李青青,南文斌,張漢馬

(重慶師范大學(xué) 生命科學(xué)學(xué)院,重慶市植物環(huán)境適應(yīng)分子生物學(xué)重慶重點實驗室,重慶 401331)

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ARF5/MONOPTEROS(MP)調(diào)控作用研究進展

李青青,南文斌,張漢馬*

(重慶師范大學(xué) 生命科學(xué)學(xué)院,重慶市植物環(huán)境適應(yīng)分子生物學(xué)重慶重點實驗室,重慶 401331)

摘要:生長素響應(yīng)因子(auxin response factors,ARFs)是生長素響應(yīng)機制中的重要元件,其中,ARF5/MONOPTEROS(MP)參與調(diào)控許多生長發(fā)育過程。該文對近年來國內(nèi)外有關(guān)ARF5/MP的研究進展,以及由ARF5/MP介導(dǎo)的生長素應(yīng)答通路在擬南芥的胚根原特化、維管組織發(fā)育、莖尖發(fā)育等過程中的作用以及鑒于ARFs成員之間在結(jié)構(gòu)和功能上的保守性等研究進展進行綜述,為闡明植物體對生長素響應(yīng)的分子機理提供參考。

關(guān)鍵詞:ARFs;ARF5/MP;生長素

生長素作為植物激素家族中的重要一員,幾乎參與了植物生長與發(fā)育調(diào)控的方方面面,如胚根形成[1]、莖尖分生組織發(fā)育[2]、花器官原基形成[3]等。植物體對生長素的響應(yīng)主要依賴于對特定基因的表達調(diào)控,而這種調(diào)控主要通過2個轉(zhuǎn)錄因子家族的成員來實現(xiàn)——生長素響應(yīng)因子(auxin response factors,ARFs)和生長素響應(yīng)抑制因子(repressors of ARFs,Aux/IAAs)。ARFs可以直接與受控基因啟動子區(qū)域的生長素應(yīng)答元件(auxin response elements,AuxREs)結(jié)合,從而激活或者抑制基因的表達[4];Aux/IAAs則是與ARFs直接作用,抑制生長素響應(yīng)過程[5]。

ARF5/MONOPTEROS(MP)是ARFs成員之一,缺失該蛋白功能導(dǎo)致擬南芥胚胎和幼苗發(fā)育出現(xiàn)嚴重缺陷。ARF5/MP功能完全喪失的突變體由于無法形成根尖而導(dǎo)致胚胎死亡,表型較弱的突變體則可能長出較短的下胚軸[6],但子葉的分離狀況、葉脈的形態(tài)等表型常常出現(xiàn)異常[2,7]。越來越多的研究表明,ARF5/MP在植物生長發(fā)育過程中扮演著十分重要的角色。

1ARF5/MP蛋白及其活性調(diào)控

1.1ARF5/MP蛋白和mp突變體

ARF5/MONOPTEROS(MP)在擬南芥所有的主要器官中都有表達[8],其編碼的蛋白ARF5/MP由902個氨基酸組成,包含4個結(jié)構(gòu)域(圖1)[9]:DNA結(jié)合域(DNA-binding domain,DBD)、中間域(middle region,MR)和2個二聚體結(jié)構(gòu)域Ⅲ和Ⅳ。DBD是一種植物特有的B3-型結(jié)構(gòu),它能夠識別靶基因啟動子區(qū)域中的TGTCTC堿基序列[4,10]。高分辨晶體結(jié)構(gòu)分析顯示DBD由3個獨特的結(jié)構(gòu)域構(gòu)成:一個是B3域,它可以折疊成一個七線的開放式β桶;從DBD的N端到C端,以及B3域,共同構(gòu)成了第2個區(qū)域,稱為二聚體形成域(dimerization domain,DD),它的功能主要是決定與DNA結(jié)合的親和性;DBD C-端80個氨基酸組成了第3個結(jié)構(gòu)域——輔助域(ancillary domain,AD),輔助域和二聚體形成域的功能緊密相關(guān)[9]。中間域富含谷氨酰胺、絲氨酸和亮氨酸殘基,主要作為ARF5/MP活化域[4,11]。二聚化結(jié)構(gòu)域Ⅲ和Ⅳ也稱為C末端域(carboxyl-terminal domain,CTD),在Aux/IAAs中也包含有,它們的功能主要是抑制由中間域介導(dǎo)的活化作用[11-12]。

從擬南芥野生型植株Columbia背景中,鑒定出了幾種mp突變體[13]。其中表型最弱的是mp-11,它的T-DNA插入位點在起始密碼子上游第678個堿基后,這個插入導(dǎo)致ARF5/MP轉(zhuǎn)錄本含量降低了約30%[13]。mpG12突變體是由于染色體缺失造成,它缺少整個編碼DBD的部分,但保留有編碼部分MR和整個CTD部分[13]。mp-12在ARF5/MP的第2個內(nèi)含子區(qū)域有一個T-DNA插入,它的子葉和子葉葉脈在表型上與alf5-1相似,而alf5-1的T-DNA插入位點在編碼部分DBD的第8個外顯子區(qū)域[13]。表型最強的突變體是mp-13,它的T-DNA插入位點在ARF5/MP的第10個、編碼中間域起始部分的外顯子區(qū)域[13]。另外,還有3個突變發(fā)生在CTD的突變體:mp-14,它的T-DNA插入位點在編碼CTD的起始部分[13];2個獲得功能性突變,分別是缺少結(jié)構(gòu)域Ⅳ的mpabn和缺少Ⅲ和Ⅳ的mpΔ[12,14]。這些mp等位基因突變體為研究ARF5/MP功能和作用機制提供了寶貴的資源。

DNA結(jié)合域(DBD)由三部分組成:二聚體形成域(DD)、B3域和

1.2ARF5/MP活性調(diào)節(jié)與靶基因

ARF5/MP活性主要受Aux/IAAs家族中的IAA12/BODENLOS(BDL)和IAA3/SHORT HYPOCOTYL(SHY2)調(diào)節(jié),TOPLESS(TPL)、POPCORN(PCN)等與擬南芥胚胎發(fā)育和分生組織形成相關(guān)的蛋白也能夠調(diào)節(jié)ARF5/MP活性。IAA12/BDL是第一個被發(fā)現(xiàn)與擬南芥胚胎發(fā)育相關(guān)的Aux/IAAs成員,在根尖組織形成過程中,IAA12/BDL可以抑制ARF5/MP活性[15];另一方面,ARF5/MP能夠通過結(jié)合到自身以及IAA12/BDL啟動子區(qū)域中的AuxREs調(diào)節(jié)其表達,在這種調(diào)節(jié)方式中,生長素具有閾值特化驅(qū)動的作用,通過促進IAA12/BDL降解來促進ARF5/MP反饋調(diào)節(jié)作用[16]。IAA3/SHY2主要參與根尖生長、側(cè)根形成等過程[17]。IAA3/SHY2與IAA12/BDL是功能性同源基因,IAA3/SHY2也能夠直接抑制ARF5/MP活性,并且在胚胎發(fā)生過程中,IAA12/BDL或IAA3/SHY2能與ARF5/MP形成最佳配對從而發(fā)揮作用[18]。TPL與PCN都對根尖和莖尖形成具有重要作用[19-21],它們是IAA12/BDL的共抑制子,通過與IAA12/BDL形成復(fù)合體抑制ARF5/MP活性[20-21]。

在受ARF5/MP直接調(diào)控的基因中,TARGETOFMP5(TMO5)調(diào)控維管組織的發(fā)生[22],TMO7則在根尖形成過程中發(fā)揮作用[23];DORER?SCHEN主要在胚胎時期的子葉頂端表達[24],Dof5.8和ATHB8對葉脈形成有重要作用[25-28];LEAFY(LEY)、AINTEGUMENTA-LIKE/PLETHORA(ANT)和AIL6可以調(diào)控花原基的起始[3],CUP-SHAPEDCOTYLEDON1(CUC1)/CUC2影響雌蕊的發(fā)育[29]。在上述的例子中,ARF5/MP作為激活因子,能夠促進這些基因的表達,而ARF5/MP也能夠作為負調(diào)控因子,在氣孔發(fā)育和莖尖干細胞維持中,分別抑制STOMAGEN和ARABIDOPSISRESPONSEREGULATOR7(ARR7)/ARR15的表達[30-31]。這些基因在啟動子中都含有AuxREs,而研究發(fā)現(xiàn)ARF5/MP與基因之間的特異性結(jié)合與AuxREs之間的空間距離有關(guān)[9],這將有助于尋找特定的ARF下游基因。

如前面所述,ARF5/MP能夠直接調(diào)節(jié)ARF5/MP和IAA12/BDL表達[16]。新的研究發(fā)現(xiàn),在Aux/IAA基因家族中,有近半數(shù)基因的表達受ARF5/MP直接調(diào)控,這些基因的產(chǎn)物又對ARF5/MP產(chǎn)生負反饋作用[32]。這些目標基因被分為幾種不同亞類[32],可能是由于不同發(fā)育時期各基因的時空表達差異造成。

2ARF5/MP參與調(diào)控的擬南芥主要生長發(fā)育過程

2.1根系發(fā)育

在mp缺失突變體的胚胎發(fā)育過程中,原胚細胞分裂異常,不能形成下胚軸和根[6],而擬南芥的根尖系統(tǒng)源于一個胚柄細胞特化成的胚根原[15]。近年來有關(guān)根系發(fā)育的研究表明,胚根原前體的特化與ARF5/MP的功能緊密相關(guān),包括細胞自主性和非細胞自主性的調(diào)控過程(圖2,A);同時,ARF5/MP也能調(diào)節(jié)側(cè)根的發(fā)育。

在擬南芥早期的胚胎發(fā)育中,ARF5/MP和IAA12/BDL的表達區(qū)域在原胚細胞中,而不是最終會特化成胚根原的胚柄細胞,這表明胚根原特化的過程有非自主性的細胞調(diào)控機制存在[15]。當發(fā)生生長素應(yīng)答時,IAA12/BDL等抑制因子迅速降解并釋放ARF5/MP,ARF5/MP激活目標基因TMO5和TMO7的表達。TMO5起細胞自主性的調(diào)控作用,而TMO7則從原胚細胞轉(zhuǎn)移到最上面的胚柄細胞中,這個胚柄細胞最終會特化為胚根原[23]。同時,PHD-指蛋白OBERON(OBE)和TITANIA(TTA)形成復(fù)合體(可能還包括其它染色質(zhì)重塑因子),通過影響TMO7位點的染色質(zhì)特性,調(diào)節(jié)依賴于ARF5/MP的TMO7的表達[33]。另一方面,ARF5/MP-IAA12/BDL信號可以正調(diào)控PIN-FORMED1(PIN1)的表達以及生長素從原胚細胞向胚根原的轉(zhuǎn)運[34]。而在胚柄細胞中,IAA10和ARF9等其他與生長素響應(yīng)相關(guān)的蛋白,也參與調(diào)節(jié)胚根原特化[1]。

除了早期的胚根發(fā)育,ARF5/MP還參與側(cè)根的形成[35]。側(cè)根的形成涉及許多生長素響應(yīng)通路[35]。時延相關(guān)算法(time-delay correlation algorithm,TDCor)表明,有關(guān)側(cè)根發(fā)育的基因調(diào)控網(wǎng)絡(luò)主要包含2個調(diào)控模型。其中一個是MP/BDL-ARF6-ARF8[36],它與另一個模型SLR/IAA14-ARF7-ARF19[37],共同調(diào)控側(cè)根原基的側(cè)翼和中心區(qū)域的特化。ARF5/MP、ARF6和ARF8主要在生長素濃度較高的原基中心區(qū)域表達,而ARF7的目標基因,例如LDB16和PLT5等,則只在生長素濃度較低的側(cè)翼區(qū)域和基底細胞中表達[36]。這些調(diào)控模型表明,由生長素濃度提供的位置信號能夠調(diào)節(jié)特定區(qū)域內(nèi)的基因表達。

2.2維管組織發(fā)育

維管組織是植物體運輸水分和營養(yǎng)物質(zhì)的重要通道,因此維管組織的正常發(fā)育對植物體至關(guān)重要。在擬南芥的mp突變體植株中,維管組織表現(xiàn)出獨特的缺陷型,包括維管組織總量的減少和維管束的不連續(xù)[38];在楊樹中,ARF5/MP對次生木質(zhì)部的發(fā)育起關(guān)鍵作用[39]。這些表明ARF5/MP在維管組織的發(fā)育過程中有重要作用。

根尖維管組織源于球形期早期的4個前維管細胞,這4個細胞經(jīng)過幾輪平周分裂后,形成維管組織的各個部分[40]。維管組織的發(fā)育進程同時包含有維管的模式建成和生長,而這2個過程由ARF5/MP介導(dǎo)的生長素響應(yīng)和細胞分裂素(cytokinin,CK)信號協(xié)同調(diào)節(jié)(圖2,B)[40]。與胚根原特化過程相似,TMO7也移動到維管組織細胞中[23],而obe突變體在心形期也表現(xiàn)出不正常的維管結(jié)構(gòu)模式[33,41]。但是與胚根原特化不同的是,蛋白TMO5與LONESOMEHIGWAY(LHW)編碼的蛋白形成一個堿性螺旋-環(huán)-螺旋(basic helix-loop-helix,bHLH)轉(zhuǎn)錄因子二聚體,該二聚體觸發(fā)維管組織細胞的平周分裂[22]。LHW主要作用于維管起始細胞形成過程的第一步,可能是通過影響PIN1的表達[42]。進一步的研究表明,TMO5/LHW能夠直接調(diào)控LONELYGUY4(LOG4)的表達并控制CK的合成,而LOG4編碼的蛋白酶參與CK合成過程[43]。由此,這些研究結(jié)果描繪了一個有生長素和CK共同參與調(diào)控的維管組織發(fā)育過程。

在葉片中,維管組織形成葉脈。pin和mp的突變體都形成不正常的葉脈[7],表明葉脈的模式建成受生長素嚴格控制。ARF5/MP和PIN1的表達呈現(xiàn)一種動態(tài)過程——從廣范圍的低水平表達到特定的前原形成層中的高水平表達[7]。分子證據(jù)表明ARF5/MP和PIN1可能通過一個反饋調(diào)節(jié)系統(tǒng)調(diào)節(jié)葉脈的模式建成[7]。另外,ARF5/MP還通過直接調(diào)節(jié)ATHB8、Dof5.8等基因的表達影響葉脈的形成[25-28]。

A.胚根原特化:白色橢圓形和白色箭頭表示由ARF5/MP介導(dǎo)的生長素信號,通過移動蛋白TMO7從原胚細胞向胚根原細胞傳遞,

2.3子葉的分離和莖尖分生組織的形成

在雙子葉植物的胚胎發(fā)育過程中,莖尖由輻射對稱狀變?yōu)閮蓚?cè)對稱狀,最終兩片子葉對稱地分布在莖尖分生組織(shoot apical meristem,SAM)的周圍[44]。在這個模式建成過程中,PIN1、ARF5/MP、SHOOTMERISTEMLESS(STM)、CUC1和CUC2等基因共同調(diào)節(jié)子葉分離和SAM形成:PIN1和ARF5/MP通過影響生長素的分布而調(diào)節(jié)CUC1和CUC2的表達,CUC1和CUC2促進子葉的分離和STM的表達,STM促進SAM的形成(圖2,C)[2,44]。

ARF5/MP作為生長素信號的整合因子,參與到SAM的形成和維持所涉及到的復(fù)雜的調(diào)控網(wǎng)絡(luò)中,并使生長素信號和CK信號在這個調(diào)控網(wǎng)絡(luò)中有機地結(jié)合到一起(圖2,D)[31]。PCN蛋白可能與IAA12/BDL共同抑制ARF5/MP的活性[20],而ARF5/MP對編碼生長素信號負調(diào)控因子的A-型基因ARR7和ARR15的表達有負調(diào)控作用[31]。最近的研究發(fā)現(xiàn),mpΔ在組織培養(yǎng)中表現(xiàn)出極強的莖尖再生能力,一些通常情況下不具備再生能力的部位也表現(xiàn)出一定的再生能力[45-46],進一步表明ARF5/MP在SAM形成中扮演重要角色。

2.4其它發(fā)育過程

ARF5/MP還參與到其它發(fā)育過程中,如花原基的形成[3]。ARF5/MP可以直接調(diào)節(jié)LFY和ANT/AIL6的表達,它們分別與花器官命運決定和花的生長有關(guān)[3]。另外,ARF5/MP還能通過直接調(diào)節(jié)ANT、CUC1和CUC2的表達而影響胚珠原基的形成[29]。在葉肉細胞中,STOMAGEN編碼的分泌蛋白從葉肉細胞轉(zhuǎn)移到表皮,促進氣孔發(fā)育[47],ARF5/MP通過抑制STOMAGEN的表達參與到氣孔發(fā)育過程中[30]。

由ARF5/MP介導(dǎo)的生長素信號通常與生長素流式緊密相關(guān),這個過程主要受PIN1調(diào)控,而ARF5/MP在葉片的形成過程中能夠促進PIN1的表達和生長素轉(zhuǎn)運[48]。葉原基形成之后,ARF5/MP在葉近軸面的活性作用[49]和PIN1介導(dǎo)的從葉原基向分生組織中心的生長素流向,共同形成一個低生長素濃度的區(qū)域,由此形成葉片的極性[48]。

3結(jié)語

有關(guān)ARF5/MP蛋白結(jié)構(gòu)的分析為我們揭示生長素應(yīng)答機制提供了有力證據(jù)。所有ARFs都具有保守DBD,ARFs與DNA結(jié)合特異性取決于結(jié)合位點之間的空間距離[9]。ARF5/MP等中間域富含谷氨酰胺等氨基酸殘基的ARFs通常被認為是促進基因表達的因子[4],但新的研究發(fā)現(xiàn)ARF5/MP同樣具有抑制作用[30-31]。CTD與Aux/IAAs中的結(jié)構(gòu)域Ⅲ和Ⅳ具有同源性,完全或部分缺失CTD的ARF5/MP蛋白不受IAA12/BDL抑制,許多受ARF5/MP影響的表型增強[12]。在擬南芥中本來就存在缺少CTD的ARFs,如ARF3、ARF13等[4],它們是如何對生長素做出應(yīng)答的、在進化中是否更具優(yōu)越性？我們可以利用不同的mp突變體對其蛋白結(jié)構(gòu)和作用機制做更深入的研究。

在植物的生活史中,眾多因子共同調(diào)節(jié)著植物的生長發(fā)育,大量研究也致力于闡明各種因子之間的協(xié)同調(diào)節(jié)機制。在根尖、維管組織和莖尖等發(fā)育過程中,由ARF5/MP介導(dǎo)的生長素信號與肽類信號、CK信號之間形成分子調(diào)控網(wǎng)絡(luò):在根尖發(fā)育中,ARF5/MP通過移動肽類物質(zhì)調(diào)控胚根原特化[23];在維管組織和莖尖分生組織形成過程中則與CK信號共同調(diào)控細胞命運[31,40]。在側(cè)根、葉片、花器官等的發(fā)育過程中,ARF5/MP和PIN1共同作用,引起局部的生長素分布濃度差由此引發(fā)不同的應(yīng)答反應(yīng),為側(cè)根、花和葉原基以及葉片極性形成提供信號。無論是胚胎發(fā)生時期,還是胚后的器官發(fā)育,ARF5/MP功能都與干細胞命運緊密相關(guān)。但目前有關(guān)ARF5/MP功能研究多基于擬南芥,ARF5/MP在其它植物中是否有類似的功能仍有待研究。已經(jīng)有研究者從龍眼中獲得DlARF5a基因并發(fā)現(xiàn)其與體細胞胚胎發(fā)生過程中的魚雷形胚時期的形態(tài)建成有關(guān)[50],鑒于ARF5/MP在發(fā)育中的重要作用,有必要在水稻、小麥、油菜等重要作物中做進一步研究。擬南芥的mp獲得功能性突變體在植物組織培養(yǎng)中表現(xiàn)出較強的莖尖再生能力[45-46],但是具體的作用機制并不十分清楚,因此仍需要深入研究ARF5/MP在植物組織培養(yǎng)中的分子機理,這不僅將為我們研究植物再生開啟新的領(lǐng)域,也對植物組織培養(yǎng)技術(shù),尤其是糧食作物類植物,具有重要意義。

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(編輯:宋亞珍)

Progress on the Functions of ARF5/MONOPTEROS(MP)

LI Qingqing,NAN Wenbin,ZHANG Hanma*

(Chongqing Key Laboratory of Molecular Biology of Plants Environmental Adaptations,College of Life Sciences,Chongqing Normal University,Chongqing 401331,China)

Abstract:Auxin response factors (ARFs) are key mediators of auxin responses,of which ARF5/MONOPTEROS(MP) plays a role in the regulation of many growth and development processes in Arabidopsis.In this article,we review recent progress in studying the regulatory functions of ARF5/MP,with a particular emphasis on its roles in mediating auxin signaling in hypophysis specification,vascular development and shoot apical meristem maintenance,as well as the structural and functional conservation of ARFs,thus provide a valuable reference for studying the molecular mechanisms of auxin signaling in plants.

Key words:ARFs;ARF5/MP;auxin

中圖分類號:Q789

文獻標志碼:A

作者簡介:李青青(1989-),女,在讀碩士研究生,主要從事根尖干細胞調(diào)控機理研究。E-mail:liqingqing190@126.com*通信作者:張漢馬,教授,博士導(dǎo)師,主要從事根尖干細胞調(diào)控研究。E-mail:hanmazhang@126.com

基金項目:國家自然科學(xué)基金(31501190);“973”計劃前期研究專項(2014CB160306);重慶市教委科學(xué)技術(shù)項目(KJ1500330);重慶師范大學(xué)博士啟動基金(15XLB008);重慶市教委創(chuàng)新團隊建設(shè)基金(KJTD201307)和重慶師范大學(xué)引進人才啟動基金(12XLR36)

收稿日期:2015-10-09;修改稿收到日期:2015-12-09

文章編號:1000-4025(2016)01-0197-07

doi:10.7606/j.issn.1000-4025.2016.01.0197