行35個循環(huán)，最后72℃10 min。

PCR 完成后，取5 μL PCR 擴增產(chǎn)物在1.0%(g/mL)瓊脂糖凝膠上電泳檢測(電壓120 V，電泳緩沖液為0.5×TBE)，PCR 電泳檢測陰性對照為蒸餾水，陽性對照為原生共生菌Portiera 的PCR產(chǎn)物。電泳結(jié)果在凝膠成像系統(tǒng)下觀察并拍照記錄結(jié)果。在確定目標(biāo)DNA 條帶存在后，利用PCR產(chǎn)物純化試劑盒QIAquick Gel Extraction Kit 回收PCR 產(chǎn)物，并送至深圳華大基因科技服務(wù)有限公司測序，以確定所獲得的PCR 產(chǎn)物為Cardinium共生菌的16S rDNA。每次PCR 檢測10 頭B、Q 和Cv 型煙粉虱成蟲，實驗重復(fù)3 次。

1.4 利福平處理對Cardinium 的滅活效果

參考Xue et al.(2012)的方法，將利福平配成了0.5，1.0，2.0 mg/mL 三種濃度的20%蔗糖溶液。選取羽化后2-4 d 的Q 型煙粉虱成蟲約100 頭，對其飼喂三種不同濃度的利福平蔗糖溶液，對照組飼喂不加抗生素的20%的蔗糖溶液。隨后每天隨機選取10 頭煙粉虱成蟲，通過PCR 方法逐頭檢測處理組與對照組煙粉虱成蟲體內(nèi)Cardinium 的滅活情況。每次試驗連續(xù)檢測7 d，不同抗生素處理重復(fù)4 次。試驗條件為26℃±1℃，RH 75%-85%，光照16L∶8D。

1.5 高溫處理對Cardinium 的滅活效果

在健康的棉花植株上，用葉片籠(高1.5 cm直徑3 cm)接種Q 型煙粉虱成蟲20 對并讓其產(chǎn)卵24 h，待F1 代羽化2-3 d 后，隨機挑選20 頭雌煙粉虱成蟲分別置于(36、38、40)±1℃，RH 75%-85%，光照16L∶8D 的人工氣候箱內(nèi)，處理時間分別為3 d、6 d 和9 d，對照組中煙粉虱一直處于26℃±1℃的條件下，其飼喂條件與處理組相同。處理完畢后，每個溫度梯度中隨機挑選10 頭煙粉虱成蟲，利用PCR 方法逐頭檢測處理組與對照組煙粉虱成蟲體內(nèi)Cardinium 的滅活情況，試驗重復(fù)3 次。

1.6 Cardinium 共生菌對煙粉虱發(fā)育與繁殖的影響

1.6.1 Cardinium 陽性與陰性煙粉虱種群的建立

隨機挑取羽化后2-3 d 的Q 型煙粉虱成蟲10 對，利用葉片籠分別接種于健康干凈的棉花植株上(1 對/葉片)，編號，待其產(chǎn)卵24 h 后將煙粉虱成蟲移除，選留20 粒卵繼續(xù)發(fā)育(F1 代)。待F1 代發(fā)育成3-4 齡若蟲時，隨機選取6-8 頭若蟲并利用PCR 技術(shù)逐頭檢測其體內(nèi)Cardinium共生菌的感染情況，當(dāng)被檢測的若蟲全部為Cardinium 陽性時，該葉片上其它剩余的煙粉虱若蟲也被視為Cardinium 陽性個體。為了盡量減少遺傳特性的差異程度，待所有Cardinium 陽性個體發(fā)育到成蟲時，將其混合并重新挑選10 對成蟲，接種到健康干凈的棉花植株上，讓其繁殖F2 代，并檢測F2 代個體Cardinium 的感染率，依次直至繁殖到F5 代，所獲得種群被視為具有穩(wěn)定感染率的Cardinium 陽性種群，

煙粉虱Cardinium 陰性種群的建立與陽性種群相似，不同之處是隨機挑選的Q 型煙粉虱成蟲是來自于1.0 mg/mL 利福平處理5 d 后的種群。逐代檢測F1-F5 煙粉虱若蟲體內(nèi)Cardinium 的感染率，并選取全部為陰性種群的個體混合繁殖下一代，直至F5 代，所獲得種群被視為穩(wěn)定的Cardinium陰性種群。

1.6.2 煙粉虱Cardinium 陽性與陰性種群的生物學(xué)特性比較

待棉花長至6-8 片真葉時，選取20 株健康干凈的棉花苗(Cardinium 陽性與陰性種群試驗各10株)，每株選取一片大而伸展的葉片并分別進行標(biāo)記。利用葉片籠分別接種Cardinium 陽性與陰性粉虱成蟲，25 對/葉，待煙粉虱產(chǎn)卵24 h 后，將成蟲趕走，每個葉片隨機選留100 粒卵讓其繼續(xù)繁育。此后，逐日調(diào)查不同處理中煙粉虱卵及若蟲的發(fā)育、存活，成蟲性比等數(shù)據(jù);Cardinium 陽性與陰性粉虱成蟲后，各隨機選取10 對成蟲，接種到健康干凈的棉花苗上，24 h 更換一次葉片，逐日調(diào)查煙粉虱成蟲的產(chǎn)卵量與壽命。實驗重復(fù)3 次。

1.7 數(shù)據(jù)處理

利用SAS(9.0，SAS Institute)軟件的PROC MEANS 程序計算三種生物型煙粉虱體內(nèi)Cardinium的感染率、高溫與抗生素對Q 型煙粉虱體內(nèi)Cardinium 的滅活效果;利用T 檢驗、顯著差數(shù)法比較分析煙粉虱Cardinium 陰性種群和陽性種群的發(fā)育歷期、存活率、產(chǎn)卵量、成蟲雌雄性比等生物學(xué)特性差異。

2 結(jié)果與分析

2.1 三種煙粉虱生物型體內(nèi)Cardinium 與Portiera的感染率

對B、Q 和Cv 生物型煙粉虱體內(nèi)Cardinium與Portiera 的16S rDNA PCR 檢測結(jié)果表明，三種生物型中原生共生菌Portiera 的感染率均為100%，而對于次生共生菌Cardinium 的感染率則因生物型不同而有較大差異，B 型煙粉虱感染率最低，為26.7%±6.64%，Q 型煙粉虱的感染率最高，達到91.6%±5.38%，Cv 型煙粉虱的感染率與Q 型接近，為82.9%±4.78%(圖1，F(xiàn)2，8=11.46，P＜0.05)。

圖1 三種不同生物型煙粉虱體內(nèi)Cardinium 的感染率Fig.1 The infection rate of Cardinium in three biotypes of Bemisia tabaci

2.2 高溫處理Q 型煙粉虱體內(nèi)Cardinium 的去除效果

PCR 檢測結(jié)果表明，在36、38 和40℃三個溫度梯度分別處理3 d、6 d 和9 d 后，Q 煙粉虱體內(nèi)的Cardinium 共生菌的檢出率均在90%以上，且與26℃±1℃的對照組Cardinium 的檢出率無顯著差異(圖2，3 d 處理組F3，11=1.52，P=0.676;6 d處理組F3，11=1.33，P=0.619;9 d 處理組F3，11=1.87，P=0.563)，表明36℃-40℃的高溫對煙粉虱體內(nèi)Cardinium 共生菌無有明顯的滅活作用。

圖2 不同高溫和處理時間去除Q 型煙粉虱體內(nèi)Cardinium 的情況Fig.2 Inactive efficiencies of the different high temperature and different treatment time to Cardinium in Bemisia tabaci biotype Q

2.3 利福平處理Q 型煙粉虱體內(nèi)Cardinium 的去除效果

利用0.5，1.0，2.0 mg/mL 三種濃度的利福平-蔗糖溶液，飼喂Q 型煙粉虱雌成蟲，此后連續(xù)7 d對煙粉虱體內(nèi)Cardinium 共生菌的檢測結(jié)果見圖3。與飼喂20%蔗糖溶液的對照組相比，取食了含有0.5，1.0，2.0 mg/mL 利福平的蔗糖溶液后，煙粉虱體內(nèi)Cardinium 的檢出率隨著飼喂時間的延長而逐漸降低，并且利福平溶液濃度越大，其處理組Cardinium 的檢出率下降越明顯，說明對Cardinium 的滅活效果越好。在0.5 mg/mL 利福平處理組，Cardinium 的感染率從第1 天的95%降到了第7 天的50%，而在1.0 mg/mL 利福平處理組，Cardinium 的感染率從第1 天的92.5% 降到了第7 天的2.5%;然而，實驗結(jié)果表明，當(dāng)利福平濃度增加至2.0 mg/mL 時，在飼喂5 d 后煙粉虱體內(nèi)的Cardinium 已呈陰性。另一方面，隨著利福平飼喂?jié)舛鹊脑黾?，煙粉虱成蟲的存活率下降明顯，在2.0 mg/mL 處理組，第4 天時煙粉虱的存活率僅為11.5%，第 5 天幾乎全部死亡，而在1.0 mg/mL處理組，煙粉虱第4-7 天的存活率在31.3%-68.7%之間(數(shù)據(jù)未全部列出)，因此，綜合Cardinium 滅活效果及對煙粉虱存活率影響兩方面的考慮，使用1.0 mg/mL 的利福平濃度對煙粉虱體內(nèi)的Cardinium 進行滅活比較適宜。

圖3 不同濃度利福平溶液飼喂滅活Q 型煙粉虱內(nèi)共生菌Cardinium 的效果Fig.3 Inactive efficiencies of the different rifampicin concentration to Cardinium in Bemisia tabaci biotype Q

2.4 煙粉虱Cardinium 陰性種群和陽性種群的生物學(xué)特性比較

研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)，Cardinium 陽性與陰性煙粉虱種群在發(fā)育、存活及繁殖等方面存在一定的差異。在26℃±1℃的條件下，與Cardinium 陽性的Q 型煙粉虱種群相比，陰性的Q 型煙粉虱卵期、若蟲期及偽蛹期的發(fā)育歷期均有所延長，整個世代的發(fā)育歷期與Cardinium 陽性煙粉虱種群延遲了3.1 d，差異達到顯著水平(圖4，T=10.42，P=0.032)。同時，與Cardinium 陽性的Q 型煙粉虱相比，Cardinium 陰性的Q 型煙粉虱不同階段的存活率均有所下降，且卵期的存活率、卵-成蟲的存活率與Cardinium 陽性煙粉虱種群差異達到顯著水平(圖5，T=8.72，P=0.018)。此外，調(diào)查結(jié)果表明，陽性種群后代中的雌雄性比(♀∶♂)約為1.12∶1，而陰性種群后代的雌雄性比(♀∶♂)約為0.94∶1，說明Cardinium 共生菌對Q 型煙粉虱種群后代的性比也有一定的影響，感染Cardinium 在一定程度上增加了后代的雌性比例。

圖4 Cardinium 陽性與陰性Q 型煙粉虱的發(fā)育歷期比較Fig.4 The development time of Cardinium positive and negative Bemisia tabaci biotype Q

圖5 Cardinium 陽性與陰性Q 型煙粉虱的世代存活率比較Fig.5 The rate of survival of Cardinium positive and negative Bemisia tabaci biotype Q

調(diào)查發(fā)現(xiàn)，羽化后第3-8 天是Cardinium 陽性與陰性Q 型煙粉虱種群的產(chǎn)卵高峰期，此后產(chǎn)卵量逐日下降。羽化后前15 d 的產(chǎn)卵量統(tǒng)計結(jié)果顯示，陽性與陰性種群的單雌產(chǎn)卵量分別為128.3 粒/頭和107.0 粒/頭，逐日產(chǎn)卵量雖有差異但差異并不顯著(圖6)。

圖6 Q 型煙粉虱Cardinium 的陰性種群和陽性種群在棉花上逐日產(chǎn)卵量Fig.6 The age-specific oviposition of Cardinium positive and negative Bemisia tabaci biotype Q on cotton

3 結(jié)論與討論

眾所周知，煙粉虱是世界性分布的重大農(nóng)業(yè)害蟲，目前煙粉虱體內(nèi)的多種原生和次生共生菌種類已被發(fā)現(xiàn)報道，其生物學(xué)與生態(tài)學(xué)功能及作用機制也成為人們研究的熱點問題。就國內(nèi)廣泛分布的B 與Q 煙粉虱而言，Chu et al.(2011)發(fā)現(xiàn)山東省內(nèi)的B 型與Q 型煙粉虱體內(nèi)，Cardinium的感染率分別為4.8%和12.2%;潘慧鵬(2012)對全國17個B 型和44個Q 型煙粉虱種群體內(nèi)的進行了檢測，發(fā)現(xiàn)其中2個B 型種群(北京與天津)、21個Q 型種群中都感染有Cardinium 共生菌，其中采集自北京海淀地區(qū)的B 型雌性煙粉虱體內(nèi)Cardinium 共生菌的感染率為100%，雄性個體的感染率為66.7%，Q 型煙粉虱中也以北京種群最高，約為83.3%;而在浙江，Bing et al.(2013)對國內(nèi)6個煙粉虱隱種的340個煙粉虱個體進行共生菌檢測，其結(jié)果發(fā)現(xiàn)入侵型的B、Q 煙粉虱中未有Cardinium 的感染;在本研究中B 型與Q 型煙粉虱Cardinium 的分別為26.7%與91.6%。以上研究表明，不同煙粉虱生物型、同一生物型不同地理種群甚至是相同生物型和地理種群在不同時間段，煙粉虱體內(nèi)的共生菌類型都可能存在較大的差異(Chiel et al.，2007;Ahmed et al.，2010;Chu et al.，2011;潘慧鵬，2011;Bing et al.，2013)。

昆蟲內(nèi)共生菌對溫度很敏感，所以高溫處理是一種滅活昆蟲體內(nèi)共生菌的方法(O，Neill and Karr，1990)。已有研究表明，30℃以上的高溫就可以消除寄主體內(nèi)的內(nèi)共生菌Wolbachia，但效率不如利福平等抗生素，同時也不排除有一些內(nèi)生菌是耐高溫的(Werren，1997;van Opijnen and Breeuwer，1999;Kyei-Poku et al.，2003;Yusuf and Turner，2004)。在本研究中，利用36-40℃的高溫處理3-9 d 時間，仍未能將Q 型煙粉虱體內(nèi)的Cardinium 的滅活，說明本實驗中設(shè)計的高溫及處理時間對Cardinium 活性的影響很小，推測煙粉虱體內(nèi)Cardinium 可能具有耐高溫的特性。Gotoh et al.(2007)利用35℃和40℃高溫，對紅蜘蛛Tetranychus cinnbarinus 處理3 d 和7 d，也未能將紅蜘蛛體內(nèi)中的Cardinium 去除，但卻滅活了紅蜘蛛體內(nèi)的次生共生菌 Wolbachia，間接證明了Cardinium 比Wolbachia 耐高溫。至于高溫是否能夠滅活或去除煙粉虱體內(nèi)的Cardinium，其要求的溫度與處理時間如何，有待于進一步展開相關(guān)研究。

在昆蟲共生菌領(lǐng)域的研究中，往往通過兩種方式獲得某種共生菌為陰性的昆蟲種群，一種是陰性個體篩選與繼代繁殖法(本研究即采用此種方法)，第二種是共生菌滅活法。本研究對利用利福平滅活煙粉虱體內(nèi)Cardinium 的條件進行了比較，結(jié)果發(fā)現(xiàn)不同濃度的利福平處理Q 煙粉虱，不僅對Cardinium 的滅活效果不同，而且對煙粉虱本身也存在不同的影響。利用0.5 mg/mL 的利福平溶液飼喂Q 型煙粉虱，雖然對煙粉虱生命力的影響較小，但7 d 內(nèi)無法將Cardinium 完全滅活或去除;利用2.0 mg/mL 的利福平濃度處理Q 型煙粉虱，雖然對Cardinium 的滅活效果較好，但煙粉虱存活率很低，死亡率高，說明此濃度的利福平溶液對煙粉虱生命力的負面影響較大，不利于后期的科學(xué)研究。因此，本文的研究結(jié)果認為，利用1.0 mg/mL 的利福平溶液飼喂Q 型煙粉虱，在7-8 d 可以將Q 型煙粉虱體內(nèi)的Cardinium 滅活，進而有機會獲得Cardinium 的陰性種群。Xue et al.(2012)也推薦利用1.0 mg/mL 的利福平溶液滅活雙斑蚜小蜂體內(nèi)的Wolbachia，推測兩種內(nèi)共生菌或者煙粉虱-Cardinium 與蚜小蜂-Wolbachia 兩個研究體系對在對利福平的耐受性方面差別不大。

細胞質(zhì)遺傳的內(nèi)共生菌，如Wolbachia 等，可以通過提高寄主昆蟲(節(jié)肢動物)的適合度和種群數(shù)量增加自己種群傳播的機會(Douglas，1994;Xue et al.，2012)。共生菌Cardinium 與Wolbachia有很多相似之處，二者都是通過細胞質(zhì)遺傳，且都能通過誘導(dǎo)胞質(zhì)不親和、孤雌生殖和雌性化調(diào)控宿主的生殖方式。在本研究中，Cardinium 陰性的Q 型煙粉虱與陽性種群相比，發(fā)育延遲，存活率降低，雄性比例增加，這與Xue et al.(2012)滅活雙斑蚜小蜂體內(nèi)的Wolbachia 共生菌后，蚜小蜂表現(xiàn)出的生物學(xué)變化相似，表明Cardinium 的感染是有利于Q 型煙粉虱的生長發(fā)育與存活的，也同樣說明細胞質(zhì)遺傳的內(nèi)生菌Cardinium 能提高其昆蟲寄主的適合度。

概括而言，煙粉虱之所以具有分布與寄主范圍廣、抗藥性與適應(yīng)能力強，繁殖力大等特點，與其體內(nèi)含有多種內(nèi)共生菌密不可分。研究Cardinium 感染與否及其生物學(xué)特性的變化，有助于更全面地了解煙粉虱暴發(fā)危害的生態(tài)學(xué)機制。此外，Cardinium 共生菌的寄主廣泛，研究其對煙粉虱寄主的生物學(xué)影響，對今后開展蚜蟲、害螨、飛虱等其它刺吸式害蟲的暴發(fā)危害也有重要的參考價值。

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