于　巖， 游瑞容,， 姚志峰， 林志芬

(1．福州大學(xué) 材料科學(xué)與工程學(xué)院，福建 福州 350108； 2．同濟(jì)大學(xué) 污染控制與資源化研究國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，上海 200092)

?

氯霉素對(duì)費(fèi)氏弧菌0～24 h的Hormesis效應(yīng)及其機(jī)制初探

于巖1， 游瑞容1,2， 姚志峰2， 林志芬2

(1．福州大學(xué) 材料科學(xué)與工程學(xué)院，福建 福州 350108； 2．同濟(jì)大學(xué) 污染控制與資源化研究國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，上海 200092)

摘要：為了探究抗生素對(duì)發(fā)光菌的Hormesis效應(yīng)，選擇費(fèi)氏弧菌(Vibrio fischeri, V.fischeri)為受試生物，氯霉素為研究對(duì)象，測(cè)定了0～24 h下氯霉素對(duì)V.fischeri的發(fā)光強(qiáng)度(Hv)及生長量(OD600)的作用，探討氯霉素對(duì)V.fischeri的低濃度促進(jìn)效應(yīng)及其可能機(jī)制.結(jié)果表明，氯霉素對(duì)V.fischeri的發(fā)光強(qiáng)度具有明顯的促進(jìn)作用，且僅出現(xiàn)在細(xì)菌生長的延滯期.根據(jù)V.fischeri的發(fā)光機(jī)制，結(jié)合Gaussian量子化學(xué)計(jì)算結(jié)果，即氯霉素的最正氫電荷為0.244，遠(yuǎn)大于煙酰胺腺嘌呤二核苷酸(NADH)的最正氫電荷0.135，提出氯霉素通過提供質(zhì)子促進(jìn)熒光反應(yīng)，進(jìn)而產(chǎn)生Hormesis效應(yīng)的可能機(jī)制.

關(guān)鍵詞：Hormesis； Vibrio fischeri； 氯霉素； 暴露時(shí)間

Hormesis效應(yīng)，即低劑量刺激效應(yīng)是一種區(qū)別于傳統(tǒng)毒理學(xué)劑量-效應(yīng)關(guān)系的特殊現(xiàn)象[1]，Southam和Ehrlich[2]在1943年研究紅雪松提取物對(duì)真菌的作用時(shí)發(fā)現(xiàn)這一現(xiàn)象，并將其定名為Hormesis現(xiàn)象.此后，越來越多與Hormesis效應(yīng)相關(guān)的文章被報(bào)道.然而，研究人員對(duì)Hormesis效應(yīng)的研究主要集中在對(duì)其現(xiàn)象的發(fā)現(xiàn)上，對(duì)其發(fā)生促進(jìn)的研究尚且不足，因此，對(duì)Hormesis效應(yīng)的低濃度促進(jìn)作用及其機(jī)制的研究顯得尤為重要.

研究表明，Hormesis的產(chǎn)生和刺激程度除了受劑量的影響以外，還與化合物在生物體中的暴露時(shí)間相關(guān).Zhang[3]研究溴化物對(duì)青海弧菌的Hormesis效應(yīng)發(fā)現(xiàn)，溴化物的側(cè)鏈長短和暴露時(shí)間是影響Hormesis效應(yīng)的主要原因，其中暴露時(shí)間越長，Hormesis效應(yīng)越大.因此，對(duì)不同暴露時(shí)間下產(chǎn)生的Hormesis效應(yīng)研究更加有利于加深對(duì)Hormesis及其機(jī)制的認(rèn)識(shí).

費(fèi)氏弧菌(Vibriofischeri,V.fischeri)作為一種典型的發(fā)光菌[4-5]，在毒性評(píng)價(jià)中具有快速，靈敏，廉價(jià)等優(yōu)點(diǎn).前期研究發(fā)現(xiàn)磺胺類抗生素在低濃度下對(duì)V.fischeri的發(fā)光具有促進(jìn)作用，并且提出該促進(jìn)作用與發(fā)光菌的群體感應(yīng)相關(guān)[6-8].本文以V.fischeri為測(cè)試生物，氯霉素抗生素為研究對(duì)象，測(cè)定了氯霉素對(duì)V.fischeri的0～24 h的毒性效應(yīng)，分別以發(fā)光和OD600作為測(cè)試終點(diǎn)進(jìn)行毒性表征，結(jié)合V.fischeri在實(shí)驗(yàn)條件下的生長和發(fā)光強(qiáng)度曲線，分析氯霉素在不同暴露時(shí)間下對(duì)V.fischeri的毒性作用.借助Gaussian計(jì)算等手段，進(jìn)一步探討了氯霉素對(duì)V.fischeri產(chǎn)生Hormesis效應(yīng)的可能機(jī)制，其相應(yīng)Hormesis效應(yīng)的測(cè)定及其機(jī)制的研究可為其在環(huán)境生態(tài)風(fēng)險(xiǎn)評(píng)價(jià)工作提供研究基礎(chǔ).

1材料與方法

1.1試劑與儀器

本實(shí)驗(yàn)用氯霉素，Chemical Abstracts Service(CAS)號(hào)為56-75-7，購自Sigma-Aldrich化學(xué)制品有限公司(St.Louis,MO,USA)，結(jié)構(gòu)式如圖1所示.

圖1　氯霉素的化學(xué)結(jié)構(gòu)

費(fèi)氏弧菌凍干粉購自中國科學(xué)院微生物研究所，參照菌種供應(yīng)商提供的培養(yǎng)基配方配制培養(yǎng)基.

所用儀器及軟件：化學(xué)發(fā)光免疫分析儀(BHP9507，北京濱松光子技術(shù)股份有限公司)、高壓蒸汽滅菌器、精密電子天平(BT25S，德國Sartorius公司)、電子pH計(jì)(PH510，美國OAKTON公司)、潔凈工作臺(tái)、全自動(dòng)新型生化培養(yǎng)箱(ZSD-1430，上海智城分析儀器制造有限公司)、恒溫培養(yǎng)振蕩器、超聲波清洗器、電熱恒溫鼓風(fēng)干燥箱、混勻小精靈，Gaussian 09等.

1.2毒性測(cè)定方法

1.2.1工作菌液的配制

將斜面培養(yǎng)基中培養(yǎng)至第三代的菌種轉(zhuǎn)接入盛5 mL液體培養(yǎng)基的小錐形瓶中，在22 ℃恒溫震蕩培養(yǎng)至對(duì)數(shù)生長期，成為搖瓶菌液.取搖瓶菌液200 μL到40 mL質(zhì)量分?jǐn)?shù)為2%(下同)的NaCl溶液中，維持菌群密度約為104個(gè)·mL-1，磁力攪拌40 min以調(diào)節(jié)發(fā)光菌生長基本同步，制成工作菌液.

1.2.2毒性試驗(yàn)

本文取待測(cè)化合物用適量二甲基亞砜(DMSO)配制成標(biāo)準(zhǔn)溶液，Hormesis效應(yīng)的濃度范圍具有一定規(guī)律[9]，因此，實(shí)驗(yàn)時(shí)用2% NaCl稀釋成對(duì)數(shù)梯度系列.本文設(shè)計(jì)濃度為7.01×10-6～2.81×10-5mol·L-1之間取等對(duì)數(shù)濃度梯度的12個(gè)濃度點(diǎn)，分別取80 μL至96孔板中，同時(shí)加入80 μL液體培養(yǎng)基和40 μL工作菌液，并以不加化合物的2%的NaCl溶液作為對(duì)照，每個(gè)濃度梯度點(diǎn)設(shè)置3個(gè)平行試樣.在混勻小精靈以1 000 r·min-1的速度震蕩30 s后，放入恒溫培養(yǎng)箱中，在20 ℃下，以180 r·min-1的轉(zhuǎn)速震蕩培養(yǎng).每2 h使用多功能酶標(biāo)儀讀取費(fèi)氏弧菌的發(fā)光強(qiáng)度(Hv)和生長量(OD600).

1.3毒性數(shù)據(jù)的處理

化合物對(duì)受試生物的抑制率是表征化合物毒性的一般方法，因此，氯霉素對(duì)V.fischeri發(fā)光的毒性作用用發(fā)光抑制率表征，計(jì)算如下：

(1)

式中：IHv為以發(fā)光強(qiáng)度作為測(cè)試終點(diǎn)時(shí)的抑制率；Li為第i個(gè)測(cè)試樣的發(fā)光值；L0為對(duì)照組平均發(fā)光值.

氯霉素對(duì)V.fischeri生長的毒性作用由OD600抑制率表征，計(jì)算如下：

(2)

式中：IOD600為以O(shè)D600作為測(cè)試終點(diǎn)時(shí)的抑制率；Oi為第i個(gè)測(cè)試樣的OD600值；O0為對(duì)照組平均OD600值.

1.4Gaussian計(jì)算

Gaussia量子化學(xué)計(jì)算軟件是目前應(yīng)用最為廣泛的計(jì)算化學(xué)軟件之一.本文利用Gaussian 09中的freq/pm6方法計(jì)算化合物的量子化學(xué)參數(shù).

2結(jié)果與討論

2.1V.fischeri的生長曲線

V.fischeri在0～24 h內(nèi)的Hv和OD600的變化曲線如圖2所示.針對(duì)細(xì)菌的Hv生長曲線可知，V.fischeri在培養(yǎng)體系中，0～8 h處于生長延滯期，光值較低，呈下降趨勢(shì)，并在第8 h處于最低值，接著細(xì)菌培養(yǎng)漸漸進(jìn)入對(duì)數(shù)生長期，光值開始急劇上升，直至16 h后，細(xì)菌進(jìn)入生長平臺(tái)期，光值保持在較高水平.這一現(xiàn)象主要是因?yàn)閂.fischeri發(fā)光受到群體感應(yīng)系統(tǒng)的調(diào)節(jié)[10-12]，其光強(qiáng)具有很強(qiáng)的細(xì)菌密度依賴性.結(jié)合V.fischeri的OD600生長曲線可知，0～8 h，細(xì)菌的密度較低，且上升緩慢，相應(yīng)的信號(hào)分子濃度也低，此時(shí)，V.fischeri的發(fā)光主要依靠單個(gè)細(xì)菌發(fā)光，因此V.fischeri的Hv處于一個(gè)較低并下降的趨勢(shì)，甚至不發(fā)光.8 h后，細(xì)菌生長進(jìn)入對(duì)數(shù)生長期，細(xì)菌密度迅速上升，信號(hào)分子的濃度也明顯提高，當(dāng)信號(hào)分子達(dá)到一定的閾值時(shí)，信號(hào)分子可啟動(dòng)相應(yīng)靶基因編碼熒光素酶，從而調(diào)控發(fā)光細(xì)菌的光強(qiáng)，表現(xiàn)出光值明顯增大[13].處于平臺(tái)期的細(xì)菌密度大而且較穩(wěn)定，即信號(hào)分子的濃度保持在較高的范圍，因此，光值在平臺(tái)期也處于較高水平.可見，本次實(shí)驗(yàn)所采用的V.fischeri在0～8 h處于細(xì)菌生長延滯期，8～16 h進(jìn)入對(duì)數(shù)生長期，16～24 h處于生長平臺(tái)期.

圖2　發(fā)光菌0～24 h Hv和OD600的變化

2.2氯霉素對(duì)V.fischeri的Hormesis效應(yīng)

氯霉素對(duì)V.fischeri在0～24 h的劑量-效應(yīng)曲線如圖3、圖4所示.從圖3可以看出，氯霉素對(duì)V.fischeri的發(fā)光在4～8 h具有Hormesis效應(yīng)中的低濃度促進(jìn)作用，并且在同一時(shí)間點(diǎn)對(duì)發(fā)光的促進(jìn)作用隨著氯霉素的濃度增加而增加.隨著暴露時(shí)間的延長，抑制開始占主導(dǎo)地位，在10～14 h，不同濃度氯霉素對(duì)V.fischeri的光值強(qiáng)度抑制率近100%.此后，在18～24 h，低濃度的抑制率隨著時(shí)間的延長而下降，在同一時(shí)間點(diǎn)下呈現(xiàn)抑制率隨氯霉素濃度的增加而增加的傳統(tǒng)S型劑量-效應(yīng)關(guān)系.

然而，氯霉素對(duì)V.fischeri的生長(OD600)在0～24 h內(nèi)并沒有觀察到促進(jìn)作用。如圖4所示，在0～8 h，氯霉素對(duì)V.fischeri生長的抑制保持在較低水平，均在20%以下.隨著暴露時(shí)間的增加，氯霉素對(duì)V.fischeri生長的抑制率先增加后減小，在同一時(shí)間點(diǎn)下，抑制率隨氯霉素濃度的增加而增加.

結(jié)合圖2，可知0～8 h細(xì)菌處于生長延滯期，細(xì)菌密度低，數(shù)量少，信號(hào)分子濃度低，因此，光值低且處于下降趨勢(shì).此時(shí)，氯霉素進(jìn)入細(xì)胞產(chǎn)生促進(jìn)發(fā)光的現(xiàn)象，而對(duì)細(xì)菌生長并沒有表現(xiàn)出明顯抑制，所以氯霉素對(duì)發(fā)光的促進(jìn)作用很可能是通過促進(jìn)單個(gè)細(xì)菌發(fā)光實(shí)現(xiàn)，而且，隨著氯霉素濃度的增加，這種促進(jìn)作用越發(fā)明顯.然而，當(dāng)細(xì)菌進(jìn)入對(duì)數(shù)生長期后，細(xì)菌密度增大，細(xì)菌發(fā)光主要有群體感應(yīng)系統(tǒng)調(diào)節(jié)，發(fā)光強(qiáng)度增加[14]，氯霉素對(duì)單個(gè)細(xì)菌發(fā)光的促進(jìn)作用被掩蔽，而對(duì)細(xì)菌生長的抑制作用占主導(dǎo)，進(jìn)而表現(xiàn)出對(duì)光值的抑制作用.

2.3氯霉素對(duì)V.fischeri的Hormesis機(jī)制

作為廣譜抗生素的一種，氯霉素對(duì)革蘭氏陽性、陰性細(xì)菌均有抑制作用，主要作用于原核細(xì)胞內(nèi)核糖體50s亞基，阻礙肽鏈不能向新附著的氨基酸上轉(zhuǎn)移，使肽鏈延長受到抑制，同時(shí)能特異性阻止mRNA與核糖體的結(jié)合而影響蛋白質(zhì)合成[15].

V.fischeri的發(fā)光有多種物質(zhì)參與，發(fā)光的底物是黃素核苷酸和長鏈脂肪醛并有分子氧的參與，是一個(gè)由細(xì)菌熒光酶催化的氧化反應(yīng)[16].其簡(jiǎn)略的反應(yīng)方程如下：

FMN+RCOOH+H

2

O+Hv

(3)

式中：FMNH2為還原型黃素核苷酸；RCHO為長鏈脂肪醛;O2為氧分子；RCOOH為相應(yīng)長鏈脂肪酸；FMN為黃素單核苷酸；Hv表示發(fā)射光子.

圖3　0～24 h以發(fā)光作為測(cè)試終點(diǎn)劑量效應(yīng)曲線

已有研究指出[17-19]，污染物能夠影響細(xì)胞內(nèi)的熒光素酶催化上述反應(yīng)，對(duì)發(fā)光菌的生長起到抑制作用.該反應(yīng)的氧化產(chǎn)物FMN能夠結(jié)合NADH提供的H而被還原重新生成FMNH2(如圖5所示)，使發(fā)光反應(yīng)能夠持續(xù)進(jìn)行.通過Gaussian計(jì)算，NADH中提供的H的電荷為0.135，而氯霉素中的最正氫電荷的數(shù)值為0.244(圖5)，由于最正氫電荷越大，越容易失去，這表明氯霉素具有比NADH更容易為FMN提供用于發(fā)光所需質(zhì)子的潛力.因此，可以推測(cè)當(dāng)反應(yīng)體系中加入氯霉素時(shí)，氯霉素能夠起到類似于NADH的還原作用，將FMN還原成FMNH2(圖5)，從而提高FMNH2的合成效率，進(jìn)而促進(jìn)細(xì)菌發(fā)光，并且氯霉素濃度越大，所提供的氫越多，促進(jìn)作用越明顯.此后，隨著暴露時(shí)間的延長，細(xì)菌密度的增加，光值增大，氯霉素的對(duì)發(fā)光的促進(jìn)作用被掩蔽，而對(duì)細(xì)菌的抑制作用被凸顯，其通過作用于核糖體50s亞基，從而起到抑制細(xì)菌生長，進(jìn)而抑制發(fā)光.因此，氯霉素對(duì)V.fischeri的發(fā)光強(qiáng)度的作用表現(xiàn)為僅在生長延滯期具有Hormesis效應(yīng)中的促進(jìn)作用，具體作用機(jī)制如圖5所示.抗生素Hormesis時(shí)間效應(yīng)及其機(jī)制的研究，一方面，為臨床抗生素的正確用藥提供更為合理的理論指導(dǎo)，另一方面，也為抗生素的生態(tài)風(fēng)險(xiǎn)評(píng)估提供了新的實(shí)踐依據(jù).

圖4　0～24 h以O(shè)D600作為測(cè)試終點(diǎn)的劑量效應(yīng)曲線

圖5　氯霉素對(duì)V.fischeri的Hormesis效應(yīng)機(jī)制圖

3結(jié)論

(1) 本文研究了氯霉素對(duì)V.fischeri的Hormesis效應(yīng)，結(jié)果表明Hormesis效應(yīng)隨著暴露時(shí)間的延長而變化.其中，氯霉素暴露后2～8 h細(xì)菌光值顯示出明顯的低濃度促進(jìn)作用，促進(jìn)作用均超過100%.結(jié)合細(xì)菌生長曲線推斷Hormesis的產(chǎn)生與其生長階段有關(guān).

(2) Gaussian計(jì)算結(jié)果顯示，氯霉素的最正氫電荷為0.244，NADH中的最正氫電荷為0.135，遠(yuǎn)小于氯霉素中的最正氫電荷，表明氯霉素比NADH更容易提供H，促進(jìn)V.fischeri的熒光反應(yīng)，因此當(dāng)氯霉素提供的H相對(duì)較多時(shí)，便出現(xiàn)了Hormesis的促進(jìn)現(xiàn)象.

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Chloramphenicol Hormesis Effects About Time-Dependent and Mechanism onVibriofischeri

YU Yan1, YOU Ruirong1,2, YAO Zhifeng2, LIN Zhifen2

(1. College of Materials Science and Engineering, Fuzhou University, Fuzhou 350108, China; 2. State Key Laboratory of Pollution Control and Resource Research, Tongji University, Shanghai 200092, China)

Abstract：In order to reveal the Hormesis effect of antibiotics on bacterial, the adverse effects of chloramphenicol on the luminescence and cell proliferation (0 to 24 h) of Vibrio fischeri (V.fischeri) were investigated. It was found that an obvious stimulation effect at the low concentration would occur on the luminescence intensity at the lag phase of V.fischeri under the action of chloramphenicol. A possible mechanism hypothesis of the stimulation effect was then proposed, based on the light emitting mechanisms and the quantum chemical parameters calculated by Gaussian 09. It was supposed that because of a higher value of the most positive charge of the H atoms of chloramphenicol than NADH, chloramphenicol could act as proton donors to provide protons which were essential for the light emitting process, instead of NADH, and stimulated the light emitting of the bacteria.

Key words：Hormesis; Vibrio fishcheri; chloramphenicol; time-dependent

收稿日期：2015-10-23

基金項(xiàng)目：同濟(jì)大學(xué)污染控制與資源化研究國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室自主研究項(xiàng)目(PCRRY11003)；國家自然科學(xué)基金(51472050，201177092，21377096, 21577105)；同濟(jì)大學(xué)英才(攀登)計(jì)劃(0400219287)

中圖分類號(hào)：X502

文獻(xiàn)標(biāo)志碼：A

第一作者： 于巖(1972—)，女，教授，博士生導(dǎo)師，工學(xué)博士，主要研究方向?yàn)樯鷳B(tài)環(huán)境材料.E-mail: yuyan@fzu.edu.cn