杜 琿,張小萍,*,曾 波

1 三峽庫區(qū)生態(tài)環(huán)境教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 重慶 400715 2 重慶市三峽庫區(qū)植物生態(tài)與資源重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 重慶 400715 3 西南大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院, 重慶 400715

水體溶氧影響陸生植物喜旱蓮子草(Alternantheraphiloxeroides)和牛鞭草(Hemarthriaaltissima)對完全水淹的耐受力

杜 琿1,2,3,張小萍1,2,3,*,曾 波1,2,3

1 三峽庫區(qū)生態(tài)環(huán)境教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 重慶 400715 2 重慶市三峽庫區(qū)植物生態(tài)與資源重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 重慶 400715 3 西南大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院, 重慶 400715

溶氧是水環(huán)境中一個重要的環(huán)境因子,為了探討水中的溶氧含量水平是否會對陸生植物的耐淹能力造成影響,研究了陸生植物喜旱蓮子草(Alternantheraphiloxeroides)和牛鞭草(Hemarthriaaltissima)在遭受不同溶氧含量水體完全淹沒后的生長表現(xiàn)、存活情況和非結(jié)構(gòu)碳水化合物的變化。實(shí)驗(yàn)結(jié)果表明：(1)水體中的溶氧含量顯著影響了處于完全水淹環(huán)境中的喜旱蓮子草和牛鞭草的存活。受高溶氧水體完全水淹的喜旱蓮子草和牛鞭草主莖的完好程度和存活葉的數(shù)量均顯著高于遭受低溶氧水體完全水淹的喜旱蓮子草和牛鞭草,喜旱蓮子草和牛鞭草在高溶氧水體完全水淹后的生物量比低溶氧水體完全水淹后要高;(2)水體中的溶氧含量顯著影響了處于完全水淹環(huán)境中的喜旱蓮子草和牛鞭草的生長,受高溶氧水體完全水淹的喜旱蓮子草主莖伸長生長和不定根生長顯著強(qiáng)于受低溶氧水體完全水淹的喜旱蓮子草,在不定根的生長上牛鞭草也具有同樣的表現(xiàn)。(3)高溶氧水環(huán)境有利于減小被完全淹沒的喜旱蓮子草和牛鞭草的碳水化合物消耗,兩種植物在受高溶氧完全水淹后體內(nèi)具有的非結(jié)構(gòu)性碳水化合物含量均比受低溶氧完全水淹后高。(4)喜旱蓮子草比牛鞭草能更好地耐受完全水淹,當(dāng)處于低溶氧完全水淹時表現(xiàn)得更為明顯,本研究表明入侵物種喜旱蓮子草比本地物種牛鞭草具有更強(qiáng)的環(huán)境適應(yīng)能力和水淹耐受能力。

溶氧;陸生植物;喜旱蓮子草;牛鞭草;完全水淹;耐淹能力

由于降雨、洪汛發(fā)生以及水庫調(diào)度等原因,棲息于低洼地域、河湖和水庫岸邊地帶的陸生植物常常會遭受水淹[1- 3]。因降雨、洪汛的強(qiáng)度不同或水位上升的幅度不同,陸生植物可能被部分淹沒甚至是完全淹沒。當(dāng)陸生植物被完全淹沒時,植物與空氣隔絕而不能直接從空氣中獲得氧氣。

氧氣在水中的溶解度不高,因此,與空氣相比,水中的氧氣含量很低,比如在25℃氧飽和的水體中,氧的濃度也只有空氣中氧濃度的1/33。另外,氧氣在水中的擴(kuò)散速率遠(yuǎn)低于其在空氣中的擴(kuò)散速率(氧氣在空氣中的擴(kuò)散系數(shù)是0.201 cm2/s,在水中的擴(kuò)散系數(shù)為2.1×10-5cm2/s)[4-5]。因此,在水體環(huán)境中,氧氣常常會成為生物生長和存活的限制性因子[6-7]。對陸生植物而言,即使是氧飽和的水環(huán)境,與陸地環(huán)境相比其氧濃度也是很低的,氧氣供應(yīng)是嚴(yán)重不足的[8]。

水生植物(特別是沉水植物)因長期生活于水環(huán)境中,具有與水環(huán)境相適應(yīng)的組織和結(jié)構(gòu)：有細(xì)長且薄的葉片,莖和葉表皮角質(zhì)層一般較薄或者甚至不存在,表皮細(xì)胞不發(fā)達(dá),莖皮層的薄壁組織具有發(fā)達(dá)的細(xì)胞間隙[9]。這些組織特征會顯著地降低水中的氧擴(kuò)散進(jìn)入植物組織內(nèi)部的阻力,氧氣可以通過擴(kuò)散的方式進(jìn)入水生植物體內(nèi),使水生植物比較容易地獲得水環(huán)境中的氧[10-11]。由于淹沒于水中的水生植物通過莖葉組織直接從水體中獲得氧氣是其獲得氧氣的非常重要的方式,因此,水體中氧含量高低對水生植物的生長和生存有明顯的影響。陸生植物長期生存于陸地環(huán)境中,主要是通過氣孔從空氣中獲得氧氣。為了適應(yīng)陸生環(huán)境,其莖和葉表面常具有蠟質(zhì),并且有發(fā)達(dá)的角質(zhì)層和致密的表皮細(xì)胞層[9]。當(dāng)陸生植物處于完全水淹環(huán)境中時,這些結(jié)構(gòu)極大地增加了水中的氧通過莖和葉的表面擴(kuò)散進(jìn)入植物體內(nèi)的困難[9]。那么,陸生植物是否能感受到水中溶氧的變化呢？水中的溶氧變化是否會影響其在水下的生存狀態(tài)呢？到目前為止,水體中氧含量的高低對完全水淹的陸生植物的水淹耐受是否有影響目前還研究不多,知之甚少。

三峽水庫是我國修建的規(guī)模最大的水庫,也是世界上的大型水庫。水庫修建后,形成了水位落差最高達(dá)30 m的庫岸消落區(qū),水庫蓄水時消落區(qū)被淹沒,退水后消落區(qū)出露成為陸地[12]。為此,典型的水生植物(如沉水植物或只能在土壤積水的環(huán)境中才能很好生長的植物)難以適應(yīng)三峽水庫消落區(qū)環(huán)境并在此環(huán)境中生長,只有既能耐受三峽水庫的蓄水水淹,同時又能在陸地環(huán)境中生長的陸生植物才能在三峽水庫消落區(qū)長期棲居生長。

本研究,以在三峽水庫消落區(qū)中生長的兩種典型的陸生植物喜旱蓮子草(Alternantheraphiloxeroides)和牛鞭草(Hemarthriaaltissima)(前者為雙子葉植物,后者為單子葉植物)為研究對象,研究水體溶氧含量是否會影響完全水淹環(huán)境中陸生植物的水淹耐受。喜旱蓮子草是在三峽庫區(qū)有廣泛分布的外來入侵植物[13],牛鞭草是生長于三峽庫區(qū)的本地植物[14]。本研究不僅可以深化人們對陸生植物耐受完全水淹的認(rèn)識,同時也有助于人們?nèi)テ饰鋈肭种参锏哪婢尺m應(yīng)能力與本地植物的差異。

1 實(shí)驗(yàn)方法

1.1 研究材料

在本研究中,我們以喜旱蓮子草(Alternantheraphiloxeroides)和牛鞭草(Hemarthriaaltissima)為實(shí)驗(yàn)材料來研究水體溶氧對陸生植物耐受完全水淹的影響。喜旱蓮子草為莧科、蓮子草屬植物,是多年生宿根草本植物,繁殖迅速,蔓延速度快。該物種已被列入國家環(huán)?？偩?003年公布的“中國第一批外來入侵生物名單”[15]。

牛鞭草為禾本科牛鞭草屬多年生草本植物,主要進(jìn)行營養(yǎng)繁殖,也具有有性生殖能力。牛鞭草具有生長期長、生長速度快、再生能力強(qiáng)的特點(diǎn),并且具有較強(qiáng)的適應(yīng)性和抗逆性[16],有良好的水土保持作用,也是常見的飼用植物[17]。

1.2 研究方法

2013年6月在位于三峽庫區(qū)重慶北碚段野外的自然環(huán)境中,分別在自然生長的喜旱蓮子草和牛鞭草的克隆種群中選擇健康、大小和長勢一致的植株,剪取具有完整頂梢的主莖作為扦插苗(帶有葉,各扦插苗的長度一致)。把獲得的喜旱蓮子草和牛鞭草扦插苗帶回西南大學(xué)三峽庫區(qū)生態(tài)環(huán)境教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室實(shí)驗(yàn)基地,栽植于直徑為17 cm的塑料花盆中,用混合均勻的黃壤和腐殖土(比例為1∶1)作為栽培用土進(jìn)行種植。將所有植株置于實(shí)驗(yàn)基地內(nèi)的曠地上培養(yǎng),培養(yǎng)期間所有植株接受自然光照、定期澆水保證植株具有正常的水分供應(yīng),并定期進(jìn)行除草、防止蟲害等常規(guī)管理。為了確保植物在水淹前的生長狀態(tài)一致,在植株培養(yǎng)期間,隨時去除植株主莖上的側(cè)芽使植株不發(fā)生分枝,保證用于實(shí)驗(yàn)的植株只有主莖而無分枝。

2013年8月隨機(jī)選取培養(yǎng)的生長良好、健壯的喜旱蓮子草和牛鞭草各45株,將每個物種的45株植株隨機(jī)分成3組：15株用于高溶氧含量水淹處理,15株用于低溶氧含量水淹處理,15株用于無光未水淹對照處理。將接受高溶氧水淹處理的15株喜旱蓮子草(即15盆)和15株牛鞭草(即15盆)放置于清洗干凈的、池底無任何雜物和泥土的水池中,將接受低溶氧水淹處理的15株喜旱蓮子草和15株牛鞭草放置于另一個相鄰的清洗干凈的、池底無任何雜物和泥土的水池中。水池為鋼筋混凝土修建的水池。分別在兩個水池中注入靜置3 d后的自來水,使每個水池中的所有植株完全被淹沒在水中,水淹深度為2 m,在整個實(shí)驗(yàn)處理期間使所有植株保持處于被完全淹沒狀態(tài)而不出露水面。為避免在水淹處理期間植株水下光合作用產(chǎn)生的碳水化合物對植株的水淹耐受表現(xiàn)產(chǎn)生干擾,同時也避免水下光合作用釋放的氧氣影響設(shè)定的水環(huán)境溶氧水平,在本實(shí)驗(yàn)中水池均保持黑暗無光狀態(tài),使所有接受高溶氧水淹和低溶氧水淹處理的植株處于黑暗環(huán)境中。黑暗環(huán)境是通過在水池上架設(shè)高2 m的鋼架,采用黑色遮陰網(wǎng)覆蓋的方式實(shí)現(xiàn)。為了能夠很好地反映水體溶氧對完全淹沒的陸生植物的水淹耐受是否有影響,在本實(shí)驗(yàn)中,設(shè)置了高溶氧水淹和低溶氧水淹,水體中的氧含量分別為(6.73±0.03) mg/L和(0.69±0.05) mg/L。水體高溶氧水平的維持通過使用通氣管通入水池中曝氣實(shí)現(xiàn),水體低溶氧水平的維持則是通過在水池中通入預(yù)先制備的低溶氧自來水(溶氧含量約為0.03 mg/L)來調(diào)節(jié)實(shí)現(xiàn)。將15株(即15盆)未水淹對照處理放置于完全黑暗的實(shí)驗(yàn)室內(nèi),在實(shí)驗(yàn)期間定期澆水保證植株具有正常的水分供應(yīng),并定期進(jìn)行除草、防止蟲害等常規(guī)管理。

水淹處理時間是30 d,水淹期間使用HYDROLab多參數(shù)水質(zhì)測定儀定期測定水池中水體的溶氧、水溫、pH等指標(biāo)。在整個實(shí)驗(yàn)處理期間,兩種不同溶氧水平水淹處理的水環(huán)境中除了溶氧含量有差異外,水溫、水體pH、水體渾濁度均沒有顯著差異(表1)。

表1 兩種不同溶氧含量完全水淹處理的水體環(huán)境條件

某環(huán)境條件在不同溶氧水淹處理之間不具有差異(P>0.05)或具有差異(P<0.05)分別用相同或不同的小寫字母表示

1.3 指標(biāo)測定

水淹處理開始前,測定喜旱蓮子草和牛鞭草每株植株的主莖長、葉片數(shù)量。水淹處理結(jié)束后,記錄喜旱蓮子草和牛鞭草主莖完好無損的植株的株數(shù),測定和統(tǒng)計(jì)喜旱蓮子草和牛鞭草每株植株的存活主莖段長、存活葉的數(shù)量,主莖上產(chǎn)生的不定根的總長度。測定結(jié)束后,用自來水洗凈植株存活主莖段、葉、以及地下部分,在60 ℃下烘72 h至恒重后,測定各部分的生物量。將烘干的植株主莖、葉和地下部分粉碎后,分別測定其非結(jié)構(gòu)性碳水化合物的含量,通過計(jì)算得出整株的碳水化合物含量。非結(jié)構(gòu)性碳水化合物含量的測定采用蒽酮硫酸法[18]。

1.4 數(shù)據(jù)分析

同一植物的不同溶氧含量水平水淹處理的影響采用單因素方差分析進(jìn)行檢測,如果方差不滿足齊性則進(jìn)行數(shù)據(jù)轉(zhuǎn)換后再進(jìn)行方差分析。

2 結(jié)果

2.1 具有完整主莖的植株比例

在完全淹沒的水環(huán)境中,植物會表現(xiàn)出組織結(jié)構(gòu)腐爛死亡的現(xiàn)象,腐爛的程度與植物的水淹耐受能力、水淹時間長短有一定關(guān)系。植物在因水淹而發(fā)生腐爛和死亡時,通常最先發(fā)生于幼嫩的組織和結(jié)構(gòu)中,然后逐漸出現(xiàn)在成熟的組織和結(jié)構(gòu)中。在本研究中發(fā)現(xiàn),在經(jīng)歷高溶氧含量的完全水淹后,喜旱蓮子草和牛鞭草兩個物種植株的主莖都沒有萎蔫、腐爛或死亡,具有完整主莖的植株的比例均為100%。而經(jīng)歷低溶氧含量的完全水淹后,喜旱蓮子草和牛鞭草植株主莖的頂端都出現(xiàn)了不同程度的腐爛和死亡,低溶氧完全水淹后喜旱蓮子草具有完整主莖的植株比例為33.34%,而牛鞭草所有的植株的主莖頂端都因死亡而受損,主莖完好無損的植株比例為0(表2)。

表2 不同溶氧含量完全水淹處理后具有完整主莖的喜旱蓮子草和牛鞭草植株的比例

Table 2 The percentage ofA.philoxeroidesandH.altissimaplants with intact stems after being submerged completely in water with different dissolved oxygen contents

處理Treatments喜旱蓮子草/%A.philoxeroides牛鞭草/%H.altissima高溶氧水淹處理Completesubmergencewithhighdissolvedoxygencontent100100低溶氧水淹處理Completesubmergencewithlowdissolvedoxygencontent33.340

2.2 水淹后植株的主莖存活長

圖1 不同溶氧含量完全水淹處理前后喜旱蓮子草和牛鞭草植株的主莖存活長度Fig.1 Living stem length of A. philoxeroides and H. altissima plants before and after complete submergence with different dissolved oxygen contents(Mean±SE)不同小寫字母表示同一物種在不同類型水淹處理差異顯著(P<0.05),圖中數(shù)據(jù)為平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤(n=15)

實(shí)驗(yàn)結(jié)果表明,喜旱蓮子草在高溶氧含量的完全水淹處理后,所有植株的主莖均完好無死亡現(xiàn)象,甚至在水淹期間植株的主莖還發(fā)生了顯著的伸長,喜旱蓮子草在高溶氧含量水淹處理后的主莖的長度顯著的大于未水淹對照組處理(P<0.05)。在經(jīng)歷低溶氧含量完全水淹后,一部分喜旱蓮子草植株的主莖頂端會因水淹而死亡(表2),導(dǎo)致水淹結(jié)束后植株的存活主莖段的長度顯著的小于未水淹對照處理和高溶氧水淹處理(圖1)。牛鞭草在經(jīng)歷高溶氧含量的完全水淹處理后,植株的主莖完好無死亡受損現(xiàn)象,沒有伸長現(xiàn)象,水淹結(jié)束后牛鞭草植株的主莖長度顯著的小于未水淹對照處理(P<0.05)。在低溶氧含量完全水淹處理中,牛鞭草植株的主莖發(fā)生明顯的死亡,水淹結(jié)束后植株的存活主莖段長度顯著的小于未水淹對照處理和高溶氧水淹處理(P<0.05)(圖1)。

2.3 葉留存情況

在實(shí)驗(yàn)中發(fā)現(xiàn),無論是在高溶氧含量還是在低溶氧含量的完全水淹處理下,經(jīng)歷完全水淹的喜旱蓮子草和牛鞭草植株的葉均有掉落(圖2)。經(jīng)歷低溶氧完全水淹的喜旱蓮子草和牛鞭草植株在水淹結(jié)束后其具有的葉數(shù)量要顯著的少于經(jīng)歷高溶氧完全水淹的植株(P<0.05),而且牛鞭草在經(jīng)歷低溶氧含量完全水淹后植株的葉全部掉落(圖2)。在高溶氧含量完全水淹處理后,無論是喜旱蓮子草和牛鞭草植株都還有一定數(shù)量的葉留存,存留的葉片數(shù)顯著的少于未水淹對照處理(P<0.05)(圖2)。

2.4 不定根發(fā)生

實(shí)驗(yàn)中發(fā)現(xiàn),遭受水淹的喜旱蓮子草具有強(qiáng)烈的產(chǎn)生不定根的能力,但是在不同溶氧含量的水環(huán)境中,喜旱蓮子草的不定根的發(fā)生強(qiáng)度存在顯著差異。在本實(shí)驗(yàn)中,受高溶氧含量完全水淹的喜旱蓮子草的主莖上發(fā)生了大量的不定根,不定根的總長度顯著的大于受低溶氧含量完全水淹的喜旱蓮子草(P<0.05)。與喜旱蓮子草相比,遭受水淹的牛鞭草產(chǎn)生的不定根則較少。受高溶氧含量完全水淹的牛鞭草主莖上產(chǎn)生了少量的不定根,而受低溶氧含量完全水淹的牛鞭草植株沒有產(chǎn)生不定根(圖3)。

圖2 不同溶氧含量完全水淹處理前后喜旱蓮子草和牛鞭草具有的葉數(shù)量Fig.2 Living leaf number of A. philoxeroides and H. altissima before and after complete submergence with different dissolved oxygen contents(Mean±SE)

圖3 不同溶氧含量完全水淹后喜旱蓮子草和牛鞭草產(chǎn)生的不定根長度 Fig.3 Total length of adventitious roots produced in A. philoxeroides and H. altissima plants subjected to complete submergence with different dissolved oxygen contents(Mean±SE)

2.5 植株生物量

實(shí)驗(yàn)結(jié)果表明,喜旱蓮子草經(jīng)歷低溶氧含量的完全水淹后,植株存活部分的生物量(不包括死亡腐爛部分和掉落葉)顯著的低于未水淹的對照處理(P<0.05)。與未水淹對照相比,低溶氧含量水淹處理的喜旱蓮子草的生物量降低了33%。在高溶氧含量水淹處理后喜旱蓮子草的生物量和未水淹對照處理之間并沒有顯著的差異(P>0.05)。

與喜旱蓮子草不同,低溶氧含量完全水淹對牛鞭草的脅迫和不利影響更為明顯,牛鞭草經(jīng)歷低溶氧含量的完全水淹后,植株存活部分的生物量顯著的低于未水淹的對照處理和高溶氧含量水淹處理(P<0.05)。與未水淹對照相比,低溶氧水淹處理的牛鞭草的生物量降低了59%(圖4)。

2.6 非結(jié)構(gòu)性碳水化合物含量

非結(jié)構(gòu)性碳水化合物是植物主要的能量來源,在本研究中,對喜旱蓮子草和牛鞭草在不同溶氧含量完全水淹后的全植株非結(jié)構(gòu)性碳水化合物含量進(jìn)行了檢測。研究表明,經(jīng)歷高溶氧含量和經(jīng)歷低溶氧含量完全水淹后的喜旱蓮子草植株的可溶性糖含量均顯著的高于未水淹對照處理的喜旱蓮子草植株(P<0.05)(圖 5)。相比之下,經(jīng)歷低溶氧含量完全水淹后的牛鞭草植株的可溶性糖含量顯著的小于未水淹對照處理和高溶氧含量水淹處理(P<0.05)。

牛鞭草在經(jīng)受高溶氧含量完全水淹后植株體內(nèi)的淀粉含量顯著大于經(jīng)受低溶氧含量完全水淹后的植株體內(nèi)的淀粉含量(P<0.05),而喜旱蓮子草體內(nèi)的淀粉含量在不同溶氧水平處理下無顯著差異(圖6)。

圖4 不同溶氧含量完全水淹處理后喜旱蓮子草和牛鞭草植株的生物量Fig.4 The total plant biomass of A. philoxeroide and H. altissima subjected to complete submergence with different dissolved oxygen contents(Mean±SE)

圖5 不同溶氧含量完全水淹處理后喜旱蓮子草和牛鞭草植株的可溶性糖含量Fig.5 Soluble sugar content of A. philoxeroides and H. altissima plant subjected to complete submergence with different dissolved oxygen contents(Mean±SE)(n=5)

圖6 不同溶氧含量完全水淹處理后喜旱蓮子草和牛鞭草植株的總淀粉含量Fig.6 Total starch content of A. philoxeroides and H. altissima plant subjected to complete submergence with different dissolved oxygen contents(Mean±SE)

3 討論

對眾多的植物特別是陸生植物而言,水淹是一種嚴(yán)重的環(huán)境脅迫,對其生長和生存影響很大[4-6, 19-20]。由于氧氣在水中的濃度低,擴(kuò)散速率低,導(dǎo)致水體中的氧含量顯著低于空氣中的氧含量,而氧氣含量的多少又決定著植物體采用的呼吸代謝方式[21],所以氧氣常易成為影響處于水環(huán)境中的植物的生長和生存的限制因子[22]。經(jīng)過長期的進(jìn)化,水生植物的組織和結(jié)構(gòu)(比如較薄的角質(zhì)層,發(fā)達(dá)的通氣組織)已經(jīng)能很好地適應(yīng)水下的低氧環(huán)境。而對陸生植物而言,由于其長期生長于氧氣充足的陸生環(huán)境中,即使是在氧飽和的水環(huán)境中,對陸生植物來說,氧氣供應(yīng)都是不足的。并且陸生植物的莖和葉的結(jié)構(gòu)特點(diǎn)又會增加水中氧氣擴(kuò)散到陸生植物體內(nèi)的困難。那么,陸生植物是否能感受到水中溶氧的變化呢？在本研究中發(fā)現(xiàn),不管是喜旱蓮子草還是牛鞭草,在經(jīng)歷高溶氧含量水體水淹時,植株的主莖沒有發(fā)生死亡,但在經(jīng)歷低溶氧含量完全水淹時,植株的主莖表現(xiàn)出不同程度的死亡。在本研究中還發(fā)現(xiàn),與高溶氧含量水體相比,淹沒于低溶氧含量水體中的喜旱蓮子草和牛鞭草植株的葉死亡和掉落的程度更高。因此,本研究表明,水體中的溶氧含量顯著地影響了陸生植物對完全水淹的耐受,水環(huán)境的溶氧含量的高低會顯著地影響陸生植物在水下的生存狀態(tài),低溶氧含量水環(huán)境對受完全水淹的陸生植物的傷害更大。

在本研究中,遭受完全水淹的牛鞭草不管是在高溶氧還是在低溶氧含量水體中其主莖均沒有表現(xiàn)出新的生長,仍然保持水淹前的狀態(tài)。但是,淹沒于低溶氧水體中的牛鞭草比淹沒于高溶氧水體中的牛鞭草表現(xiàn)出更高程度的主莖莖段死亡和葉死亡,并且受低溶氧水體淹沒的牛鞭草其體內(nèi)的非結(jié)構(gòu)性碳水化合物含量比受高溶氧水體淹沒的牛鞭草體內(nèi)的非結(jié)構(gòu)性碳水化合物含量低。從此研究結(jié)果來看,具有發(fā)達(dá)的適應(yīng)陸生環(huán)境的組織和結(jié)構(gòu)的陸生植物在完全水淹環(huán)境中可能也具有一定的吸收水體中氧氣的能力,從而其水淹耐受性會受到水體中溶氧的影響。在完全水淹時,盡管牛鞭草成熟的葉片和莖表面具有發(fā)達(dá)的角質(zhì)層、較厚的表皮細(xì)胞層和蠟質(zhì),但在可能植株上的一些未成熟的葉表面還不具有這些發(fā)達(dá)的組織和結(jié)構(gòu),從而水體中的氧可擴(kuò)散進(jìn)入這些未成熟的葉而為植株所利用。另外,有研究表明一些植株在水淹時葉片表面會形成氣膜,通過氣膜增大淹沒于水中的葉片與水體之間的氣體界面,從而提高淹沒于水中的葉片對水體中氧的吸收[23- 27]。有可能牛鞭草的成熟葉片以及莖在水淹時也具有氣膜從而使水體中的氧含量多少對水淹環(huán)境中的牛鞭草會產(chǎn)生影響。與牛鞭草不同,在高溶氧含量水體中,被完全淹沒的喜旱蓮子草有顯著的主莖和不定根的生長,這些在水淹環(huán)境產(chǎn)生的組織和結(jié)構(gòu)與水淹前在陸生環(huán)境中產(chǎn)生的組織結(jié)構(gòu)相比對氧的擴(kuò)散阻力要小的多,因此,喜旱蓮子草在受高溶氧完全水淹時表現(xiàn)出的良好的水淹耐受可能與其在水淹環(huán)境中新產(chǎn)生的組織結(jié)構(gòu)可以很好地吸收水體中的氧有關(guān),也可能與水淹前在陸生環(huán)境中產(chǎn)生的組織結(jié)構(gòu)在水淹時具有氣膜從而促進(jìn)水環(huán)境中氧擴(kuò)散進(jìn)入植物體內(nèi)有關(guān)。牛鞭草和喜旱蓮子草的成熟葉及莖是否具有氣膜以及氣膜的分布和發(fā)達(dá)程度還有待進(jìn)一步研究。

在研究中發(fā)現(xiàn),與牛鞭草相比,喜旱蓮子草表現(xiàn)出更強(qiáng)的對完全水淹的適應(yīng)能力,這一方面體現(xiàn)在不管在高溶氧還是低溶氧水體中,喜旱蓮子草都比牛鞭草具有更高的完整主莖比率和更強(qiáng)的新生組織結(jié)構(gòu)的產(chǎn)生能力。在高溶氧含量和低溶氧含量的水體中,完全淹沒的喜旱蓮子草可以進(jìn)行主莖、葉和不定根的生長(在高溶氧含量水體水淹中表現(xiàn)得更為明顯)。研究發(fā)現(xiàn)不定根的形成是許多耐水淹植物對水淹的一種主要適應(yīng)方式[28],不定根能夠迅速取代因缺氧而窒息甚至死亡的初生根,保持根系的活力和功能[29]。然而,與喜旱蓮子草相比,牛鞭草不管是在遭受高溶氧還是在低溶氧含量水體的完全水淹中,都沒有表現(xiàn)出明顯的新生組織的生長(只是在高溶氧含量水體的水淹中有少量的不定根的發(fā)生)。也就是說由于喜旱蓮子草在水環(huán)境中有強(qiáng)烈的新生組織結(jié)構(gòu)的產(chǎn)生能力,而在水中新產(chǎn)生組織和結(jié)構(gòu)會更加接近水生植物的組織結(jié)構(gòu)特點(diǎn)。所以在即使是處在相同溶氧濃度的水環(huán)境中,擴(kuò)散進(jìn)入喜旱蓮子草體內(nèi)的氧氣濃度也會比牛鞭草更高。

另外,在遭受低溶氧含量完全水淹時,喜旱蓮子草主莖受損的植株比例和主莖受損的長度均小于牛鞭草。并且與未水淹對照處理相比,低溶氧水淹處理后的喜旱蓮子草總生物量降低了33%,而牛鞭草低溶氧處理水淹后的總生物量與未水淹對照組相比,下降了59%。也就是說喜旱蓮子草在低溶氧含量完全水淹時的主莖和葉片死亡更慢,生物量損失更小。與牛鞭草相比,喜旱蓮子草更能耐受水下低氧的不利環(huán)境,耐受水淹的能力很強(qiáng),水淹后存活的可能性更大。喜旱蓮子草和牛鞭草在完全水淹環(huán)境中的上述表現(xiàn)表明喜旱蓮子草比牛鞭草具有更強(qiáng)的環(huán)境適應(yīng)能力和水淹耐受力,在水淹逆境中,喜旱蓮子草比牛鞭草具有更強(qiáng)的競爭力。

本研究表明,水體中的溶氧含量對陸生植物的水淹耐受會產(chǎn)生顯著影響,水體具有高溶氧含量有利于受完全淹沒的陸生植物抵御水淹環(huán)境,陸生植物在遭受完全水淹時的生長表現(xiàn)會影響其對水淹的耐受。本研究表明,不管是遭受高溶氧還是低溶氧含量的完全水淹,喜旱蓮子草作為入侵植物均表現(xiàn)出比本地植物牛鞭草具有更強(qiáng)的水淹耐受能力。

[1] 施美芬, 曾波, 申建紅, 類淑桐, 朱智, 劉建輝. 植物水淹適應(yīng)與碳水化合物的相關(guān)性. 植物生態(tài)學(xué)報(bào), 2010, 34(7): 855- 866.

[2] Nagai K, Hattori Y, Ashikari M. Stunt or elongate? Two opposite strategies by which rice adapts to floods. Journal of Plant Research, 2010, 123(3): 303- 309.

[3] 袁慎鴻, 曾波, 蘇曉磊, 許建平. 水位節(jié)律差異對三峽水庫消落區(qū)不同物候類型1年生植物物種構(gòu)成的影響. 生態(tài)學(xué)報(bào), 2014, 34(22): 6481- 6488.

[4] Bailey-Serres J, Voesenek L A C J. Flooding stress: acclimations and genetic diversity. Annual Review of Plant Biology, 2008, 59(1): 313- 339.

[5] Armstrong W, Drew M C. Root growth and metabolism under oxygen deficiency // Waisel Y, Eshel A, Kafkafi U, eds. Plant Roots: The Hidden Half. 3rd ed. New York & Basel: Marcel Dekker, 2002: 729- 761.

[6] Voesenek L A C J, Colmer T D, Pierik R, Millenaar F F, Peeters A J M. How plants cope with complete submergence. New Phytologist, 2006, 170(2): 213- 226.

[7] Vartapetian B B, Jackson M B. Plant Adaptations to Anaerobic Stress. Annals of Botany, 1997, 79(S1): 3- 20.

[8] Mommer L, Pedersen O, Visser E J W. Acclimation of a terrestrial plant to submergence facilitates gas exchange under water. Plant, Cell and Environment, 2004, 27(10): 1281- 1287.

[9] 陸時萬, 徐祥生, 沈敏健. 植物學(xué). 北京: 高等教育出版社, 1991.

[10] 成水平, 吳振斌, 夏宜琤. 水生植物的氣體交換與輸導(dǎo)代謝. 水生生物學(xué)報(bào), 2003, 27(4): 413- 417.

[11] 廖容, 袁佳晨, 高素萍. 花葉細(xì)辛形態(tài)解剖結(jié)構(gòu)對水生環(huán)境的生態(tài)適應(yīng)性. 江蘇農(nóng)業(yè)科學(xué), 2012, 40(5): 327- 329.

[12] Liao J X, Jiang M X, Li L F. Effects of simulated submergence on survival and recovery growth of three species in water fluctuation zone of the Three Gorges reservoir. Acta Ecologica Sinica, 2010, 30(4): 216- 220.

[13] 王強(qiáng), 劉紅, 袁興中, 孫榮, 王建修. 三峽水庫蓄水后澎溪河消落帶植物群落格局及多樣性. 重慶師范大學(xué)學(xué)報(bào): 自然科學(xué)版, 2009, 26(4): 48- 54.

[14] 李兆佳, 熊高明, 鄧龍強(qiáng), 謝宗強(qiáng), 樊大勇. 狗牙根與牛鞭草在三峽庫區(qū)消落帶水淹結(jié)束后的抗氧化酶活力. 生態(tài)學(xué)報(bào), 2013, 33(11): 3362- 3369.

[15] 翁伯琦, 林嵩, 王義祥. 空心蓮子草在我國的適應(yīng)性及入侵機(jī)制. 生態(tài)學(xué)報(bào), 2006, 26(7): 2373- 2381.

[16] 徐勝, 張新全, 吳彥奇, 干有民, 毛凱. 牛鞭草研究與應(yīng)用概況. 中國草地, 2001, 23(4): 53- 58.

[17] 王海鋒. 不同季節(jié)長期水淹對幾種陸生植物的存活、生長和恢復(fù)生長的影響[D]. 重慶: 西南大學(xué), 2008.

[18] 張志良, 瞿偉菁. 植物生理學(xué)實(shí)驗(yàn)指導(dǎo). 3版. 北京: 高等教育出版社, 2003.

[19] Perata P, Armstrong W, Voesenek L A C J. Plants and flooding stress. New Phytologist, 2011, 190(2): 269- 273.

[20] Mommer L, Pons T L, Visser E J W. Photosynthetic consequences of phenotypic plasticity in response to submergence: rumex palustris as a case study. Journal of Experimental Botany, 2006, 57(2): 283- 290.

[21] Irfan M, Hayat S, Hayat Q, Afroz S, Ahmad A. Physiological and biochemical changes in plants under waterlogging. Protoplasma, 2010, 241(1/4): 3- 7.

[22] 王文泉, 張福鎖. 高等植物厭氧適應(yīng)的生理及分子機(jī)制. 植物生理學(xué)通訊, 2001, 37(1): 63- 70.

[23] Pedersen O, Rich S M, Colmer T D. Surviving floods: leaf gas films improve O2and CO2exchange, root aeration, and growth of completely submerged rice. The Plant Journal, 2009, 58(1): 147- 156.

[24] Winkel A, Colmer T D, Ismail A M, Pedersen O. Internal aeration of paddy field rice (Oryzasativa) during complete submergence-importance of light and floodwater O2. New Phytologist, 2013, 197(4): 1193- 1203.

[25] Verboven P, Pedersen O, Ho Q T, Nicolai B M, Colmer T D. The mechanism of improved aeration due to gas films on leaves of submerged rice. Plant, Cell & Environment, 2014, 37(10): 2433- 2452.

[26] Winkel A, Colmer T D, Pedersen O. Leaf gas films ofSpartinaanglicaenhance rhizome and root oxygen during tidal submergence. Plant, Cell & Environment, 2011, 34(12): 2083- 2092.

[27] Winkel A, Pedersen O, Ella E, Ismail A M, Colmer T D. Gas film retention and underwater photosynthesis during field submergence of four contrasting rice genotypes. Journal of Experimental Botany, 2014, 65(12): 3225- 3233.

[28] Iwanaga F, Yamamoto F. Effects of flooding depth on growth, morphology and photosynthesis inAlnusjaponicaspecies. New Forests, 2008, 35(1): 1- 4.

[29] Sauter M, Steffens B. Biogenesis of adventitious roots and their involvement in the adaptation to oxygen limitations // van Dongen J T, Licausi F, eds. Low-Oxygen Stress in Plants. Vienna: Springer, 2014: 299- 312.

Dissolved oxygen in water affects the tolerance of two terrestrial plants,AlternantheraphiloxeroidesandHemarthriaaltissima, to complete submergence

DU Hui1,2,3, ZHANG Xiaoping1,2,3,*, ZENG Bo1,2,3

1KeyLaboratoryofEco-environmentsinThreeGorgesReservoirRegion(MinistryofEducation),Chongqing400715,China2ChongqingKeyLaboratoryofPlantEcologyandResourcesResearchinThreeGorgesReservoirRegion,Chongqing400715,China3CollegeofLifeScience,SouthwestUniversity,Chongqing400715,China

Flooding is detrimental to terrestrial plants, usually reducing growth and survival rate. The negative impact of flooding on terrestrial plants is mainly attributed to the low oxygen content in water environment, which may result in energy crisis for terrestrial plants. Slow diffusion and relatively low solubility of oxygen in water lead to low oxygen content in water. Terrestrial plants live in the aerial environment with plenty of oxygen and have a suit of adaptations to such environment. To date, few studies have investigated whether the growth and survival of terrestrial plants, when completely submerged, are affected by the content of dissolved oxygen in water. In this study, usingAlternantheraphiloxeroidesandHemarthriaaltissimaas model organisms (an invasive and a native terrestrial plant species, respectively, in the Three Gorges reservoir area), we examined the growth, survival, and non-structural carbohydrates of these plants when subjected to complete submergence with high (6.73 mg/L) and low level of dissolved oxygen (0.69 mg/L) in water. The following results were found in this study: (1) The level of dissolved oxygen in water had a significant influence on the survival ofA.philoxeroidesandH.altissimasubjected to complete submergence. After the 30-day submergence treatment, the number of plants with undamaged stems, the number of surviving leaves, and the total plant biomass were higher inA.philoxeroidesandH.altissimasubmerged in water with high dissolved oxygen content than in plants submerged in water with low dissolved oxygen content. (2) The level of dissolved oxygen in water affected the growth of completely submergedA.philoxeroidesandH.altissima. Thus,A.philoxeroidessubmerged in water with high dissolved oxygen content showed pronounced stem elongation and adventitious roots formation compared to plants submerged in water with low dissolved oxygen content. Similarly,H.altissimaproduced more adventitious roots when submerged in water with high dissolved oxygen content. (3) High dissolved oxygen content in water reduced the carbohydrate consumption in completely submergedA.philoxeroidesandH.altissima. Plants from both species had higher content of non-structural carbohydrates when completely submerged for 30 days in water with high dissolved oxygen content than in water with low dissolved oxygen content. (4)A.philoxeroideswas more tolerant to complete submergence thanH.altissima, which was more apparent when the plants were submerged in water with high dissolved oxygen content. Our study showed that, compared to the native speciesH.altissima, the invasive speciesA.philoxeroidesis better adapted to unfavorable environmental conditions and exhibits higher submergence tolerance.

dissolved oxygen; terrestrial plants;Alternantheraphiloxeroides;Hemarthriaaltissima; complete submergence; submergence tolerance

國家自然科學(xué)基金資助項(xiàng)目(31400480,31370443,31070474);國務(wù)院三峽辦三峽后續(xù)工作庫區(qū)生態(tài)與生物多樣性保護(hù)專項(xiàng)項(xiàng)目(5000002013BB5200001, 5000002013BB5200002)

2015- 10- 21;

2016- 05- 04

10.5846/stxb201510212125

*通訊作者Corresponding author.E-mail: zxpimmun@swu.edu.cn

杜琿,張小萍,曾波.水體溶氧影響陸生植物喜旱蓮子草(Alternantheraphiloxeroides)和牛鞭草(Hemarthriaaltissima)對完全水淹的耐受力.生態(tài)學(xué)報(bào),2016,36(23):7562- 7569.

Du H, Zhang X P, Zeng B.Dissolved oxygen in water affects the tolerance of two terrestrial plants,AlternantheraphiloxeroidesandHemarthriaaltissima, to complete submergence.Acta Ecologica Sinica,2016,36(23):7562- 7569.