陳相猛，段曉蓓，郝以秀，金志發(fā)，崔恩銘，龍晚生，張朝桐，柳學(xué)國

非艾滋病患者不同免疫狀態(tài)肺隱球菌病臨床和CT表現(xiàn)對比分析

陳相猛，段曉蓓，郝以秀，金志發(fā)，崔恩銘，龍晚生，張朝桐，柳學(xué)國

目的：分析非艾滋病（AIDS）患者不同免疫狀態(tài)下肺隱球菌?。≒C）的臨床和CT表現(xiàn)的異同。方法：回顧性分析經(jīng)臨床證實(shí)的PC患者的臨床和CT資料，分別對免疫低下和免疫正常PC患者的臨床表現(xiàn)和胸部CT征象進(jìn)行對比。結(jié)果：共收集49例非AIDS PC患者，包括免疫低下組24例和免疫正常組25例，平均年齡（51.8±12.5）歲。PC患者常見的臨床癥狀為咳嗽和發(fā)熱，免疫低下組均明顯多于免疫正常組（P=0.015；P=0.028）。在病灶數(shù)量上，免疫低下組以多發(fā)為主15例（62.5%），免疫正常組以單發(fā)為主16例（64.0%），差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P=0.064）。在CT征象上，免疫低下組表現(xiàn)為結(jié)節(jié)或腫塊11例（45.8%），實(shí)變13例（54.2%），合并磨玻璃密度影7例（12.9%）；而免疫正常組CT表現(xiàn)為結(jié)節(jié)或腫塊21例（84.0%），實(shí)變4例（16.0%），合并磨玻璃影1例（4.0%），差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P=0.005；P=0.023）。病變內(nèi)部空洞形成率在免疫低下患者13例（54.2%）明顯多于免疫正?；颊?例（24.0%，P=0.030）。結(jié)論：咳嗽和發(fā)熱更常見于非AIDS但免疫力低下的PC患者。非AIDS PC患者的影像學(xué)表現(xiàn)與免疫狀態(tài)有關(guān)。免疫低下者以肺內(nèi)多發(fā)、實(shí)變影為主，免疫正常者以肺內(nèi)單發(fā)、結(jié)節(jié)／腫塊影常見；空洞和磨玻璃密度影更容易發(fā)生在免疫低下患者。

肺疾病，真菌性；肺隱球菌病；免疫；體層攝影術(shù)，X線計(jì)算機(jī)

肺隱球菌?。╬ulmonary cryptococcosis，PC）是由新型隱球菌感染引起的一種較少見的亞急性或慢性肺部真菌感染性疾病。大多數(shù)PC感染發(fā)生在艾滋?。╝cquired immune deficiency syndrome，AIDS）患者和其他免疫力低下的人群，在免疫力正常的人群中發(fā)病率較低［1］。隨著人們對健康體檢的重視，以及多層螺旋CT檢查在胸部疾病診斷中的優(yōu)勢，PC在免疫力正常人群中的數(shù)量也逐漸增多［2］。筆者回顧性分析非AIDS患者不同免疫狀態(tài)PC感染患者的臨床特點(diǎn)和CT表現(xiàn)并進(jìn)行對比，旨在提高對該病的診治水平。

材料與方法

1.研究對象

根據(jù)2007年《肺真菌病診斷和治療專家共識》［3］，搜集2008年1月-2015年10月本院收治的資料完整的PC感染患者，共49例。免疫低下組24例，包括糖尿病患者9例；乙肝肝硬化失代償期患者5例；尿毒癥患者4例；大面積腦梗塞患者2例；高血壓心臟病患者2例；惡性腫瘤患者2例（乳腺癌1例；鼻咽癌1例）。無任何基礎(chǔ)疾病、免疫正常組25例。共納入病例49例，免疫低下患者24例（49.0%），男15例，女9例；免疫正常患者25例（51.0%），男9例，女16例。全部患者年齡范圍28～83歲，平均年齡（51.8± 12.5）歲；免疫低下組平均年齡（54.0±13.6）歲，免疫正常組平均年齡（49.7±11.2）歲。免疫低下致病原因有：①有長期慢性基礎(chǔ)疾??；②持續(xù)應(yīng)用糖皮質(zhì)激素；③曾接受或正在接受免疫抑制劑治療；④存在移植物抗宿主病；⑤長期住ICU、長時(shí)間機(jī)械通氣、體內(nèi)留置導(dǎo)管、全胃腸外營養(yǎng)和長期使用廣譜抗生素等。本研究經(jīng)我院醫(yī)學(xué)倫理委員會(huì)批準(zhǔn)。

2.檢查方法

采用Toshiba Aquilion 64層螺旋CT進(jìn)行胸部CT平掃和增強(qiáng)檢查。CT掃描前進(jìn)行呼吸訓(xùn)練。掃描參數(shù)：管電壓120 k V，管電流250 m As，準(zhǔn)直64× 0.625，F(xiàn)OV 320 mm×320 mm，重建層厚3 mm，層間距3 mm。先行CT平掃，仰臥位掃描，掃描范圍為胸廓入口處至腎上腺水平。增強(qiáng)掃描保持與平掃相同的體位、范圍和方向。CT增強(qiáng)使用雙筒高壓注射器經(jīng)肘前靜脈團(tuán)注非離子型碘對比劑（300 mg I／m L），總量約60～80 m L，流率2.0～3.0 m L／s，注藥后分別于30～35 s，60～70 s掃描。將0.5 mm層厚的原始容積數(shù)據(jù)傳至Vitrea Workstation進(jìn)行多平面重組（multiplanar reformation，MPR）圖像后處理。

3.圖像閱讀與測量

所有檢查圖像由2位高年資胸部放射學(xué)診斷醫(yī)師單獨(dú)評價(jià)，意見不同經(jīng)討論達(dá)成一致。

觀察內(nèi)容：①病變數(shù)量為單發(fā)還是多發(fā)；②病灶形態(tài)為結(jié)節(jié)（直徑≤3 cm）、腫塊（直徑＞3 cm）或?qū)嵶儯虎鄄∽儍?nèi)部有無空洞；④有無伴發(fā)磨玻璃密度影；⑤有無胸腔積液、縱隔或肺門淋巴結(jié)增大。測量病灶在橫軸面最大層面測量其徑線［4］。

4.確診方法

組織病理學(xué)檢查確診45例，其中20例接受胸腔鏡肺葉切除術(shù)（video-assisted thoracic surgery，VATS）；CT引導(dǎo)下穿刺活檢18例；支氣管纖維鏡檢查7例。痰培養(yǎng)發(fā)現(xiàn)隱球菌2例；胸腔積液培養(yǎng)發(fā)現(xiàn)隱球菌2例。

5.統(tǒng)計(jì)學(xué)分析

采用SPSS 16.0統(tǒng)計(jì)學(xué)軟件進(jìn)行分析，統(tǒng)計(jì)資料采用均數(shù)±標(biāo)準(zhǔn)差表示。定性資料采用χ2或Fisher確切概率法檢驗(yàn)；定量資料采用兩獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)。以P＜0.05為差異具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

結(jié) 果

1.不同免疫狀態(tài)肺隱球病患者的臨床表現(xiàn)對比

不同免疫狀態(tài)患者在性別、年齡分布差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（χ2=3.441，P=0.064；t=-1.211，P= 0.232）。

有癥狀患者30例（61.2%），免疫低下組和正常組分別為18例、12例；無癥狀患者19例（38.8%），免疫低下組和正常組分別為6例、13例，兩組在臨床癥狀上的差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（χ2=3.760，P=0.052）。

免疫低下組臨床表現(xiàn)有咳嗽、發(fā)熱、咯血、胸痛的患者分別為16例、8例、4例、3例；免疫正常組臨床表現(xiàn)有咳嗽、發(fā)熱、咯血、胸痛的患者分別為8例、2例、3例、1例。兩組在咳嗽和發(fā)熱上的差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（χ2=5.889，P=0.015；χ2=4.838，P=0.028），在咯血和胸痛上的差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P=0.702；P= 0.349），見表1。

表1 不同免疫狀態(tài)肺隱球菌病患者臨床資料分析

2.不同免疫狀態(tài)肺隱球病患者的影像學(xué)表現(xiàn)對比

在病灶數(shù)量上，免疫低下組表現(xiàn)為多發(fā)和單發(fā)分別為15例、9例，免疫正常組表現(xiàn)為多發(fā)和單發(fā)分別為9例、16例，差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（χ2=3.441，P= 0.064）。

在影像學(xué)征象上，免疫低下組CT表現(xiàn)為結(jié)節(jié)或腫塊11例，表現(xiàn)為實(shí)變13例（圖1），病變內(nèi)部合并空洞13例（圖2），合并磨玻璃密度影7例；免疫正常組CT表現(xiàn)為結(jié)節(jié)或腫塊21例（圖3），表現(xiàn)為實(shí)變4例，病變內(nèi)部合并空洞6例，合并磨玻璃影1例，差異均有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（χ2=7.873，P=0.005；χ2=4.694，P= 0.030；P=0.023）。在以結(jié)節(jié)或腫塊為基本表現(xiàn)的病例中，免疫低下組最大徑線平均值（2.80±1.26）cm，免疫正常組最大徑線平均值（1.97±1.03）cm，兩組間差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（t=-2.015，P=0.053）。

圖1 女，57歲，糖尿病病史，咳嗽2周。a）CT橫軸面肺窗示左肺下葉大片狀實(shí)變影（箭），邊界模糊，內(nèi)部可見空氣支氣管征；b）穿刺活檢病理鏡下顯示炎性纖維背景內(nèi)上皮樣細(xì)胞及散在多核巨細(xì)胞，組織間隙及胞內(nèi)見灰藍(lán)色小體（HE，×400）；c）六氨銀染色顯示胞漿內(nèi)多個(gè)黑色隱球菌菌體（×1000）；d）口服氟康唑治療3個(gè)月后復(fù)查，CT橫軸面肺窗示左肺下葉病灶明顯吸收好轉(zhuǎn)（箭）。 圖2 男，30歲，乙肝肝硬化病史，咳嗽、胸痛。a）CT橫軸面肺窗示左肺下葉后基底段厚壁空洞（箭）；b）CT冠狀面重組肺窗示空洞周圍“暈征”改變（箭）；c）穿刺活檢病理鏡下顯示大量漿細(xì)胞及泡沫樣組織細(xì)胞，間質(zhì)及胞漿內(nèi)見灰藍(lán)色菌體（HE，×400）；d）過碘酸雪夫（PAS）染色顯示胞漿內(nèi)多個(gè)鮮紅色隱球菌菌體（×1000）。

免疫低下組合并胸腔積液、縱隔和肺門淋巴結(jié)腫大分別為6例、3例，免疫正常組分別為2例、2例，兩組差異均無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P=0.138、0.667），見表2。

1例免疫低下患者胸部CT檢查后接受18F-FDG PET／CT全身顯像（圖4），右肺下葉結(jié)節(jié)未見明顯攝取FDG，1h延遲顯像后亦未見明顯糖代謝增高，提示為良性病變，全身其他部位均未見異常糖代謝增高。

表2 不同免疫狀態(tài)肺隱球菌病CT表現(xiàn)對比分析

討 論

1.肺部隱球菌感染的臨床表現(xiàn)

新型隱球菌是一種薄壁、無菌絲、有微囊的芽殖酵母菌，分布廣泛，多存在于土壤、鳥禽類糞便中，通過吸入呼吸道進(jìn)入肺部引起感染。本組患者均沒有明確的鳥類糞便接觸史。以前認(rèn)為PC好發(fā)于AIDS患者，但近年發(fā)現(xiàn)免疫正常者也容易感染該菌。PC的發(fā)病率上升，主要是因?yàn)椋孩俜荋IV感染者中肺部隱球菌病的數(shù)量增加；②胸部CT檢查的普遍使用，發(fā)現(xiàn)以孤立性肺結(jié)節(jié)為影像學(xué)表現(xiàn)的PC數(shù)量增加；③胸腔鏡下肺葉楔形切除術(shù)的廣泛應(yīng)用，一部分肺隱球菌患者得到明確病理組織學(xué)診斷［5］。Kishi等［6］回顧了22例PC患者，17例（77%）為男性患者，認(rèn)為PC在男性中的發(fā)病率高于女性。但是本組病例中男性患者24例，女性患者25例，數(shù)量接近，差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。Kohno等［7］統(tǒng)計(jì)了較大樣本的15 1例非AIDS肺部PC患者，44.4%（67／151）患者沒有基礎(chǔ)疾病，54.3%（82／151）沒有任何呼吸系統(tǒng)癥狀。本組病例中，51.0%（25／49）的患者沒有基礎(chǔ)疾病，38.8%（19／49）無任何呼吸系統(tǒng)癥狀，結(jié)果與其接近。非AIDS患者免疫低下感染PC，基礎(chǔ)疾病多為糖尿病、血液系統(tǒng)疾病、腎功能衰竭、肝硬化、惡性腫瘤等，本組24例免疫低下組PC患者，37.5%（9／24）為糖尿病患者，與Kohno等［7］樣本中32.1%（27／84）患者為糖尿病患者的結(jié)果接近。

圖3 男，54歲，體檢發(fā)現(xiàn)肺部病變，無臨床癥狀。a）CT橫軸面肺窗顯示左肺下葉背段實(shí)性結(jié)節(jié)（箭）；b）CT冠狀面重組肺窗示左肺下葉結(jié)節(jié)形態(tài)不規(guī)則（箭），診斷為周圍型肺癌；c）胸腔鏡下左肺下葉楔形切除術(shù)后，鏡下顯示纖維組織增生伴較多泡沫樣組織細(xì)胞聚集，胞漿內(nèi)見灰藍(lán)色菌體（HE，×400）；d）六氨銀染色顯示散在、少量黑色圓形隱球菌體（×400）。

圖4 男，45歲，免疫功能正常，無臨床癥狀。a）CT橫軸面肺窗示右肺下葉基底段結(jié)節(jié)，邊界清晰（箭）；b）PET／CT示右肺下葉結(jié)節(jié)無明顯攝取FDG，提示為良性病變。

PC的臨床表現(xiàn)無特異性，可表現(xiàn)為咳嗽、發(fā)熱、咯血、胸痛等，部分患者可以體檢發(fā)現(xiàn)，極少數(shù)患者表現(xiàn)為急性呼吸衰竭。本組病例中免疫低下組有75.0%（18／24）患者出現(xiàn)臨床癥狀，多于免疫功能正常組48%（12／25）。PC患者最常見的癥狀為咳嗽，呈亞急性起病，本組30個(gè)有癥狀病例中咳嗽24例（80.0%），發(fā)熱10例（33.3%），并且免疫低下組臨床表現(xiàn)為咳嗽和發(fā)熱的數(shù)量明顯多于免疫功能正常組，說明免疫低下者感染隱球菌可能更易出現(xiàn)相關(guān)癥狀。但兩組患者中均未出現(xiàn)嚴(yán)重的呼吸衰竭表現(xiàn)。Chang等［8］將13例免疫功能正常和16例免疫功能低下的非AIDS PC患者的臨床表現(xiàn)對比，發(fā)現(xiàn)前者發(fā)熱的比率（50%，8／16）明顯多于后者（8%，1／13）。本組病例中，52%（13／25）的免疫正常患者無臨床癥狀，并且6例患者是在年度常規(guī)胸部體檢中發(fā)現(xiàn)病變。所以，無明顯臨床癥狀的肺部隱球菌病患者也應(yīng)該得到重視。

2.肺部隱球菌病的CT表現(xiàn)和病理機(jī)制

1984年，Khoury等［9］第一次描述了PC在不同免疫狀態(tài)人群中的影像學(xué)特點(diǎn)，但是使用的檢查方法多是胸部平片，對影像學(xué)征象的發(fā)現(xiàn)和描述不夠準(zhǔn)確。隨著胸部CT檢查的使用，PC的影像學(xué)認(rèn)識得到提高。

免疫低下患者對病原菌免疫監(jiān)控及識別能力減低，肺部感染時(shí)肺泡腔內(nèi)充滿隱球菌孢子，缺乏炎細(xì)胞浸潤，引起組織內(nèi)黏液變性。病理鏡下表現(xiàn)為成團(tuán)的隱球菌體和粘液變性的結(jié)締組織混合構(gòu)成，病灶中央少有單核細(xì)胞等炎細(xì)胞的浸潤反應(yīng)及纖維組織增生，無明顯肉芽腫病變，病灶周邊肺組織呈漿液滲出性改變，在擴(kuò)張充血的小血管腔及肺泡腔內(nèi)可見成團(tuán)隱球菌體［10］。本組免疫低下組影像學(xué)為多發(fā)病灶（62.5%，15／24）為主，并且實(shí)變影較多（54.2%，13／24），大多分布于胸膜外帶，邊界模糊，與病理組織學(xué)鏡下所見漿液性滲出性病變相對應(yīng)；同時(shí)7例患者伴有磨玻璃密度影，說明免疫低下PC患者容易發(fā)生肺內(nèi)播散。Kohno［7］報(bào)道151例非AIDS PC患者中有81例接受了CT檢查，其中42例為免疫功能低下，39例為免疫功能正常，免疫功能低下發(fā)生實(shí)變的幾率（18.0%，7／39）明顯高于免疫功能正常組（7.1%，3／42），與本組研究結(jié)果接近。

免疫正?；颊咴缙诰渚奂赡z樣病灶，病程較長時(shí)形成肉芽腫結(jié)節(jié)或纖維結(jié)締組織病灶，呈局灶性病變。病理上表現(xiàn)為慢性炎癥，單核巨噬細(xì)胞和多核巨細(xì)胞及大量纖維組織細(xì)胞混合，呈大小不等的結(jié)節(jié)狀，僅在病變中央多核巨細(xì)胞或單核巨噬細(xì)胞胞漿內(nèi)見少量散在隱球菌體［10］。本組免疫正?；颊哂跋駥W(xué)以單發(fā)病灶（64.0%，16／25）常見，以結(jié)節(jié)或腫塊的形式多見（84.0%，21／25），多數(shù)病灶形態(tài)不規(guī)則。王穎等［11］報(bào)道了32例肺部隱球菌病，21例（72%）以結(jié)節(jié)或腫塊為影像學(xué)表現(xiàn)，病理學(xué)檢查可見肉芽腫形成。正常機(jī)體免疫巨噬細(xì)胞吞噬免疫復(fù)合物，使隱球菌感染范圍局限，較少發(fā)生肺內(nèi)播散，本組僅有一例免疫正?；颊咧車榘l(fā)磨玻璃影。

Chang等［8］回顧了29例PC患者，93.8%（15／16）的免疫低下患者有空洞，15.4%（2／13）的免疫正常患者無空洞，認(rèn)為空洞為免疫低下患者的特征性表現(xiàn)。本組共有19例空洞型病灶，68.4%（13／19）出現(xiàn)在免疫低下人群，明顯多于免疫正常人群，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，與文獻(xiàn)報(bào)道一致?？斩刺崾痉尾块L期的局灶性異常，需要更為積極的治療。免疫正?；颊甙l(fā)生隱球菌性肉芽腫，較少引起組織出血或壞死導(dǎo)致空洞性病變，但本組仍有6例空洞發(fā)生在免疫正常的人群。

3.肺部隱球菌病的影像學(xué)鑒別診斷

PC最常見的鑒別診斷包括其他肺部真菌感染、肺結(jié)核和肺癌等。李國雄等［12］對比了肺隱球菌病、侵襲性肺曲霉菌病、肺念珠菌病的影像學(xué)表現(xiàn)，認(rèn)為三種真菌感染在病灶分布、空氣支氣管征、實(shí)變形態(tài)上存在差異。當(dāng)病理HE染色觀察懷疑此病時(shí)，應(yīng)行多種特殊染色，仔細(xì)查找隱球菌孢子，避免誤診和漏診。肺結(jié)核好發(fā)于肺上葉和下葉背段，病變內(nèi)常見鈣化，空洞壁可以規(guī)則或不規(guī)則，在空洞與肺門之間有時(shí)可見引流支氣管，肺內(nèi)常有沿支氣管播散灶。肺癌多表現(xiàn)為孤立性結(jié)節(jié)或腫塊，伴有分葉、毛刺、胸膜牽拉等特征性表現(xiàn)，同時(shí)周圍可見阻塞性炎癥、縱隔淋巴結(jié)明顯增大等征象。

4.本研究局限性

本課題屬于回顧性分析，患者的免疫狀態(tài)僅根據(jù)現(xiàn)有基礎(chǔ)疾病做出界定；病例絕大多數(shù)來自呼吸內(nèi)科和胸外科住院患者，治療方案不統(tǒng)一；同時(shí)樣本量較少。有待今后進(jìn)一步研究及總結(jié)。

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Pulmonary crytococcosis in non-AIDS patients with different immunology conditions：comparison of clinical and CT characteristics

CHEN Xiang-meng，DUAN Xiao-bei，HAO Yi-xiu，et al.Department of Radiology，the Affilated Jiangmen Hospital of Sun Yat-sen University，Guangdong 529070，China

Objective：To analyze the clinical and CT characteristics in non-AIDS patients with pulmonary crytococcosis（PC）under different immune conditions.Methods：The clinical materials and CT images of clinically proven Non-AIDS patients with PC were reviewed respectively，comparison between immune-suppressed and immune-competent patients were performed.Results：A total of 49 patients（24 immune-suppressed and 25 immune-competent patients）were recruited，with the mean age as（51.8±12.5）y.The common clinical symptoms were cough and fever，which displayed in immune-suppressed group were more than that of immune-competent group（P=0.015，0.028）.As for the number of lesions，multiple lesions were revealed in 15 patients of immune-suppressed group（62.5%）and solitary lesion in 16 patients of immunecompetent group（64.0%），with no significant statistic difference（P=0.064）.AS for CT findings，nodules／masses were revealed in 11 patients（45.8%），consolidations in 13 patients（54.2%），accompanied with ground-glass opacity in 7 patients（12.9%）of immune-suppressed group；whereas，in immune-competent group，which were 21 patients（84.0%），4 patients（16.0%），one patient（4.0%），respectively，with significant statistic difference（P=0.005，0.023）.Intra-lesional cavitation could be assessed in 13 patients（54.2%）of immune-suppressed group，which was obviously more than that of the immune-competent group（6 patients，24%）（P=0.030）.Conclusion：Cough and fever were more commonly seen in non-AIDS yet immune-suppressed PC patients.Imaging characteristics of non-AIDS patients with PC might be related to the immune status.Multiple lesions and consolidations were more frequently revealed in immune-suppressed group.Solitary and nodules／masses were more in immune-competent group.Cavitations and ground-glass opacity were more common common in immune-suppressed patients.

Lung diseases，fungal；Pulmonary cryptococcosis；Immunity；Tomography，X-ray computed

R814.42；R519.1

A

1000-0313（2016）11-1047-05

10.13609／j.cnki.1000-0313.2016.11.006

2016-03-04）

529070 廣東，中山大學(xué)附屬江門醫(yī)院放射科（陳相猛、郝以秀、金志發(fā)、龍晚生、崔恩銘、張朝桐）；529070 廣東，中山大學(xué)附屬江門醫(yī)院核醫(yī)學(xué)科（段曉蓓）；519000 廣東，中山大學(xué)附屬第五醫(yī)院放射科（柳學(xué)國）

陳相猛（1983-），男，山東濟(jì)寧人，碩士研究生，主治醫(yī)師，主要從事胸部影像學(xué)診斷工作。

柳學(xué)國，E-mail：liuxueg＠m(xù)ail.sysu.edu.cn