劉　晶，王雪峰，?！×粒呙废?3,4，孫　新，吳東輝

(1.中國(guó)科學(xué)院 東北地理與農(nóng)業(yè)生態(tài)研究所 濕地生態(tài)與環(huán)境重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，吉林 長(zhǎng)春130102；2. 中國(guó)科學(xué)院大學(xué)，北京100049；3. 哈爾濱師范大學(xué) 地理科學(xué)學(xué)院，黑龍江 哈爾濱150025；4. 黑龍江省普通高等學(xué)校 地理環(huán)境遙感監(jiān)測(cè)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，黑龍江 哈爾濱 150025)

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三江平原棘跳對(duì)環(huán)境溫度的響應(yīng)研究

劉晶1,2，王雪峰1，常亮1，高梅香1,3,4，孫新1，吳東輝1

(1.中國(guó)科學(xué)院 東北地理與農(nóng)業(yè)生態(tài)研究所 濕地生態(tài)與環(huán)境重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，吉林 長(zhǎng)春130102；2. 中國(guó)科學(xué)院大學(xué)，北京100049；3. 哈爾濱師范大學(xué) 地理科學(xué)學(xué)院，黑龍江 哈爾濱150025；4. 黑龍江省普通高等學(xué)校 地理環(huán)境遙感監(jiān)測(cè)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，黑龍江 哈爾濱 150025)

摘要：土壤跳蟲是土壤中重要的無(wú)脊椎動(dòng)物類群之一，對(duì)其種群生存策略的認(rèn)識(shí)有利于理解陸地生態(tài)系統(tǒng)的演替過(guò)程及區(qū)域生物多樣性維持機(jī)制。溫度適應(yīng)是跳蟲重要的生存策略之一。在對(duì)三江平原野外土壤動(dòng)物群落調(diào)查過(guò)程中，發(fā)現(xiàn)真土生棘跳(Protaphorura bicampata(Gisin,1956))是農(nóng)田及濕地中的重要種群之一，具有區(qū)域代表性。文章研究了該種棘跳在不同溫度下的生長(zhǎng)及發(fā)育情況，從其最適生長(zhǎng)、發(fā)育溫度的角度探討三江平原溫度對(duì)區(qū)域生物多樣性維持及土壤動(dòng)物群落形成的影響機(jī)制。結(jié)果顯示，棘跳的最適生長(zhǎng)及繁殖溫度均在20℃以上，低于15℃其發(fā)育停滯、繁殖終止。研究結(jié)果說(shuō)明，相對(duì)極地或高緯度及三江平原的抗低溫土壤跳蟲(可在-30℃下存活)而言，研究對(duì)象—棘跳并非代表性的冬季活躍的跳蟲種類，其區(qū)域優(yōu)勢(shì)地位的建立是夏季生存競(jìng)爭(zhēng)的結(jié)果。推測(cè)其對(duì)冬季低溫的抵抗主要得益于冬眠，垂直遷移可能是其越冬的行為基礎(chǔ)。圖3，參24。

關(guān)鍵詞：土壤跳蟲; 低溫適應(yīng); 最適溫度; 濕地生態(tài)系統(tǒng)

0引言

跳蟲(Springtails)是彈尾綱動(dòng)物(Collembola)的俗稱，因其腹部第4節(jié)腹面生有能用于彈跳的器官而得名，隸屬于節(jié)肢動(dòng)物門(Arthropoda)，是土壤中一類重要的中小型無(wú)脊椎動(dòng)物[1]，也是土壤動(dòng)物多樣性的最重要組成部分之一。跳蟲與其生存環(huán)境密切相關(guān)，對(duì)土壤環(huán)境污染及農(nóng)業(yè)森林資源利用方式和生態(tài)系統(tǒng)健康程度具有指示作用[2-4]。跳蟲是生態(tài)系統(tǒng)食物鏈的重要成分之一[5-6]，是土壤生態(tài)系統(tǒng)重要的分解者，例如有些種類能夠調(diào)節(jié)土壤真菌的生長(zhǎng)發(fā)育[7-9]，因而跳蟲能夠加速土壤營(yíng)養(yǎng)成分的循環(huán)和利用[10-11]，對(duì)土壤生態(tài)過(guò)程具有重要的調(diào)節(jié)作用。目前關(guān)于跳蟲的研究較多的集中于森林、草原等的生態(tài)系統(tǒng)，實(shí)際上濕地同樣存在較高的跳蟲多樣性[12-14]。跳蟲生存于濕地土壤、水體表面及植株表面，是濕地生態(tài)系統(tǒng)的重要組成部分，然而關(guān)于濕地及其相關(guān)生態(tài)系統(tǒng)跳蟲的生理習(xí)性和生態(tài)系統(tǒng)等研究略顯不足。

目前，三江平原濕地農(nóng)田化面積正逐年增加，濕地農(nóng)田化對(duì)土壤跳蟲多樣性及群落組成影響很大。野外實(shí)驗(yàn)研究顯示，濕地農(nóng)田化后，部分濕地特有種類消失，而若干土壤普適性種類卻呈爆發(fā)的趨勢(shì)，如一些棘跳[15]。隨著區(qū)域經(jīng)濟(jì)發(fā)展速度的不斷加快以及全球變化的影響不斷加深，三江平原土壤跳蟲對(duì)農(nóng)田環(huán)境和濕地環(huán)境的適應(yīng)均面臨嚴(yán)峻的挑戰(zhàn)，除了要面對(duì)季節(jié)性大面積的水文波動(dòng)以及農(nóng)藥和化肥外，跳蟲還要對(duì)抗冬季低溫的傷害。研究區(qū)域上這些優(yōu)勢(shì)及代表性的土壤跳蟲如何適應(yīng)冬季低溫并維持種群存在，有助于理解三江平原農(nóng)田和濕地中中小型土壤動(dòng)物生物多樣性維持和群落的形成機(jī)制，并為未來(lái)全球變暖下預(yù)測(cè)區(qū)域生物多樣性的變化提供支持。

1實(shí)驗(yàn)材料與方法

1.1材料獲取

研究所用棘跳來(lái)源于中國(guó)科學(xué)院東北地理與農(nóng)業(yè)生態(tài)研究所三江平原濕地生態(tài)試驗(yàn)站(133°31′E，47°35′N)農(nóng)田(農(nóng)作物為大豆)土壤及凋落物層中。標(biāo)本來(lái)源區(qū)域?yàn)榧竟?jié)性凍土區(qū)域，年平均空氣溫度1.9℃，一月平均氣溫為-21℃，七月平均氣溫為20℃，二月10 cm深度土壤平均溫度為-3.4℃，見圖1。采集農(nóng)田試驗(yàn)站大豆田地面以下5 cm土壤樣品及地表凋落物。將采集的土壤及凋落物轉(zhuǎn)移入實(shí)驗(yàn)室，利用Tullgren漏斗法結(jié)合培養(yǎng)基接取及水淹分離法從土壤及凋落物中分離活體棘跳。將分離出的標(biāo)本置于石膏活性炭培養(yǎng)基中(石膏∶活性炭=9∶3)放置于20℃培養(yǎng)箱中培養(yǎng)、備用。每日滴入培養(yǎng)基2～3滴蒸餾水保持培養(yǎng)基濕潤(rùn)，喂食跳蟲新鮮干酵母。

圖1　三江平原濕地環(huán)境溫度曲線Fig.1　Curve of temperature of Sanjiang wetland in 2010注：a：空氣溫度[16]；b：土壤溫度，數(shù)據(jù)來(lái)源于三江平原生態(tài)試驗(yàn)站野外監(jiān)測(cè)。Note:a:air temperature[16]; b: soil temperature. Data is from field monitoring of Sanjiang wetland.

1.2實(shí)驗(yàn)設(shè)計(jì)

1.2.1棘跳最適生長(zhǎng)溫度研究。將野外采集分離的棘跳置于培養(yǎng)基中培養(yǎng)，待跳蟲產(chǎn)卵后進(jìn)行同步化處理，將3天之內(nèi)孵化的幼蟲轉(zhuǎn)移至實(shí)驗(yàn)處理的培養(yǎng)基中。分別設(shè)置15℃、20℃和25℃三個(gè)培養(yǎng)溫度，每一培養(yǎng)皿中放入10只剛孵化的跳蟲，每一溫度設(shè)置3個(gè)重復(fù)。使用Nikon SMZ800 顯微鏡并配合Nikon Digital Sight Ds-Fil相機(jī)拍攝每只棘跳個(gè)體的生長(zhǎng)情況，并每?jī)商煊涗浺淮渭捏w長(zhǎng)數(shù)據(jù)。體長(zhǎng)的測(cè)量以及數(shù)據(jù)的分析均利用尼康圖像攝影軟件Nikon-NIS-Elements來(lái)完成。

1.2.2棘跳繁殖的最適溫度。基于前述實(shí)驗(yàn)的設(shè)置，將每一處理中跳蟲所產(chǎn)的卵轉(zhuǎn)移至新的培養(yǎng)皿中，同樣設(shè)置15℃、20℃和25℃三個(gè)培養(yǎng)溫度梯度。觀察培養(yǎng)基中卵的孵化情況，記錄每一培養(yǎng)基中卵孵化的數(shù)量，計(jì)算跳蟲種群的產(chǎn)卵率及卵的孵化率。

2結(jié)果

2.1棘跳最適生長(zhǎng)溫度

在15℃～20℃溫度范圍內(nèi)，棘跳的生長(zhǎng)隨溫度的升高而加快，并隨著培養(yǎng)時(shí)間的推移，各溫度下土壤體長(zhǎng)的差距越明顯，見圖2。28天以內(nèi)，棘跳的生長(zhǎng)發(fā)育速度隨時(shí)間的增加有逐漸增強(qiáng)的趨勢(shì)，但總體而言，體長(zhǎng)與時(shí)間成正相關(guān)。25℃與20℃的發(fā)育速度相當(dāng)，而15℃溫度下培養(yǎng)的跳蟲體長(zhǎng)明顯低于20℃和25℃時(shí)的溫度(p<0.05)。20℃與25℃是棘跳生長(zhǎng)發(fā)育的最適溫度，溫度低至15℃抑制了棘跳個(gè)體的生長(zhǎng)。

圖2　不同溫度下棘跳體長(zhǎng)數(shù)據(jù)Fig.2　Curve of body length of P.bicampata(Gisin,1956) under different temperature

2.2棘跳繁殖的最適溫度

棘跳生長(zhǎng)發(fā)育周期的實(shí)驗(yàn)監(jiān)測(cè)時(shí)間為90天。實(shí)驗(yàn)周期內(nèi)15℃培養(yǎng)條件下未檢測(cè)到棘跳產(chǎn)卵。20℃時(shí)，棘跳在培養(yǎng)35天后開始產(chǎn)卵，成熟周期明顯縮短。而25℃時(shí)，其成熟周期縮短至28天。不同的培養(yǎng)溫度對(duì)跳蟲產(chǎn)卵周期產(chǎn)生了明顯的影響。同時(shí)，對(duì)比20℃和25℃培養(yǎng)條件下跳蟲的產(chǎn)卵率，25℃培養(yǎng)明顯高于20℃培養(yǎng)時(shí)的產(chǎn)卵率，見圖3A。然而，20℃培養(yǎng)處理中卵的孵化率沒(méi)有顯著差異，見圖3B。

圖3　培養(yǎng)于20℃和25℃溫度中的棘跳產(chǎn)卵率(A)及卵的孵化率(B)(r-ANOVA,p<0.05)Fig.3　Spawning rate(A)and hatching rate(B) of P.bicampata(Gisin,1956) temperature 20℃ and 25℃Bars marked with a,b showed the significant difference(r-ANOVA,p<0.05).

3討論

3.1棘跳對(duì)生境溫度的適應(yīng)性

跳蟲的生長(zhǎng)發(fā)育、繁殖受溫度的調(diào)控。但不同的種類受溫度的影響不同。熱帶本地物種，如Willowsiajacobsoni(B?rner)的最適的胚胎發(fā)育溫度能夠達(dá)到33℃[17]。溫帶地區(qū)的物種，如Paronychiuruskimi蟲體的最適生長(zhǎng)溫度為25℃[18]，而極地種類Hypogastruratullbergi則為21℃[19]。不同種類胚胎發(fā)育的溫度閾值也不盡相同，W.jacobsoni(B?rner)在13℃和40℃時(shí)，胚胎發(fā)育均停止，而H.tullbergi的胚胎發(fā)育閾值能夠達(dá)到-1.3℃。雖然，未作溫度閾值的檢測(cè)實(shí)驗(yàn)，但棘跳的發(fā)育實(shí)驗(yàn)結(jié)果顯示，15℃ ～ 25℃范圍內(nèi)，其最適生長(zhǎng)、發(fā)育溫度為25℃，見圖2和圖3。結(jié)合文章得出的結(jié)果，根據(jù)Won Il Choi對(duì)朝鮮種類P.kimi生物學(xué)描述，我們推測(cè)，三江地區(qū)的優(yōu)勢(shì)棘跳與P.kimi有相似的生物學(xué)特征，其最適生長(zhǎng)溫度為25℃。受溫帶大陸性季風(fēng)氣候影響，三江平原每年經(jīng)歷大幅度的溫度波動(dòng)，跳蟲的發(fā)育生物學(xué)說(shuō)明，三江平原的優(yōu)勢(shì)類群棘跳更適應(yīng)生境夏季的溫度特點(diǎn)，充分利用了夏季的食物、水分等有利的環(huán)境因子確立其優(yōu)勢(shì)地位。

3.2棘跳的越冬方式推測(cè)

南極地區(qū)存在的跳蟲種類能夠耐受極度低溫的脅迫，可抵抗-60℃～-50℃的環(huán)境低溫，土壤螨類甚至能夠在-30℃下活動(dòng)、繁殖[20]。三江平原同樣存在耐低溫種類跳蟲，如雪地跳蟲(Desoriasp.)，它們能夠在-5℃～5℃下活動(dòng)，10℃便開始繁殖。但文章采用的棘跳的發(fā)育及繁殖實(shí)驗(yàn)顯示，在溫度低于15℃時(shí)其生長(zhǎng)發(fā)育滯后、繁殖中止，見圖2?？梢姡皆脑摲N跳蟲并未進(jìn)化出極強(qiáng)的抗低溫能力，仍為不耐低溫種類。雖然沒(méi)有冬季低溫發(fā)育的數(shù)據(jù)支持，不能排除棘跳具有耐結(jié)冰(Freezing tolerance)或避免結(jié)冰(Freezing avoidance)等抵抗低溫的生理特征[21]。棘跳的最適生長(zhǎng)及產(chǎn)卵溫度為25℃，而卵的孵化率于20℃達(dá)到最大，說(shuō)明，在冬季到來(lái)前跳蟲類群已經(jīng)完成繁殖過(guò)程，低于15℃的土壤中此種類的卵的存在數(shù)量相對(duì)較低。冬季低溫極其不適宜跳蟲的生活，卵的孵化溫度說(shuō)明此種類的越冬方式主要以成體越冬為主，可能經(jīng)歷冬眠[22]。

垂直遷移行為是跳蟲適應(yīng)低溫環(huán)境的主要策略之一[23-24]。深層土壤環(huán)境對(duì)溫度波動(dòng)具有一定的緩沖能力，跳蟲利用垂直遷移更有利于順利度過(guò)寒冷的冬季,見圖1b。但真土生種類通常進(jìn)化出極強(qiáng)的耐低氧能力，而垂直遷移可使如棘跳這樣的真土生種類獲得深層土壤的保護(hù)而不會(huì)受到低氧的傷害。而表土生種類受到氧需求的限制，無(wú)法在較深層土壤中躲避冬季低溫的傷害，這也可能是棘跳在三江平原成為優(yōu)勢(shì)類群的原因之一。

4結(jié)論

三江平原農(nóng)田土壤中的真土生棘跳生長(zhǎng)發(fā)育繁殖的最適溫度結(jié)果顯示，優(yōu)勢(shì)種類棘跳的生長(zhǎng)發(fā)育繁殖受土壤溫度的調(diào)控，當(dāng)溫度低至15℃時(shí)，其生長(zhǎng)速度明顯降低，產(chǎn)卵能力受到抑制。而三江平原地區(qū)受溫帶濕潤(rùn)、半濕潤(rùn)大陸性季風(fēng)氣候影響冬季寒冷干燥，月平均氣溫可達(dá)-20℃左右，即使在土壤的緩沖作用下，冬季10 cm層深度農(nóng)田土壤溫度也能夠達(dá)到-5℃～8℃。由此可見，冬季低溫是棘跳種群冬季越冬的主要溫度障礙。根據(jù)發(fā)育結(jié)果我們推測(cè)此跳蟲的越冬方式主要通過(guò)成體越冬，可能通過(guò)冬眠及垂直遷移。冬季向深層土壤的遷移行為顯示了棘跳做為真土生無(wú)脊椎動(dòng)物較強(qiáng)的耐低氧能力，是有利的生理適應(yīng)性特征之一。

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Temperature Response of Local Soil SpringtailProtaphorurabicampata(Gisin,1956) (Collembola:Onychiuridae) in Sanjiang Plain

LIU Jing1,2,WANG Xuefeng1,CHANG Liang1,GAO Meixiang1,3,4，SUN Xin1，WU Donghui1

(1.KeyLaboratoryofWetlandEcologyandEnvironment,NortheastInstituteofGeogrophyandAgroecology,CAS,Changchun130102,China; 2.UniversityofChineseAcademyofSciences,Beijing100049,China;3.CollegeofGeographicalSciences,HarbinNormalUniversity,Harbin150025,China; 4.KeyLaboratoryofRemoteSensingMonitoringofGeographicEnvironment,CollegeofHeilongjiangProvince,HarbinNormalUniversity,Harbin150025,China)

Abstract：Soil Collembola is one of vital meso-faunal invertebrates in soil ecosystem and most important compartment of soil biodiversity. The knowledge of survival strategy of Collembola is helpful for understanding the transforming procession of terrestrial ecosystem and mechanism of regional maintaining of biological diversity. Low temperature adaptation is one of the important issues of survival strategy of Collembola in wetland of Sanjiang Area,Northeast China. The soil fauna investigated in Sanjiang Plain showed that the species Protaphorura bicampata(Gisin,1956) was the dominant Collembola population in the cultivated field and the wetland of Sanjiang Plain. The results showed that the most favorable temperature for growing and eggs hatching rate of P.bicampata(Gisin,1956) was 25℃,but the optimal breeding temperature was 20℃. When temperature was below 15℃,the growing slowed down and breeding stopped. The results illustrated that the dominant Collembola,P.bicampata(Gisin,1956) was not an extreme winter active species compared to some Antarctic collembola species which can live even below -30℃.P.bicampata(Gisin,1956) might overwinter via eggs but not adults and the main survival strategy might be dormancy or vertical migration. As a behavior adaptation,vertical migration might be fundamental for over-wintering.

Key words：soil springtail; low temperature adaptive; optimum temperature; wetland ecosystem

中圖分類號(hào)：S154

文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼：A

第一作者簡(jiǎn)介：劉晶(1983-),女,吉林永吉人,在讀博士,研究方向?yàn)橥寥郎锒鄻有?通訊作者：吳東輝(1971-),男,黑龍江望奎人,研究員,研究方向?yàn)橥寥郎锒鄻有?

基金項(xiàng)目：國(guó)家自然科學(xué)基金(31370532,41430857,41201245,41471037).

收稿日期：2016-01-24；修回日期：2016-02-25.

文章編號(hào):2095-2961(2016)02 -0110-05

doi:10.11689/j.issn.2095-2961.2016.02.007