紀(jì) 垚，王繼華，苑澤寧，關(guān)健飛，劉晨宇，祝亞楠

(哈爾濱師范大學(xué) 生命科學(xué)與技術(shù)學(xué)院，哈爾濱 150025)

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不同恢復(fù)方式對七星河濕地真菌群落多樣性影響

紀(jì) 垚，王繼華*，苑澤寧，關(guān)健飛，劉晨宇，祝亞楠

(哈爾濱師范大學(xué) 生命科學(xué)與技術(shù)學(xué)院，哈爾濱 150025)

為了解不同恢復(fù)方式對濕地生態(tài)系統(tǒng)真菌群落的影響，以七星河濕地的3種不同恢復(fù)方式(退耕還濕、自然濕地、退耕還林)為研究對象，分析七星河濕地不同恢復(fù)方式下真菌數(shù)量、群落多樣性及真菌群落結(jié)構(gòu)與環(huán)境因子的響應(yīng)關(guān)系。從9個樣地土壤中共分離得到真菌95株，分屬于15個屬，青霉屬(Penicillium)、曲霉屬(Aspergilus)是退耕還濕、自然濕地、退耕還林中共有菌屬，青霉屬(Penicillium)為退耕還濕、自然濕地、退耕還林優(yōu)勢菌屬。多樣性指數(shù)分析表明，退耕還濕多樣性指數(shù)(H′)和豐富度指數(shù)(R)值相對較高。通過CANOCO 4.5 對真菌群落與環(huán)境因子進行冗余分析(RDA)結(jié)果表明，TS、pH、SWC是影響七星河濕地真菌群落組成的主要環(huán)境因子，其次為TP、OM、TN。通過對不同恢復(fù)方式下七星河濕地土壤理化性質(zhì)分析表明，退耕還濕樣地中TS、TN、OM含量顯著高于自然濕地和退耕還林。退耕還濕有助于提高土壤中TS、TN、OM等營養(yǎng)物質(zhì)的含量，進而提高真菌群落多樣性。

退耕還濕；七星河濕地；真菌群落多樣性

濕地、森林和海洋被譽為全球三大生態(tài)系統(tǒng)，其中，濕地具有“地球之腎”的美譽，它獨特的生態(tài)系統(tǒng)功能主要包括凈化水質(zhì)，調(diào)節(jié)氣候，維護區(qū)域生態(tài)系統(tǒng)的平衡等[1-2]。七星河濕地地處黑龍江省東北部三江平原境內(nèi)，是至今為止三江平原境內(nèi)保存較為完整的淡水蘆葦沼澤濕地生態(tài)系統(tǒng)[3]，于2011年被列入國際重要濕地名錄[4]，濕地的總面積為2×104hm2，七星河濕地境內(nèi)有蘆葦沼澤植被下的自然濕地、小葉章植被下的退耕還濕及楊樹植被下的退耕還林等3種不同恢復(fù)方式的濕地類型。

濕地生態(tài)系統(tǒng)孕育著豐富的生物資源，主要有動物、植物及微生物[5]。濕地土壤微生物是濕地生態(tài)系統(tǒng)的重要組成成分，在濕地土壤物質(zhì)循環(huán)和能量流動中起重要作用[6]。而真菌作為微生物的重要組成部分，對于纖維素、半纖維素、還原氮、溶解磷等物質(zhì)的分解起著至關(guān)重要的作用[7-8]。目前，大多數(shù)科研工作者對于真菌的研究主要集中在運用分子生物學(xué)方法對植物根際真菌多樣性的分析[9]、張俊忠等解析高寒草地真菌多樣性[10]及曲佳等研究海洋中真菌群落及多樣性[11]等方面的內(nèi)容。

然而，關(guān)于不同恢復(fù)方式對七星河濕地真菌群落結(jié)構(gòu)與土壤理化性質(zhì)的研究未見報道。因此，本研究對2014年7月、2014年10月、2015年5月七星河濕地的3種不同恢復(fù)方式(退耕還濕、自然濕地及退耕還林)土壤真菌數(shù)量和群落結(jié)構(gòu)多樣性等方面進行分析，并結(jié)合土壤理化性質(zhì)結(jié)果，闡明七星河濕地真菌群落動態(tài)變化與土壤環(huán)境因子的響應(yīng)關(guān)系，為詳細了解真菌的分布情況及濕地生態(tài)系統(tǒng)修復(fù)提供理論支持。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)域及樣品采集

選取地處三江平原腹地雙鴨山市寶清縣境內(nèi)的七星河濕地為研究對象，七星河濕地始建于1991年，2000年被評為國家級自然保護區(qū)，濕地總面積為2×104hm2，E 132°05′～132°26′，N 46°40′～46°52′為地理坐標(biāo)。氣候類型屬于濕潤半濕潤大陸性季風(fēng)氣候，年平均氣溫為2.35 ℃[12]，年平均降水量551.5 mm。濕地中以白漿土、沼澤土為主要土壤類型。該區(qū)以蘆葦和小葉章為代表性植被[13]。

選取保護區(qū)內(nèi)退耕還濕(returning farmland to wetland，RFW)、自然濕地(natural wetland， NW)、退耕還林(returning farmland to forest，RFF)3種不同恢復(fù)方式的濕地土壤樣品，采集2014年7月、10月及2015年5月的RFW、NW、RFF的土壤樣品，按時間順序依次標(biāo)記為RFW1(2014年7)、RFW2(2014年10)、RFW3(2015年5)、NW1(2014年7)、NW2(2014年10)、NW3(2015年5)、RFF1(2014年7)、RFF2(2014年10)、RFF3(2015年5)共9個樣品。每個區(qū)域內(nèi)選取3個平行采樣點，每個采樣點做3次重復(fù)取樣，去除表面的植被，在0～20 cm表層取樣，將每個恢復(fù)方式3個平行的采樣點樣品進行均勻混合后共9個濕地土壤樣品，將采集的9個樣品分成兩份，一部分在4 ℃中保存測定真菌種類，另一部分室溫條件下風(fēng)干、過篩用于土壤理化性質(zhì)的測定。

1.2 實驗方法

真菌數(shù)量分析采用梯度稀釋平板法，真菌種類分析采用馬丁氏培養(yǎng)基，培養(yǎng)5～7 d，進行分離與純化菌株，將純化后的菌株進行菌落形態(tài)鑒定與菌絲體的形態(tài)鑒定，依據(jù)《中國真菌志》《真菌鑒定手冊》《常見霉菌鑒定手冊》等進行鑒定。

應(yīng)用電位法測定土壤的pH值，應(yīng)用重鉻酸鉀外加熱方法測定土壤中有機質(zhì)(OM)的含量，土壤中全氮(TN)含量的測定應(yīng)用凱氏定氮法，土壤中全磷(TP)含量用鉬銻抗比色法測定，質(zhì)量法測定土壤中總鹽分(TS)，土壤中水分含量(SWC)采用105 ℃烘干比重法測定[14]。

1.3 數(shù)據(jù)處理

七星河濕地中真菌群落多樣性采用Shannon-Wiener多樣性指數(shù)(H′)、Pielou均勻度指數(shù)(J)和Margalef豐富度指數(shù)(R)進行分析[15]，計算公式如下：

H′=-∑PilnPi，i=1，2，3，…，n

J=H′/lnS

R=(S-1)/lnN

式中Pi為第i種真菌個體數(shù)占總個體數(shù)的百分比，用Ni/N可以求出，Ni為第i種物種個體數(shù)，N為總個體數(shù)；S為每個樣品中的物種總數(shù)。

應(yīng)用EXCEL2003、Origin8.0和SPSS22.0進行方差分析及相關(guān)性分析，應(yīng)用CANOCO 4.5進行去趨勢對應(yīng)分析(DCA)和冗余分析(RDA)。

圖1 自然濕地真菌數(shù)量組成Fig.1 Fungi strain numbers in NW

2 結(jié)果分析

2.1 真菌數(shù)量比較分析

七星河濕地不同恢復(fù)方式下真菌數(shù)量變化見圖1～圖3。自然濕地真菌數(shù)量變化為8.33×103～ 35.3×103cfu/g(圖1)；退耕還濕中真菌數(shù)量變化為23.7×103～ 53.3×103cfu/g(圖2)；在退耕還林中真菌數(shù)量變化為38.7×103～ 65.7×103cfu/g(圖3)。由此可見，自然濕地、退耕還濕和退耕還林樣地中真菌數(shù)量變化差異顯著，不同恢復(fù)方式改變七星河濕地土壤真菌數(shù)量，然而在NW，RFW及RFF中不同季節(jié)下的真菌數(shù)量具有顯著差異性。

圖2 退耕還濕真菌數(shù)量組成Fig.2 Fungi strain numbers in RFW

圖3 退耕還林真菌數(shù)量組成Fig.3 Fungi strain numbers in RFF

2.2 真菌分類鑒定結(jié)果

Pen：青霉屬(Penicillium)、Asp：曲霉屬(Aspergilus)、Art：節(jié)菱孢屬(Arthrinium)、Geo：地霉屬(Geotrichum)、Rhi：根霉屬(Rhizopus)、Muc：毛霉屬(Mucor)、Cep：頭孢霉屬(Cephalosporium)、Pae：擬青霉屬(Paecilomyces)、Cla：枝孢霉屬(Cladosporium)、Mon：從梗孢屬(Monilia)、Cur：彎孢霉屬(Curvularia)、Aur：短梗孢屬(Aureobasidium)、Tri：木霉屬(Trichoderma)、Abs：犁頭孢屬(Absidia)、Sta：葡萄狀穗霉屬(Stachybotrys)。圖4 不同恢復(fù)方式下土壤真菌種類變化Fig.4 Change of soil fungi species under the different restoration methods

不同恢復(fù)方式下土壤真菌種類變化見圖4。針對七星河濕地真菌菌種進行鑒定，從9個樣地土壤中共分離得到95株真菌，分屬于15個不同菌屬，青霉屬(Penicillium)、曲霉屬(Aspergilus)為RFW1、RFW2、RFW3、NW1、NW2、NW3、RFF1、RFF2、RFF3中共有菌屬，青霉屬(Penicillium)為9個樣地優(yōu)勢菌屬(>10%)，其中，RFW1、RFW2、RFW3中可培養(yǎng)真菌為青霉屬(Penicillium)、曲霉屬(Aspergilus)、節(jié)菱孢屬(Arthrinium)、地霉屬(Geotrichum)、根霉屬(Rhizopus)、毛霉屬(Mucor)、擬青霉屬(Paecilomyces)、枝孢霉屬(Cladosporium)、從梗孢屬(Monilia)、彎孢霉屬(Curvularia)、葡萄狀穗霉屬(Stachybotrys)。NW1、NW2、NW3中可培養(yǎng)真菌分別為青霉屬(Penicillium)、曲霉屬(Aspergilus)、節(jié)菱孢屬(Arthrinium)、地霉屬(Geotrichum)、根霉屬(Rhizopus)、毛霉屬(Mucor)、頭孢霉屬(Cephalosporium)、從梗孢屬(Monilia)、木霉屬(Trichoderma)。RFF1、RFF2、RFF3中可培養(yǎng)真菌依次為青霉屬(Penicillium)、曲霉屬(Aspergilus)、節(jié)菱孢屬(Arthrinium)、地霉屬(Geotrichum)、根霉屬(Rhizopus)、毛霉屬(Mucor)、枝孢霉屬(Cladosporium)、彎孢霉屬(Curvularia)、犁頭孢屬(Absidia)。不同恢復(fù)方式對七星河濕地真菌群落組成具有一定差異(圖4)。

2.3 真菌群落多樣性分析

分析多樣性指數(shù)(H′)、均勻度指數(shù)(J)和豐富度指數(shù)(R)，多樣性指數(shù)分析結(jié)果見表1。七星河濕地不同恢復(fù)方式下多樣性指數(shù)H′為1.46 ～ 1.95，最高值出現(xiàn)在RFW2中，而在NW3和RFF1中出現(xiàn)最低值，豐富度指數(shù)值R為1.61～2.92，RFW2中為最高值2.92，RFF1中為最低值1.61，然而均勻度指數(shù)J為0.85～0.98，由此可見，恢復(fù)方式的不同改變了真菌群落的多樣性指數(shù)和豐富度指數(shù)，而對真菌均勻度指數(shù)影響相對較小。

表1 不同恢復(fù)方式下真菌多樣性指數(shù)比較

2.4 土壤理化特性分析

不同恢復(fù)方式下土壤理化性質(zhì)見表2。OM、TN、TS的含量均表現(xiàn)為退耕還濕(RFW1、RFW2、RFW3)>自然濕地(NW1、NW2、NW3)>退耕還林(RFF1、RFF2、RFF3)，與其它樣地比較可知，RFW2中OM、TN、TP、TS含量均為最高，SWC含量則表現(xiàn)為自然濕地(均值)>退耕還濕>退耕還林，然而，pH值則無明顯改變，七星河濕地土壤偏中性(pH：6.8～7.3)。由此可見，在七星河濕地的3種恢復(fù)方式中，退耕還濕提高土壤養(yǎng)分含量，進而為真菌的生長繁殖提供營養(yǎng)。

表2 不同恢復(fù)方式下土壤理化性質(zhì)比較Table 2 Comparison of soil physical and chemical properties under different restoration methods

注：OM，有機質(zhì)(Organic matter)；TN，全氮(Total nitrogen)；TP，全磷(Total phosphorus)；TS，總鹽分(Total salt)，SWC，土壤水分含量(Soil water content)，% 為100g 樣品中有機質(zhì)、全氮、全磷所占的含量。

2.5 真菌群落結(jié)構(gòu)與土壤理化特性響應(yīng)關(guān)系分析

DCA排序結(jié)果見表3，1.858、1.939、1.111和1.180分別為4個排序軸的梯度長度，軸1和軸2最長，物種的累計方差比例為46.2%，4個軸物種的累計方差比例為60%，但是在4個軸中梯度長度最大值都小于3，因此，七星河濕地真菌群落應(yīng)選擇線性模型(RDA)分析。

表3 七星河濕地真菌群落DCA分析結(jié)果Table 3 Results DCA for fungal community in Qixing River wetland

應(yīng)用CANOCO4.5對七星河濕地不同恢復(fù)方式下真菌群落結(jié)構(gòu)與環(huán)境因子之間進行冗余分析(RDA)，RDA結(jié)果表明(表4，圖5)，軸1和軸2的特征值最大分別為0.239與0.126，前兩個軸(軸1和2)反應(yīng)真菌群落組成與環(huán)境相關(guān)性系數(shù)為0.947，0.983，真菌群落結(jié)構(gòu)組成與環(huán)境累計變化率達57.1%，在4個軸的水平上真菌群落組成與環(huán)境因子的累計變化率達到85.4%，因此表明七星河濕地真菌群落結(jié)構(gòu)與環(huán)境因子之間具有較強的相關(guān)性。

表4 七星河濕地真菌群落RDA分析結(jié)果Table 4 Results RDA for fungal community in Qixing River wetland

青霉屬(Penicillium)、曲霉屬(Aspergilus)、節(jié)菱孢屬(Arthrinium)、地霉屬(Geotrichum)、根霉屬(Rhizopus)、毛霉屬(Mucor)、頭孢霉屬(Cephalosporium)、擬青霉屬(Paecilomyces)、枝孢霉屬(Cladosporium)、從梗孢屬(Monilia)、彎孢霉屬(Curvularia)、短梗孢屬(Aureobasidium)、木霉屬(Trichoderma)、犁頭孢屬(Absidia)、葡萄狀穗霉屬(Stachybotrys)。1、2、3、4、5、6、7、8、9分布代表RFW1、RFW2、RFW3、NW1、NW2、NW3、RFF1、RFF2、RFF3樣地。圖5 真菌群落組成與環(huán)境因子冗余分析結(jié)果 Fig.5 Results of redundancy analysis between fungal community composition and environmental factors

由圖5可見，Penicillium、Aspergilus的分布較集中，Arthrinium、Aureobasidium的分布較集中，Rhizopus、Stachybotrys的分布較集中，其中，影響七星河濕地真菌群落結(jié)構(gòu)的主要環(huán)境因子為TS、pH和SWC，而TP、OM與TN對真菌群落也具有一定的影響。pH與SWC主要影響Geotrichum、Mucor、Rhizopus、Stachybotrys、Penicillium、Aspergilus和Cephalosporium的分布，TS與pH對Paecilomyces、Monilia的影響較大。TS、pH、SWC對RFW1、NW1、NW2、NW3、RFF1、RFF2中真菌群落影響較大。

3 討 論

本文針對七星河濕地退耕還濕(RFW)、自然濕地(NW)及退耕還林(RFF)3種恢復(fù)方式下真菌群落多樣性與環(huán)境因子響應(yīng)關(guān)系進行分析，結(jié)果表明，退耕還濕、自然濕地和退耕還林土壤中真菌群落結(jié)構(gòu)存在一定差異，其主要原因是由于地上植物種類的不同，導(dǎo)致土壤理化性質(zhì)與土壤養(yǎng)分隨之改變，因此導(dǎo)致真菌數(shù)量和種類的不同[10]。研究表明，退耕還濕、自然濕地與退耕還林中真菌數(shù)量變化差異顯著(P<0.05)，且同一恢復(fù)方式下真菌數(shù)量也存在明顯差異，這可能與土壤pH和土壤有機質(zhì)含量有關(guān)[16]。對七星河濕地退耕還濕、自然濕地、退耕還林土壤中真菌種屬的鑒定結(jié)果表明，青霉屬(Penicillium)和曲霉屬(Aspergilus)為9個樣地中共有菌屬(Fig.4)，其中，青霉屬(Penicillium)為9個樣地的優(yōu)勢菌屬，這一結(jié)果與曲佳研究結(jié)果一致[11]。然而，其它真菌種屬在組成和含量上存在一定差異，這可能與植被類型和土壤養(yǎng)分含量有關(guān)[10]。在RFW2中，營養(yǎng)物質(zhì)含量OM、TN、TP、TS均高于其他樣地(表2)，多樣性指數(shù)(H′)、和豐富度指數(shù)(R)在RFW2中最高(表1)，這可能是由于RFW2中OM、TN、TP、TS等營養(yǎng)物質(zhì)含量高有利于真菌的生長繁殖，進而提高真菌群落多樣性。

冗余分析(RDA)結(jié)果表明，TS、pH、SWC是影響七星河濕地真菌群落結(jié)構(gòu)的主要環(huán)境因子(圖5)，此與劉銀銀的研究結(jié)果相符合[17]。TS的變化主要影響地上植被的生長狀況，進而改變地下部分微生物的群落組成。較高(>2.45%)或較低的TS含量都會抑制真菌的生長[18]，只有適宜的TS含量才能夠促進真菌生長，七星河濕地RFW1、RFW2、RFW3中TS含量為1.30～2.07 g/kg，適合真菌的生長繁殖，進而提高真菌種類和群落多樣性。此外，真菌的生長受到土壤pH的影響，真菌的豐度也受pH值影響[19]，在圖5中pH和軸1呈現(xiàn)負相關(guān)關(guān)系，pH與軸2呈現(xiàn)正相關(guān)關(guān)系。同時，研究表明也適宜的水分條件能夠滿足真菌的生長需求，濕地生態(tài)系統(tǒng)中水分含量的變化容易導(dǎo)致其他環(huán)境因子的改變，如鹽度、pH等[17]，所以SWC也是濕地生態(tài)系統(tǒng)真菌的重要環(huán)境因子。Benner R等人[20]的研究表明，季節(jié)對于微生物群落結(jié)構(gòu)的改變主意是通過改變土壤溫度、濕度等環(huán)境因子來實現(xiàn)的，由此可見，退耕還濕、自然濕地、退耕還林中真菌群落結(jié)構(gòu)的改變是多個環(huán)境因子共同作用的結(jié)果。

4 結(jié) 論

七星河濕地退耕還濕、自然濕地、退耕還林中真菌數(shù)量差異顯著，退耕還濕真菌數(shù)量為23.7×103～53.3×103cfu/g；自然濕地真菌數(shù)量為8.33×103～35.3×103cfu/g；退耕還林真菌數(shù)量為38.7×103～65.7×103cfu/g。對真菌菌種鑒定表明青霉屬(Penicillium)為退耕還濕、自然濕地、退耕還林的優(yōu)勢菌屬。

對七星河濕地不同恢復(fù)方式下真菌群落組成與土壤環(huán)境因子冗余分析(RDA)可知，TS、pH、SWC是影響真菌群落分布的主要環(huán)境因子，且退耕還濕中豐富的營養(yǎng)物質(zhì)為真菌的生長繁殖提供良好的生存環(huán)境。

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Impact of different restoration methods on fungal community diversity in Qixing River wetland

JI Yao，WANG Ji-Hua*，YUAN Ze-Ning，GUAN Jian-Fei，LIU Chen-Yu，ZHU Ya-Nan

(LifeScienceandTechnologyCollege,HarbinNormalUniversity,Harbin, 150025,China)

To understand the effect of different restoration methods on wetland ecosystem, three different restoration methods (returning farmland to wetland; natural wetland; returning farmland to forest) of Qixing River wetland as a research case were collected, fungal communities diversity and the response relationship between environmental factors and fungal community structures were analyzed. And 95 fungi from 9 soil samples were isolated and purified, which belonged to 15 genera.PenicilliumandAspergiluswere common in returning farmland to wetland, natural wetland, and returning farmland to forest,Penicilliumwas dominant fungi genera in returning farmland to wetland, natural wetland, and returning farmland to forest. The results of diversity indices indicated that the values of Shannon diversity and Margalef richness index were high in returning farmland to wetland. The redundancy analysis (RDA) between fungal community composition and environmental factors using CANOCO 4.5, it was shown that total salts，pH, and soil water content affected significantly fungal community composition under different restoration methods in Qixing River wetland, followed by total phosphorus, organic matter, total nitrogen. The results of soil physical and chemical properties indicated that the content of total salts, total nitrogen, organic matter were high in returning farmland to wetland, so returning farmland to wetland could increased soil nutrients in Qixing River wetland, and improved fungal community diversity.

returning farmland to wetland; Qixing River wetland; fungal community diversity

10.13524/j.2095-008x.2017.01.010

2016-11-25;

2016-12-29

http://www.cnki.net/kcms/detail/23.1566.T.20170224.0915.004.html

黑龍江省博士后科研啟動基金項目(LBH-Q13102)；哈爾濱師范大學(xué)青年骨干支持項目(XRQG09)

紀(jì) 垚(1990-)，女，黑龍江佳木斯人，碩士研究生，研究方向：微生物遺傳學(xué)，E-mail：723969265@qq.com；*通訊作者：王繼華(1972-)，女，黑龍江慶安人，教授，研究方向：微生物遺傳、環(huán)境生態(tài)，E-mail：wangjihua333@hotmail.com。

X176;Q16

A

2095-008X(2017)01-0060-07