何 方，余麗梅

（遵義醫(yī)學院附屬醫(yī)院貴州省細胞工程重點實驗室，貴州省細胞工程中心，貴州省生物治療人才基地，貴州遵義 563003）

人參皂苷Rg1對成體干細胞特性與功能的影響

何 方，余麗梅

（遵義醫(yī)學院附屬醫(yī)院貴州省細胞工程重點實驗室，貴州省細胞工程中心，貴州省生物治療人才基地，貴州遵義 563003）

人參皂苷Rg1（ginsenoside Rg1，Rg1）是從人參中提取的一種重要單體成分，具有多種藥理學活性，可通過多種作用機制對造血干細胞、間充質(zhì)干細胞、神經(jīng)干細胞和內(nèi)皮祖細胞等的增殖、分化、衰老、分泌等產(chǎn)生明顯調(diào)控作用，在組織器官損傷和機體衰老中產(chǎn)生明顯治療效果，該文就Rg1對成體干細胞特性與功能的影響進行了綜述。

人參皂苷Rg1；干細胞；增殖；分化；衰老；再生

人參皂苷Rg1（ginsenoside Rg1，Rg1）是從人參中提取的一種重要單體成分，為四環(huán)三萜類衍生物，具有多種藥理活性［1］。干細胞是具有自我更新和多向分化潛能的細胞群，包括胚胎干細胞、成體干細胞等［2］。隨著對干細胞特性、功能及治療作用認識的深入，人們對Rg1藥理學作用的研究更加全面，Rg1對發(fā)育成熟的多種成體組織來源的成體干細胞如造血干細胞（hematopoietic stem cells，HSCs）、間充質(zhì)干細胞（mesenchymal stem cells，MSCs）、神經(jīng)干細胞（neural stem cells，NSCs）和內(nèi)皮祖細胞（endothelial progenitor cells，EPCs）等生物學特性和功能的影響及作用機制也日益明確，本文就此綜述如下。

1 Rg1的主要藥理活性

Rg1作用于神經(jīng)、心血管、血液和免疫系統(tǒng)等，表現(xiàn)出多種藥理學活性。Rg1對神經(jīng)元具有營養(yǎng)、保護作用，可減少神經(jīng)細胞凋亡；通過擴張冠脈血管、促進K＋外流、抑制血管平滑肌細胞增生，從而治療心肌缺血、QT間期延長型心律失常和動脈粥樣硬化等；Rg1對內(nèi)分泌系統(tǒng)的作用與甾體激素相似，能與地塞米松競爭性結(jié)合糖皮質(zhì)激素受體，促進細胞的分泌功能，也能被雌激素受體拮抗劑阻斷其作用；Rg1還可提高機體非特異性免疫力，促進骨髓損傷者的造血、免疫功能恢復，用于治療多種免疫和造血系統(tǒng)疾?。?］。

2 Rg1調(diào)控HSCs增殖、分化與衰老

HSCs不但具有自我更新能力和極高的增殖潛能，還可分化、發(fā)育為多譜系血細胞，HSCs發(fā)育過程中，是具有極強異質(zhì)性的細胞群。Rg1可以明顯改善環(huán)磷酰胺所致骨髓抑制小鼠的造血和免疫功能，較早恢復骨髓細胞數(shù)目，提升骨髓和外周血中Lin－Sca＋c-kit＋（LSK）HSCs數(shù)，提高外周血細胞數(shù)及紅系、粒系和血小板細胞比例，改善骨髓造血微環(huán)境［3］。在不影響人臍帶血CD34＋HSCs向淋系、髓系、紅系細胞分化的情況下，Rg1明顯促進HSCs增殖，作用與鈣敏感受體（calcium sensing receptor，CaSR）激動劑相似，且此效應可被CaSR阻斷劑氯化鎘明顯抑制，而不影響HSCs CaSR mRNA與蛋白的表達，提示Rg1可能通過增加CaSR活性促進人臍帶血CD34＋HSCs增殖［4］。國外學者也報道，臨床用于慢性腎功能衰竭所致繼發(fā)性甲狀腺功能亢進綜合癥治療新藥──西那卡塞（cinacalcet），同樣可明顯促進骨髓HSCs的增殖、遷移、歸巢［5］。Rg1是否通過調(diào)控HSCs CaSR活性及其信號轉(zhuǎn)導，而影響HSCs的遷移、黏附及歸巢等值得探討。研究表明Rg1有著類似于HSCs生長因子的功效，其增加HSCs向紅系、粒系－巨噬細胞、粒系譜系分化的作用機制與上調(diào)HSCs糖皮質(zhì)激素受體核轉(zhuǎn)錄因子基因表達密切相關(guān)［6］。Rg1還可通過下調(diào)P16INK4a表達，對抗三丁基過氧化氫和電離輻射誘導的HSCs衰老，其機制涉及激活端粒酶活性，減少端粒長度縮短、抑制細胞氧化應激、減少DNA損傷及調(diào)節(jié)細胞周期和SIRT6-NF-κB信號通路［7－9］。

3 Rg1改變MSCs功能與特性

MSCs是一群中胚層來源的具有自我更新和多向分化潛能的多能干細胞，可被誘導成3個胚層來源的多種組織細胞。MSCs廣泛分布于骨髓、肌肉、脂肪、臍帶、胎盤、羊膜等組織中，由于獲取方便及免疫原性較低等特點，逐漸成為臨床轉(zhuǎn)化應用最多的干細胞。Rg1處理共培養(yǎng)的人骨髓MSCs和臍靜脈內(nèi)皮細胞后，骨髓MSCs的CD31、血管性血友病因子、血管內(nèi)皮鈣粘蛋白及血管細胞黏附分子表達明顯升高，表明Rg1可促進微環(huán)境依賴性的骨髓MSCs向血管內(nèi)皮細胞分化［10］，Rg1也能激活缺氧誘導因子-1α，促進大鼠骨髓MSCs分泌促血管內(nèi)皮生長因子。

癡呆大鼠海馬勻漿上清液可抑制骨髓MSCs向神經(jīng)分化，加入Rg1后，不但出現(xiàn)了明顯向神經(jīng)元分化的形態(tài)改變，還陽性表達神經(jīng)元特異性烯醇化酶（neuron-specific enolase，NSE），神經(jīng)元樣細胞存活時間明顯延長，表明在癡呆腦組織及其微環(huán)境改變的病理條件下，Rg1可促進骨髓MSCs向神經(jīng)元分化，并提高神經(jīng)元細胞存活。在體試驗進一步確證，Rg1有利于植入阿爾茨海默病大鼠海馬內(nèi)骨髓MSCs的存活，也能聯(lián)合骨髓MSCs移植，增強神經(jīng)生長因子的神經(jīng)營養(yǎng)作用，而有利于骨髓MSCs的存活與分化，骨髓MSCs分泌的神經(jīng)生長因子，又有利于促進神經(jīng)再生和減少神經(jīng)元損失，而改善認知功能，最終治療阿爾茨海默?。?1］。Rg1還具有促進骨髓MSCs移植對大鼠腦缺血/再灌注損傷的保護作用，明顯改善神經(jīng)功能缺損癥狀，提高神經(jīng)元存活率，促進神經(jīng)損傷的修復［12］。

D-半乳糖誘導的衰老大鼠中，Rg1通過增強骨髓MSCs的抗炎、抗氧化能力，幫助改善造血微環(huán)境而抗衰老［13］。低氧－無血清培養(yǎng)誘導大鼠骨髓MSCs凋亡時，Rg1下調(diào)促凋亡基因Bad和Bax mRNA表達、上調(diào)抗凋亡基因Bcl-2 mR-NA表達，穩(wěn)定線粒體膜電位，抑制凋亡效應分子Caspase-3的激活，而保護骨髓MSCs。盡管文獻報道Rg1通過上調(diào)GATA1和GATA2 mRNA和蛋白表達，調(diào)節(jié)他們與DNA的結(jié)合性，明顯促進大鼠骨髓MSCs增殖［14］；但也有報道［15］，Rg1并不影響人臍帶血MSCs的增殖和分泌功能，可一定程度地減輕臍帶血MSCs衰老。Rg1對不同來源MSCs生物學特性與功能影響的差異及其原因，需要進一步明確，不同研究所建立的培養(yǎng)條件差異，可能是導致結(jié)果不盡相同的原因。

自從Takahashi和Yamanaka將Oct3/4、Sox2、c-Myc、Klf4等轉(zhuǎn)錄因子導入小鼠成纖維細胞誘導出誘導多潛能干細胞（induced pluripotent stem cells，iPS）后，就已經(jīng)陸續(xù)報道了iPS在帕金森病、血小板缺乏癥、脊髓損傷、黃斑病變中的潛在治療價值。在α-MEM培養(yǎng)條件下，加入Rg1（6.25 μmol ·L－1）培養(yǎng)骨髓MSCs 30 d后，骨髓MSCs表達Nanog、C-myc、Oct、Kif4、Sox2 mRNA水平明顯升高。有學者［16］認為Nanog陽性的iPS在基因圖譜上很難與胚胎干細胞區(qū)分，由此推斷從基因表達情況看，Rg1對骨髓MSCs向iPS的轉(zhuǎn)化可能有促進作用。

4 Rg1對NSCs的影響

NSCs表達標志蛋白Nestin，自我更新能力強，可分化為神經(jīng)元、星形膠質(zhì)細胞和少突膠質(zhì)細胞。Rg1能提高大腦中動脈梗死腦缺血大鼠海馬DG區(qū)和CA1區(qū)、側(cè)腦室室管膜下區(qū)、皮質(zhì)缺血區(qū)腦組織中陽性表達Nestin和Brdu的NSCs數(shù)量，補充受損的神經(jīng)元，改善大鼠運動功能［17］；且腦缺血區(qū)BrdU/Tuj-1、BrdU/Vimentin雙標陽性細胞數(shù)也明顯增多，提示Rg1還能促進NSCs分化為一定數(shù)量的神經(jīng)元和神經(jīng)膠質(zhì)細胞。Rg1也能促進帕金森病模型小鼠側(cè)腦室室管膜下區(qū)和背外側(cè)角沿胼胝排列的NSCs的增殖和遷移，給結(jié)扎左側(cè)頸總動脈的新生鼠移植Rg1誘導后的NSCs，新生鼠的水迷宮潛伏期、定向航行路徑、目標象限搜索時間均明顯減少，并明顯降低體感誘發(fā)電位的潛伏期，提高誘發(fā)電位振幅，且移植的NSCs在海馬區(qū)域集中分布，且圍繞缺血損傷區(qū)域生長［18］。表明Rg1誘導的NSCs移植對缺血缺氧所致學習記憶能力下降等復雜腦功能的恢復起到了很好的治療作用，為新生兒缺血缺氧性腦病的治療提供了重要基礎(chǔ)。

Rg1可以提高海馬NSCs3H胸腺嘧啶核苷參入和集落形成率，增加乳鼠NSCs中BrdU陽性細胞數(shù)，上調(diào)Hes1基因表達，不僅通過增加STAT3陽性細胞數(shù)比率，促進胎鼠腦室管前下區(qū)NSCs增殖，還可對抗谷氨酸鹽誘導的神經(jīng)元損傷［19］。Rg1與腦源性神經(jīng)生長因子聯(lián)合應用，明顯增強人NSCs的突觸發(fā)育，膜片鉗檢測也證實Rg1誘導的人NSCs膜電位特征以及鈉、鉀離子通道的功能表達與分化成熟神經(jīng)元的特征一致，表明Rg1是一種較好的NSCs分化成熟的誘導劑［20］。cAMP－PKA－PI3K－AKT信號通路在Rg1促NSCs增殖中發(fā)揮著重要調(diào)控作用，ERK1/2蛋白磷酸化的激活則是Rg1促進NSCs分化的重要分子機制［21］。

Rg1明顯改善D-半乳糖所致衰老大鼠的認知能力和海馬區(qū)病理學變化，通過增強抗氧化酶谷胱甘肽過氧化物酶和超氧化物歧化酶活性，降低炎癥因子IL-1β、IL-6、TNF-α水平，增加端粒長度和端粒酶活性，增強抗氧化和抗炎能力，保護NSCs和促進神經(jīng)分化［22］。Rg1也可延緩和治療t-BHP誘導的NSCs衰老，其抗衰老作用還涉及下調(diào)衰老大鼠海馬組織中衰老相關(guān)基因p53、p16INK4a-Rb和p19Arf-Mdm2-p53-p21Cipl/Wafl基因表達及其信號轉(zhuǎn)導［23］。Rg1對胚胎干細胞、脂肪MSCs分化為神經(jīng)元樣細胞也有一定促進作用［24－25］，機制涉及調(diào)節(jié)GR-MEK-ERK1和PI3/AKT信號通路。

5 Rg1影響EPCs及促血管形成

EPCs可分化成熟為具有組成血管腔能力的細胞，通常覆蓋于血管、心臟瓣膜以及體腔表面，除了在胚胎發(fā)育時參與血管發(fā)生外，還對出生后的內(nèi)皮損傷修復起著重要作用。Rg1可以明顯促進EPC增殖和血管生成，增加端粒酶活性和防止EPCs衰老［26］。血管內(nèi)皮生長因子（vascular endothelial growth factor，VEGF）是血管再生中的重要調(diào)控因子，可直接特異性地作用于EPCs和內(nèi)皮細胞，引起細胞增殖。在體急性心肌梗死實驗中，發(fā)現(xiàn)Rgl不僅能明顯提高外周血的干細胞數(shù)量，促進干細胞歸巢至梗死心肌并分化為心肌細胞樣細胞，縮小梗死面積，減輕心室重塑，保護心肌組織基本結(jié)構(gòu)，還可動員骨髓干細胞歸巢于缺血心肌，通過上調(diào)VEGF及其受體Flk-1的表達，促進EPCs和內(nèi)皮細胞增殖及血管再生，而促進缺血心臟功能恢復。Rg1通過P13K/AKT信號通路上調(diào)缺氧誘導因子-1α及下游基因VEGF在人臍靜脈內(nèi)皮細胞中的表達，而促進血管再生，也可以通過激活P13K/AKT和抑制p38 MAPK信號通路，上調(diào)VEGF在大鼠心肌內(nèi)的表達而促進血管生成［27］。

最近的研究發(fā)現(xiàn)，Rg1可促進人牙周膜干細胞的增殖及向成骨細胞分化［28］；Rg1聯(lián)合脂肪干細胞輔以透明質(zhì)酸也可促進軟骨病變的修復，治療兔顳下頜骨關(guān)節(jié)病取得了明顯療效［29］，帶來了牙頜等口腔疾病治療的新策略和新希望。

6 展望

Rg1在HSCs、NSCs、MSCs和EPCs相關(guān)的骨髓造血功能損傷、腦損傷及神經(jīng)元退行性疾病、組織器官損傷的再生治療中，可通過促進多種成體干細胞增殖、定向功能細胞分化、抗干細胞衰老、促血管生成等而發(fā)揮治療效應。在臍帶血HSCs移植聯(lián)合注射Rg1治療放射性損傷免疫缺陷小鼠的研究中，已發(fā)現(xiàn)Rg1可明顯促進HSCs移植的治療效果，提高骨髓組織損傷修復和骨髓、外周血血細胞數(shù)量，并維持多譜系血細胞分化的正常比例［30］。在非清髓處理的機體，Rg1對異基因HSCs移植的療效和移植物抗宿主病的影響如何？Rg1是否可聯(lián)合異基因HSCs移植，提高移植治療效果？都是Rg1研發(fā)和轉(zhuǎn)化應用中需要明確的重要問題。

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Effects of ginsenoside Rg1 on characteristics and functions of adult stem cells

HE Fang，YU Li-mei
（Key Laboratory of Cell Engineering in Guizhou Province，Cell Engineering Center of Guizhou Province，Talent Base of Biological Treatment in Guizhou province，the Affiliated Hospital of Zunyi Medical University，Zunyi Guizhou 563003，China）

Ginsenoside Rg1（Rg1）is a monomer isolated from ginseng，which has a variety of pharmacological activities.Rg1 can obviously regulate hematopoietic stem cells，mesenchymal stem cells，neural stem cells and endothelial progenitor cells proliferation，differentiation，aging，secretion and so on by mul-tiple mechanisms.Rg1 has important therapeutic effects on the reparation of tissues，organs damage and aging.This review de-scribes the current knowledge on the effects of Rg1 on the char-acteristics and functions of adult stem cells.

ginsenoside Rg1；stem cell；proliferation；differen-tiation；aging；regeneration

時間：2016－2－26 10：20 網(wǎng)絡(luò)出版地址：http：//www.cnki.net/kcms/detail/34.1086.R.20160226.1020.010.html

10.3969/j.issn.1001－1978.2016.03.005

A

1001－1978（2016）03－0319－04

R-05；R284.1；R329.24

2015－10－29，

2015－12－08

國家自然科學基金資助項目（No 81260507）；遵義市科技創(chuàng)新人才團隊培養(yǎng)項目（No省市科合［2013］24號）

何 方（1989－），男，碩士生，研究方向：干細胞增殖分化的藥物調(diào)控，E-mail：hfwyyx＠yeah.net；余麗梅（1967－），女，博士，教授，碩士生導師，研究方向：干細胞增殖分化的藥物調(diào)控，通訊作者，Tel：0851-28608812，E-mail：ylm720＠sina.com

◇論 著◇