李亞衡,曼 麗, 洪立國,高利軍,烏云其其格,青格力圖,畢力格巴雅爾,王 勇,*

1 中國科學院亞熱帶農業(yè)生態(tài)研究所亞熱帶農業(yè)生態(tài)過程重點實驗室, 長沙 410125 2 內蒙古錫林郭勒盟錫林浩特市草原工作站, 錫林浩特 026000 3 內蒙古錫林郭勒盟蘇尼特左旗草原工作站,蘇尼特左旗 011300

大鵟對長爪沙鼠秋季的集群捕食策略

李亞衡1,曼 麗2, 洪立國2,高利軍2,烏云其其格2,青格力圖2,畢力格巴雅爾3,王 勇1,*

1 中國科學院亞熱帶農業(yè)生態(tài)研究所亞熱帶農業(yè)生態(tài)過程重點實驗室, 長沙 410125 2 內蒙古錫林郭勒盟錫林浩特市草原工作站, 錫林浩特 026000 3 內蒙古錫林郭勒盟蘇尼特左旗草原工作站,蘇尼特左旗 011300

2003年9月10日—15日,在內蒙古東烏珠穆沁旗嘎達布其口岸附近的典型草原區(qū)鼠害草場研究了大鵟(Buteohemilasius)對長爪沙鼠的捕食策略。鑒于秋季是長爪沙鼠的活躍期,直接采用鼠丘核心區(qū)的沙鼠洞口數作為衡量長爪沙鼠集群大小的指標,分析了大鵟對不同大小集群的長爪沙鼠家族集群的捕食選擇偏好。實驗涉及了3hm2的實驗樣地,樣地中具有符合實驗統(tǒng)計的長爪沙鼠洞群為87個。5d內作者觀察到大鵟蹲守在樣地中的長爪沙鼠29只次,共涉及23個沙鼠洞群。通過分析大鵟蹲守和沒有蹲守過的沙鼠洞群的洞口數量,利用非參數的Mann-Whitney U 檢驗法分析,結果表明:大鵟蹲守的洞群的洞口數量總秩和為2569.5,大鵟沒有蹲守的沙鼠洞群的洞口數量秩和統(tǒng)計量為1258.5,統(tǒng)計量U值為489.5。校正之后的Z值為-2.37459,兩組差異達到顯著的水平(P=0.017574)。此外,分析還顯示：沙鼠洞群洞口數量(S)與大鵟蹲守次數(F)呈顯著的正相關關系,相關式為：F=-0.0559+0.023×S,(r=0.2707,P﹤0.05)。結果表明,大鵟會首先在洞口數量多的長爪沙鼠集群蹲守捕食,因此在越冬期間,長爪沙鼠的集群數量會被限制,進而可能形成一種最優(yōu)化集群數量的模式。本文的研究結果從一定角度支持了鼠類通過形成最優(yōu)集群以降低天敵捕食概率的理論。長爪沙鼠可能借助擴散行為,以及秋季的分群行為來降低集群密度從而降低被捕食風險。

長爪沙鼠；大鵟；捕食策略；秋季集群

長爪沙鼠(Merionesunguiculataus)主要分布在我國內蒙古高原,陜西北部,寧夏東部,甘肅西部,新疆等地[1]。在內蒙古地區(qū),長爪沙鼠喜棲荒漠和半荒漠草原,但在東部的呼倫貝爾和錫林郭勒典型草原區(qū)[2]也有分布。長爪沙鼠是內蒙古典型草原區(qū)的主要害鼠之一。大鵟則是其主要猛禽類捕食者,有關大鵟對長爪沙鼠家族的捕食風險研究尚未見報導。從總體上看,野外捕食者對于獵物的捕鼠對策的相關研究也非常缺乏[3]為此,于2003年9月間在內蒙古錫林浩特東烏珠穆沁旗的長爪沙鼠鼠害草場開展了相關的調查研究,分析長爪沙鼠集群數量與捕食風險的關系,為草原鼠害的天敵防控提供依據。同時旨在為探索野外條件下天敵與獵物之間的關系提供基礎數據。

1 材料與方法

1.1 研究地點

2003年9月10日—15日,在內蒙古東烏珠穆沁旗嘎達布其口岸附近的長爪沙鼠樣地(44°37′N,116°26′E,海拔830 m)開展了本項實驗設計。該年度長爪沙鼠密度高發(fā),樣地中可見大鵟在覓食活動。在長爪沙鼠鼠害草場中選定一塊實驗區(qū)域(規(guī)格200 m×150 m),面積為3 hm2。鑒于這個時期為長爪沙鼠的儲食期,沙鼠挖掘和儲草行為活躍,各家群之間的界限非常清晰。而通常沙鼠家群鼠丘中心直徑大致為2 m,為簡化起見,以鼠丘中心直徑為3 m的范圍作為家群主要范圍,將此范圍內的出現的洞口數作為本家群數量的參考指標。

1.2 長爪沙鼠秋季集群中群體數量的統(tǒng)計指標

一般來說,群居性鼠類的家群數量與集群所擁有的洞口數呈正比,很多研究人員因此采用以鼠類洞口數作為估算鼠類數量的指標[4],張知彬等[5]也發(fā)現長爪沙鼠的洞群數量可以用傳統(tǒng)的洞口系數法來估算。而秋季長爪沙鼠的活動強度非常高[6],洞口以有活動洞口居多。將選定樣地范圍內的長爪沙鼠家群全部做編號標記。根據劉偉[7]對長爪沙鼠社群行為的研究發(fā)現,在秋季集群時,平均6.3個洞口有一只長爪沙鼠。因此為減少秋季長爪沙鼠臨時洞口的干擾,本次實驗將樣地中沙鼠家群洞口在5個以下的定義為臨時家群,不計入有效洞群之列。本次實驗只分析5個洞口以上(含)的沙鼠家群。作為分析其捕食風險的基數洞群。為便于標記,將樣地內各家群編號對應位置繪制在坐標紙上,樣地內插若干參考標記物,便于遠距離定位和家群識別。

1.3 大鵟對長爪沙鼠的捕食風險估算標準

鑒于大鵟主要為白天活動[4],每日觀察時間是8:00—17:00,這個時間段也是長爪沙鼠的主要活動高峰。在此時間段上,詳細觀察記錄樣地范圍內大鵟活動情況以及對沙鼠的捕食情況。大鵟對長爪沙鼠的捕食方法為采取蹲守洞口進行捕食。根據這個特點,采用望遠鏡,2人分別在不同的方位,分片遠距離觀察記錄樣地內大鵟的停留地點。即觀察大鵟出現在實驗樣地中各沙鼠家群洞群的次數,并對大鵟在各個沙鼠家群的停留和捕食情況進行詳細記錄。根據觀察結果,記錄5 d之內大鵟所蹲守洞群編號及頻次。

2 結果與分析

實驗樣地家群洞口在5個以上的長爪沙鼠家群共計有87個。5 d集中觀察期間目擊到大鵟捕食沙鼠的情況出現了6次。在樣地內,大鵟吐出來的食物團中可見長爪沙鼠的頜骨和皮毛。根據皮毛的體積比例初略估算長爪沙鼠大約占大鵟取食量的95%以上。除此以外,本年度該實驗樣地中還有少量的小毛足鼠(Phodopusroborovskii)、達烏爾黃鼠(Spermophilusdauricus)、黑線毛足鼠(Phodopuscampbelli)、黑線倉鼠(Cricetulusbarabensis)、和五趾跳鼠(Allactagasibirica)分布。

表1為長爪沙鼠秋季集群洞口數量和大鵟停留頻次記錄表。記錄的集群為洞口數在5—33之間,低于5個洞口的視為臨時洞群不記錄在內。相對應每個洞群記錄大鵟在該洞群5 d觀察時間內停留頻次。

表1 長爪沙鼠秋季集群洞口數量與大鵟停留數據記錄表

運用非參數的Mann-Whitney U 檢驗法[8],采用Statistica軟件進行分析,對比分析捕食者大鵟捕食時對長爪沙鼠洞群的選擇。分析結果顯示：在出現大鵟蹲守過組中的長爪沙鼠洞口數量秩和為1258.5(樣本量為23),而未出現大鵟蹲守組的洞口數量秩和為2569.5(樣本量為64),U=489.5,校正Z=-2.37459,校正P=0.017574。

圖1 實驗樣地中大鵟蹲守次數(F)與長爪沙鼠洞口數量(S)的相關分析Fig.1 The correlation between times of Buteo hemilasius visited (F) and group size of the Meriones unguiculataus (S)

根據上文的分析得知,大鵟的蹲守選擇明顯偏向于長爪沙鼠洞群洞口數量較多的洞群,而且對比分析可知關于兩者的差異達到顯著水平(P<0.05)。由此可以得出大鵟對長爪沙鼠這種群居小型嚙齒類動物捕食時喜好采取的捕食策略為選擇洞群洞口數量較多的洞群,增加捕食成功幾率。賈舉杰等[4]在研究大鵟對其他鼠種的選擇偏好中也得出了大鵟偏好選擇鼠洞口較多的家群作為優(yōu)先捕食目標,本文的分析結論與其研究結論類似。

利用SPSS雙變量相關分析來進一步探討大鵟蹲守捕食頻次與長爪沙鼠洞群洞口數量的關系(圖1)。

利用相關式作圖表示為如下：

根據對圖1的分析結果,大鵟蹲守捕食長爪沙鼠洞口的頻次與其洞口數量的存在顯著的正相關關系(P=0.011<0.05),并接近極顯著相關水平。此結果同樣表明,大鵟在捕食時會優(yōu)先選擇蹲守在洞口較多的洞群。長爪沙鼠的集群數量越大,大鵟的蹲守頻次會越高。通過過去研究結果我們可得知,鼠類集群洞口與其中所居住沙鼠數量成正比關系[9]。此結果符合實驗預期猜測。

3 討論

自然界始終上演著捕食者和被捕食者的軍備競賽[10],捕食者發(fā)展各種條件來使自己有能力獲取更多的獵物。而被捕食者不斷的發(fā)展反捕食策略來使自己的種群獲得發(fā)展。路紀琪等[11]認為在生態(tài)系統(tǒng)中,捕食者具有抑制和調劑獵物種群,強化獵物生存競爭能力的功能。而在進化時間上,捕食對獵物形態(tài)和行為特征的適應及進化起重要作用[12]。孫鸞[13]通過觀察貓科動物捕食發(fā)現其采用隱匿的策略發(fā)動突然襲擊來增加捕食成功率。 蜘蛛由于運動能力的限制,而采取結網被動等待獵物上門的策略[14]。而捕食者的捕食壓力會對獵物的進化形成一定的動力,成為協同進化[15]。石建斌[3]認為由捕食壓力所造成的捕食風險效應對獵物種群動態(tài)的控制作用甚至大于捕食者的直接捕殺效應。 獵物為了延續(xù)自己的種群不被捕食者所捕食, 發(fā)展自我防御行為,形成反捕食策略來適應或者規(guī)避捕食者的捕食壓力[16- 17]。動物依據能量的消耗將反捕食策略定義為隱蔽、逃避、自衛(wèi)三類,隱蔽方式有兩種,一種是通過顏色和斑點隱蔽[18],另一種通過行為隱蔽,例如草原嚙齒類通過穴居躲避大型猛禽類的捕食[19]?；蛘吒淖兤淙∈硶r間來降低捕食風險[20]。而且穴居嚙齒類有些往往會采用將自己的時間生態(tài)位調整至夜晚,以此避免與白天活動的大型猛禽的時間生態(tài)位重疊,進一步降低自己的捕食風險,例如黑線倉鼠[21]。高原鼠兔會采用利它行為來增加自己的適合度[22]。某些物種在面對捕食者時會采用兩種以上的規(guī)避捕食風險的策略,比如夜蛾碰到鼠耳蝠(Myotislucifugus)時,距離相距較近時采取飄忽不定的方式飛行,不易被鼠耳蝠捕獲,而距離較遠時就會直接采用隱蔽的策略[23]。自衛(wèi)策略只是在被捕食者發(fā)現后無法躲避后采取的一種反捕食策略。

然而通過已有研究發(fā)現,草原某些群居嚙齒類動物會采用另外一種反捕食策略來躲避天敵的捕食風險,如分群行為[24]。長爪沙鼠作為一種群居性日間活動的嚙齒類動物,其種群可在短時間內大量繁殖[25]。本次實驗得到的結果為大鵟對多洞口的長爪沙鼠洞群具有優(yōu)先捕食選擇,長爪沙鼠可能會采取分群的反捕食策略,降低集群數量,降低了集群被捕食者攻擊的優(yōu)先次序,且能有效避免種群在一次攻擊中損失慘重[3,26]。長爪沙鼠的此種反捕食策略有效的保存了種群的延續(xù)性,并且避免了單一種群過大所導致的局部食物短缺,洞群內二氧化碳含量過高而產生的可能對影響個體生長和繁殖的問題[17]。與此同時,小型嚙齒類哺乳動物又傾向于在冬季形成集群來共同抵御寒冷,儲存食物以及抵御其他競爭者。而形成最優(yōu)化集群便是一種可能平衡了越冬集群所帶來的危害和優(yōu)勢的內在驅動的需求[27-28]。在捕食和被捕食的相互選擇之下,捕食者大鵟與作為被捕食者的長爪沙鼠各采用蹲守洞口較多洞群的捕食策略和躲避或者分群的反捕食策略,相互競爭而使各自的種群數量達到一種動態(tài)的平衡。

長爪沙鼠由于對多種細菌和病毒敏感,如流行性出血熱病毒、狂犬病毒、脊髓灰白質炎病毒等。如今國內外普遍將其作為研究流行性出血熱病毒的理想模式動物[29]。在野外條件下,大鵟作為對其捕食的主要天敵,大鵟通過蹲守策略提高對長爪沙鼠的捕食率,從而對流行病毒遠距離的傳播提供了優(yōu)良的媒介,為病毒傳播到其他物種或者進一步達到家畜,人體提供橋梁作用。此外,長爪沙鼠作為腦神經病研究的主要實驗室動物,其神經遞質的傳遞模式對臨床研究具有十分重要的意義[30]。而長爪沙鼠面對捕食壓力時,其神經分泌會有明顯變化,而長期的捕食壓力很可能會進一步的穩(wěn)定改變其神經結構或者神經特定物質分泌量進而改變其行為特征。因此關于其在捕食壓力條件下后續(xù)研究會為探索長爪沙鼠神經結構的研究工作提供有力幫助。

本研究所得到的結果有效的支持了物種競爭策略的協同進化的這個觀點,同時為野生鼠誘發(fā)的流行病研究和臨床神經病理研究提供幫助,為后期的長爪沙鼠種群防治,草原生態(tài)維護以及生物捕食策略的研究提供理論基礎。

致謝：野外調查得到內蒙古草原動物生態(tài)研究站的協助和支持,特此致謝。

[1] 武文華, 付和平, 武曉東, 楊玉平, 董維惠, 徐勝利. 應用馬爾可夫鏈模型預測長爪沙鼠和黑線倉鼠種群數量. 動物學雜志, 2007, 42(6): 69- 78.

[2] 宛新榮, 陳立軍, 霍英軍. 呼倫貝爾草原嚙齒動物生物多樣性調查報告. 呼倫貝爾: 內蒙古文化出版社, 2011: 85- 105.

[3] 石建斌. 捕食風險的種群動態(tài)效應及其作用機理研究進展. 動物學雜志, 2013, 48(1): 150- 158.

[4] 賈舉杰, 李鋒, 倪亦非, 林峻, 徐云虎, 賀兵, 王玉梅, 趙景瑞. 大鵟對不同數量布氏田鼠越冬洞群的選擇偏好. 動物學雜志, 2015, 50(5): 795- 800.

[5] 張知彬, 王祖望. 農業(yè)重要害鼠的生態(tài)學及控制對策. 北京: 海洋出版社, 1998.

[6] 霍秀芳, 王登, 梁紅春, 施大釗, 張煥強, 梁繼軍. 兩種不育劑對長爪沙鼠的作用. 草地學報, 2006, 14(2): 184- 187.

[7] 劉偉, 宛新榮, 王廣和, 劉文東,鐘文勤.不同季節(jié)長爪沙鼠同生群的繁殖特征及其在生活史對策中的意義. 獸類學報, 2004, 24(3): 229- 234.

[8] 宛新榮, 鐘文勤. 秩和檢驗法在動物生態(tài)學研究中的應用. 動物學雜志, 2003, 38(1): 63- 66.

[9] 胡全林, 曹懷峰, 鄔虎成, 愛群. 應用洞口系數法調查長爪沙鼠數量. 中國地方病防治雜志, 2011, 26(6): 463- 463.

[10] Strickberger M W. Evolution. Boston: Jones and Bartlett Publishers Press, 2002.

[11] 路紀琪, 張知彬. 捕食風險及其對動物覓食行為的影響. 生態(tài)學雜志, 2004, 23(2): 66- 72.

[12] Caldwell G S. Predation as a selective force on foraging herons: effects of plumage color and flocking. The Auk, 1986, 103(3): 494- 505.

[13] 孫鸞, 喬軼倫. 貓科動物的捕食策略. 生命世界, 2010, (1): 24- 27.

[14] 宋大祥. 蜘蛛的網和它的捕食策略. 生物學通報, 2000, 35(4): 1- 3.

[15] 王德利, 高瑩. 競爭進化與協同進化. 生態(tài)學雜志, 2005, 24(10): 1182- 1186.

[16] 宇世東, 顏忠誠. 動物的反捕食策略. 生物學通報, 2014, 49(1): 12- 15.

[17] Wolff J O. Behavior // Tamarin R H, ed. Biology of new worldMicrotus, Special publications No.8. Pennsylvania: The American Society of Mammalogists, 1985: 340- 372.

[18] 孫儒泳. 動物生態(tài)學原理(第三版). 北京: 北京師范大學出版社, 2001: 265- 271.

[19] 李來興, 李明財, 易現峰, 朱筱佳. 普通大鵟(Buteohemilasius)捕食策略與守候位置選擇研究 // 中國動物學會. 第八屆中國動物學會鳥類學分會全國代表大會暨第六屆海峽兩岸鳥類學研討會論文集. 北京: 中國動物學會, 2005.

[20] 馬靜, 陶雙倫, 楊錫福, 姚小燕, 王璐, 李俊年. 捕食風險對東方田鼠功能反應格局的作用. 生態(tài)學報, 2013, 33(9): 2734- 2743.

[21] 彭真, 王勇, 范尊龍, 李亞衡, 徐云虎, 賀兵, 王玉梅, 趙景瑞. 內蒙古渾善達克地區(qū)黑線倉鼠的食性及其動態(tài). 中國媒介生物學及控制雜志, 2014, 25(5): 408- 412.

[22] 楊生妹, 魏萬紅, 殷寶法, 樊乃昌, 周文揚. 高寒草甸生態(tài)系統(tǒng)中高原鼠兔和高原鼢鼠的捕食風險及生存對策. 生態(tài)學報, 2007, 27(12): 4972- 4978.

[23] 尚玉昌. 動物行為學. 北京: 北京大學出版社, 2005: 174- 180.

[24] 宛新榮, 石巖生, 薩仁花, 羅建平, 寶祥, 包學明, 杜森云, 王廣和. 人工鷹架對草地鼠類防治效果的觀察 // 中國植物保護學會. 中國植物保護學會2006年學術年會論文集. 昆明:中國植物保護學會, 2006: 371- 375.

[25] 劉偉, 宛新榮, 鐘文勤, 王建青. 長爪沙鼠種群繁殖的季節(jié)性特征. 獸類學報, 2013, 33(1): 35- 46.

[26] 杜桂林, 洪軍, 王勇, 林鳳榮, 于成, 哈斯其木格, 焦玉斌, 關其格. 布氏田鼠秋季家群數量與捕食風險的關系. 動物學雜志, 2016, 51(1). doi: 10.5846/stxb201506031118.

[27] 蔣志剛. 動物行為原理與物種保護方法. 北京: 科學出版社, 2004: 219- 236.

[28] 賈舉杰, 李鋒, 倪亦非, 徐云虎, 青格勒圖, 賀兵, 畢力格巴雅爾, 朝格吉勒瑪, 烏日格木勒. 內蒙古典型草原區(qū)狹顱田鼠集群數量與被捕食風險的關系. 生態(tài)學報,2016,36(24)：8128-8135

[29] 肖麗, 戴方偉, 宋曉明, 薩曉嬰. 長爪沙鼠在病原感染研究中的應用. 中國比較醫(yī)學雜志, 2013, 23(7): 61- 67.

[30] 楊明, 李慶芬, 黃晨西. 下丘腦-垂體-甲狀腺軸在冷暴露長爪沙鼠產熱中的作用. 動物學研究, 2002, 23(5): 379- 383.

The strategy adopted by Upland buzzard (Buteohemilasius) to Prey onMerionesunguiculatusfamily group, in Autumn

LI Yaheng1, MAN Li2, HONG Liguo2, GAO Lijun2, WU Yunqiqige2,QING Gelitu2,BI Ligebayaer3, WANG Yong1,*

1KeyLaboratoryforAgro-ecologicalProcessesinSubtropicalRegion,InstituteofSubtropicalAgriculture,ChineseAcademyofSciences,Changsha410125,China2XilinhotGrasslandStation,Xilinguoledistrict026000,China3SunitezuoqiGrasslandStation,SonidZuoqi011300,China

Between september 10—15 of 2003, we focused on the grasslands in Inner Mongolia that are heavily populated with rodents, to understand the strategy adopted by the upland buzzard (Buteohemilasius) to prey on the Mongolian gerbil (Merionesunguiculatus) in a typical steppe environment. Autumn is the season whenM.unguiculatusare most active, therefore, the number of rodent holes in this season was used as a measure to determine the abundance ofM.unguiculatus. Based on a previous study onM.unguiculatuscommunity behavior, we found that when the rodents cluster in autumn, on an average, there is only 1M.unguiculatusper 6.3 rat holes. Therefore, to reduce the interference of the temporaryM.unguiculatusholes in autumn, we defined the groups that had fewer than five rodent holes as temporary, ineffective groups. This study only analyzed the groups with more than five rodent holes as a base group to assess the predation risk. The predation preference ofB.hemilasiuson different-sizedM.unguiculatusclusters was analyzed. This study focused on 3 square meter of grassland, and the number ofM.unguiculatusgroups, based on the statistics, was 87. To determine the predation strategy ofB.hemilasius, two researchers recorded the location and frequency ofB.hemilasiuswithin the sample area at different locations using telescopes. For 5 dB.hemilasiuswas observed swooping down 29 times within the sample area, which was inhabited 23M.unguiculatusgroups. The number of holes thatB.hemilasiusvisited, and the frequency ofB.hemilasiusvisits to each of the groups, was analyzed using the Mann-Whitney test for nonparametric data. From the results, we determined thatB.hemilasiusvisited 2,569.5 holes, while 1,258.5 holes were not visited byB.hemilasius(Uvalue=489.5, AdjustedZValue=-2.37459), indicating a significant difference between the two (P=0.017574). This indicated thatB.hemilasiuswas obviously biased towards the survey groups with more rodent holes, possibly for increased predation success rate. From the analysis that the correlation between the number ofB.hemilasiusvisits (F) and the group size of another rodent, Brandt′s vole (Lasiopodomysbrandtii, (S)), was also determined as follows:F=-0.0559+0.023S(r=0.2707,P<0.05). From these results, we concluded that the upland buzzard first chose theM.unguiculatusgroups that have a higher number of rodent holes as potential prey before it chose theL.brandtiigroups. During the winter, the number ofM.unguiculatusindividuals in clusters will become restricted, and may form an optimal number in the cluster model. The results of the present study may support the theory that prey species form an optimal cluster to reduce predation risk.M.unguiculatusmay use rodent holes to escape predation, or autumn swarming behavior to reduce the density of individuals in clusters, to reduce predation risk.

Merionesunguiculatus;Buteohemilasius; pedator strategy; clustering in autumn

公益性行業(yè)(農業(yè))科研專項經費項目(201203041)

2015- 09- 18;

2016- 12- 14

10.5846/stxb201509181925

*通訊作者Corresponding author.E-mail: wangy@iac.ac.cn

李亞衡,曼麗, 洪立國,高利軍,烏云其其格,青格力圖,畢力格巴雅爾,王勇.大鵟對長爪沙鼠秋季的集群捕食策略.生態(tài)學報,2017,37(3):1021- 1026.

Li Y H, Man L, Hong L G, Gao L J, Wu Yunqiqige,Qing Gelitu,Bi Ligebayaer, Wang Y.The strategy adopted by Upland buzzard (Buteohemilasius) to prey onMerionesunguiculatusfamily group, in Autumn.Acta Ecologica Sinica,2017,37(3):1021- 1026.