周志豪 王月 閔雄 李忠光

（云南師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院 生物能源持續(xù)開(kāi)發(fā)利用教育部工程研究中心 云南省生物質(zhì)能與環(huán)境生物技術(shù)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，昆明 650500）

綜述與專(zhuān)論

硫化氫信號(hào)與其它信號(hào)交互作用調(diào)控植物的耐旱性

周志豪 王月 閔雄 李忠光

（云南師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院 生物能源持續(xù)開(kāi)發(fā)利用教育部工程研究中心 云南省生物質(zhì)能與環(huán)境生物技術(shù)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，昆明 650500）

硫化氫（H2S）是繼一氧化碳（CO）和一氧化氮（NO）后植物體內(nèi)發(fā)現(xiàn)的第三種氣體信號(hào)分子，參與種子萌發(fā)、植物生長(zhǎng)發(fā)育及耐逆性的獲得等生理過(guò)程。干旱是限制作物產(chǎn)量的最主要的環(huán)境脅迫因子。近年來(lái)，H2S也已被證實(shí)參與植物耐旱性的形成。結(jié)合最新的研究進(jìn)展，在討論H2S信號(hào)與其它信號(hào)分子如活性氧（ROS）、NO、CO、脫落酸（ABA）、乙烯（ETH）、microRNAs等交互作用的基礎(chǔ)上，從氣孔運(yùn)動(dòng)、滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)、抗氧化系統(tǒng)、甲基乙二醛脫毒系統(tǒng)、熱激蛋白等方面，綜述了H2S誘導(dǎo)植物耐旱性形成的可能機(jī)理，并提出了未來(lái)的研究方向。進(jìn)一步拓展了H2S信號(hào)的生理功能和植物耐旱性形成的機(jī)理，對(duì)深入研究H2S與植物耐逆性包括耐旱性的關(guān)系，具有重要的指導(dǎo)意義。

硫化氫信號(hào)；信號(hào)交互作用；耐旱性；滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)；抗氧化系統(tǒng)

硫化氫（Hydrogen sulfide，H2S）是一種無(wú)色、有臭雞蛋氣味的氣體。由于它對(duì)含亞鐵離子的蛋白質(zhì)如細(xì)胞色素氧化酶、血紅蛋白、肌紅蛋白等具有很強(qiáng)的親和能力，因此被認(rèn)為是引起2.5億年前物種大滅絕的元兇［1］。但后來(lái)H2S在生物體內(nèi)有益的生理效應(yīng)逐漸得到證實(shí)。自20世紀(jì)80年代末，人和大鼠等哺乳動(dòng)物的大腦中均被檢測(cè)出有低濃度的H2S存在以來(lái)，H2S的多種生理功能，如調(diào)節(jié)胰島素的分泌、神經(jīng)系統(tǒng)的活動(dòng)及血管的舒張等方面的功能逐漸被揭開(kāi)［2，3］。20世紀(jì)90年代中期，H2S已被確認(rèn)為是繼一氧化碳（Carbon monoxide，CO）和一氧化氮（Nitric oxide，NO）后動(dòng)物體內(nèi)的第三種氣體信號(hào)分子［4］。

在植物體內(nèi)，H2S現(xiàn)已被證實(shí)是一種重要的細(xì)胞信號(hào)分子，參與種子的萌發(fā)、植物的生長(zhǎng)發(fā)育，以及植物耐逆性包括耐旱性的形成［5-8］。作為信號(hào)分子的H2S，與其它信號(hào)分子Ca2+、活性氧（Reactive oxygen species，ROS）、NO一樣，具有多條引發(fā)或合成途徑，這為它行使信號(hào)分子的功能奠定了重要的基礎(chǔ)。一般認(rèn)為，H2S主要通過(guò)L-半胱氨酸脫硫基酶（L-cysteine desulfhydrase，LCD）、D-半胱氨酸脫硫基酶（D-cysteine desulfhydrase，DCD）、亞硫酸還原酶（Sulfite reductase，SiR）等分別催化L-半胱氨酸、D-半胱氨酸和亞硫酸鹽等的合成。通過(guò)這些途徑產(chǎn)生的H2S，在半胱氨酸合成酶（Cysteine synthetase，CS）的作用下，被迅速地轉(zhuǎn)化為半胱氨酸［5-8］。也有報(bào)道，CS催化的逆反應(yīng)也可合成H2S［8］。在這些代謝途徑的共同作用下，生理?xiàng)l件下植物細(xì)胞中的H2S濃度維持在較低的穩(wěn)態(tài)水平。在不良環(huán)境如干旱脅迫下，植物體內(nèi)的H2S合成途徑可迅速被激活（主要是LCD），繼而誘發(fā)H2S的短暫積累，成為植物感受和響應(yīng)逆境脅迫的第二信使，引發(fā)一系列生理生化、分子和基因表達(dá)的變化，最終觸發(fā)植物耐逆性的形成［5-8］。類(lèi)似地，外源提供H2S供體，主要是NaHS和GYY4137（Morpholin-4-ium 4-methoxyphenyl（morpholino）phosphinodithioate），其釋放的H2S也可被植物體吸收，同樣引發(fā)植物耐逆性的形成［5-8］。

由于全球氣候變暖，干旱已經(jīng)成為了限制作物產(chǎn)量最主要的一種環(huán)境脅迫因子，其對(duì)作物生長(zhǎng)的危害相當(dāng)于其他各環(huán)境脅迫造成的危害之和［9］。因此對(duì)植物耐旱性的研究具有十分重要的科學(xué)及農(nóng)學(xué)意義。如上所述，H2S作為一種氣體信號(hào)分子，越來(lái)越多的證據(jù)表明其參與植物耐旱性的形成［9-11］。本文結(jié)合最新的研究進(jìn)展，在討論H2S信號(hào)與其它信號(hào)如ROS、NO、脫落酸（Abscisic acid，ABA）、乙烯（Ethylene，ETH）、microRNAs等交互作用的基礎(chǔ)上，從氣孔運(yùn)動(dòng)、滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)、抗氧化系統(tǒng)、甲基乙二醛脫毒系統(tǒng)、熱激蛋白等方面，綜述了H2S誘導(dǎo)植物耐旱性形成的可能機(jī)理，并提出了未來(lái)的研究方向。此外，本文進(jìn)一步拓展了H2S信號(hào)的生理功能和植物耐旱性形成的機(jī)理，對(duì)深入研究H2S與植物耐逆性包括耐旱性的關(guān)系，具有重要的指導(dǎo)意義。

1 干旱對(duì)植物的傷害

干旱是限制作物產(chǎn)量最主要的脅迫因子之一，干旱脅迫常常表現(xiàn)出滲透脅迫、氧化脅迫、甲基乙二醛（Methylglyoxal，MG）脅迫、生物膜損傷和蛋白質(zhì)變性等（圖1）［8，9，12］。滲透脅迫主要是指由于土壤缺水而降低其水勢(shì)，導(dǎo)致植物吸水和保水困難的一種脅迫方式；氧化脅迫是指由于逆境脅迫下ROS的大量增加，導(dǎo)致蛋白質(zhì)氧化、膜脂過(guò)氧化、核酸損傷，乃至細(xì)胞死亡的一種次級(jí)脅迫方式；MG脅迫與氧化脅迫相似，主要是逆境脅迫下細(xì)胞代謝（主要是光合作用、呼吸作用、氨基酸代謝、脂質(zhì)代謝）的紊亂導(dǎo)致MG的增加，從而破壞蛋白質(zhì)、核酸、膜脂等生物大分子的次級(jí)脅迫方式［8，9，12］。一般認(rèn)為，ROS可引發(fā)MG的積累，產(chǎn)生MG脅迫。反過(guò)來(lái)，MG也可促進(jìn)ROS的產(chǎn)生，誘發(fā)ROS脅迫［12］。這些次級(jí)脅迫，都可導(dǎo)致生物膜的損傷和蛋白質(zhì)的變性。所以，植物耐旱性的獲得，通常表現(xiàn)為通過(guò)引發(fā)與植物耐旱性相關(guān)的信號(hào)分子之間的交互作用，繼而通過(guò)細(xì)胞滲透調(diào)節(jié)能力、抗氧化能力和MG清除能力的增強(qiáng)，生物膜的修復(fù)，以及逆境蛋白如熱激蛋白（Heat shock proteins，HSPs）的合成來(lái)實(shí)現(xiàn)。以下進(jìn)一步討論H2S信號(hào)與其它信號(hào)分子如ROS、NO、ABA、ETH及microRNAs等的交互作用，引發(fā)植物耐旱性的可能機(jī)理。

2 H2S與其它信號(hào)的交互作用

在植物耐旱性研究中，氣孔運(yùn)動(dòng)已經(jīng)成為植物信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)的模式系統(tǒng)［13］。大量的研究表明，H2S在植物體內(nèi)并不是獨(dú)自的發(fā)揮作用，而是和其他信號(hào)分子如ROS、NO、ABA、ETH及microRNAs等交互作用，這些交互作用在植物體內(nèi)形成了復(fù)雜的信號(hào)網(wǎng)絡(luò)，調(diào)控植物耐逆性包括耐旱性的形成。H2S可誘導(dǎo)氣孔的關(guān)閉，并且這種關(guān)閉是ABA依賴(lài)的。在ABA誘導(dǎo)氣孔關(guān)閉過(guò)程中，其信號(hào)通路涉及許多第二信使，如Ca2+、蛋白激酶、蛋白磷酸酶、過(guò)氧化氫（Hydrogen peroxide，H2O2）和NO等，最終誘發(fā)植物耐旱性的獲得［14］。Scuffi等［15］以半胱氨酸脫巰基酶（Desulfhydrase，DES1，H2S合成的關(guān)鍵酶）擬南芥突變體為材料，研究保衛(wèi)細(xì)胞內(nèi)ABA依賴(lài)性信號(hào)通路中H2S和NO之間的交互作用，結(jié)果表明內(nèi)源性NO的減少可以阻礙H2S誘導(dǎo)的氣孔閉合，而外源施加NaHS（H2S供體）則可逆轉(zhuǎn)這一效應(yīng)，這意味著氣孔運(yùn)動(dòng)的過(guò)程中存在H2S和NO之間的交互作用，并且H2S可能在NO的上游發(fā)揮作用。類(lèi)似地，在擬南芥中，劉菁等［16］則發(fā)現(xiàn)，ETH可誘導(dǎo)氣孔的關(guān)閉，在此通路中NO可誘發(fā)H2S的積累，說(shuō)明NO和H2S共同參了氣孔的關(guān)閉，并且H2S是NO的下游信號(hào)分子。在蠶豆幼苗中，也發(fā)現(xiàn)H2S和H2O2共同參與茉莉酸（Jasmonic acid，JA）誘導(dǎo)的氣孔關(guān)閉，并且H2S位于H2O2的下游［17］。類(lèi)似地，在大豆耐旱性形成過(guò)程中，H2S可以通過(guò)誘導(dǎo)H2O2的積累來(lái)提升耐旱性［18］。我們以前的研究也發(fā)現(xiàn)，H2S可促進(jìn)綠豆種子的萌發(fā)，此過(guò)程受H2O2介導(dǎo)，暗示H2S在H2O2的上游調(diào)控種子的萌發(fā)［19］。

植物除了在感受和響應(yīng)干旱脅迫過(guò)程中存在H2S與其它信號(hào)分子的交互作用外，在其它耐逆性形成中也存在這種交互作用。在玉米幼苗中，水楊酸（Salicylic acid，SA）可激活LCD活性，誘導(dǎo)內(nèi)源H2S的積累，從而提高玉米幼苗的耐熱性。說(shuō)明在植物耐熱性形成中，SA可能在H2S的上游發(fā)揮作用［20，21］。而在H2O2誘導(dǎo)的玉米幼苗耐熱性形成中，H2O2首先引發(fā)內(nèi)源NO的積累，繼而誘導(dǎo)內(nèi)源H2S的產(chǎn)生，暗示H2S是在H2O2和NO的下游觸發(fā)耐熱性的形成［22］。同樣，在煙草懸浮培養(yǎng)細(xì)胞中，外源Ca2+、ABA和CO處理可分別提高細(xì)胞的耐熱性，并且這種耐熱性的獲得可被H2S合成抑制劑炔丙基甘氨酸（DL-propargylglycine，PAG）和清除劑次牛磺酸（Hypotaurine，HT）所消除。此外，Ca2+、ABA和CO處理均可激活LCD活性，繼而誘發(fā)內(nèi)源H2S的積累［23-25］。這些結(jié)果說(shuō)明，在植物耐熱性形成中，H2S可能在Ca2+、ABA和CO的下游發(fā)揮生物學(xué)效應(yīng)。在黃瓜中，Lin等［26］的研究也發(fā)現(xiàn)，通過(guò)外源施加NaHS和CO都可誘導(dǎo)不定根的形成，而外源NaHS和CO合成抑制劑鋅原卟啉IX（Zinc protoporphyrin IX，ZnPPIX）共同處理，則抑制了不定根的形成，CO和H2S清除劑HT不能影響這一反應(yīng)，暗示不定根形成過(guò)程中H2S和CO存在著交互作用，且H2S是CO的上游信號(hào)分子。

更有趣的是，在模式植物擬南芥中，H2S處理 可 引 發(fā)microRNAs基 因（MIR167、MIR393、MIR396、MIR398等）的大量表達(dá)，這種表達(dá)可能與植物耐旱性的形成密切相關(guān)［27］。

上述結(jié)果表明，在環(huán)境或化學(xué)方法引發(fā)（Environment priming or chemical priming）的植物耐逆性特別是耐旱性和耐熱性形成過(guò)程中，存在以H2S信號(hào)為中心的信號(hào)交互作用，并且這種交互作用可能還進(jìn)一步調(diào)控種子的萌發(fā)、植物的生長(zhǎng)和發(fā)育過(guò)程，詳細(xì)的機(jī)理有待于進(jìn)一步研究。

3 H2S引發(fā)植物的耐旱性

如上所述，植物耐旱性的獲得涉及以H2S信號(hào)為中心的信號(hào)交互作用，這種交互作用通過(guò)進(jìn)一步調(diào)控滲透調(diào)節(jié)、ROS和MG清除、生物膜修復(fù)和HSPs合成，誘導(dǎo)植物耐旱性的形成（圖1）。H2S誘發(fā)的植物耐旱性的形成分述如下。

3.1 H2S誘導(dǎo)滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)的積累與植物耐旱性

植物耐旱性的獲得常通過(guò)減少水分的散失、加強(qiáng)細(xì)胞的吸水和保水能力，以及動(dòng)員水分的運(yùn)輸?shù)炔呗詠?lái)實(shí)現(xiàn)。關(guān)閉或減小氣孔的開(kāi)放程度是調(diào)節(jié)水分散失的重要手段。如上所述，信號(hào)分子H2S通過(guò)與ABA、ETH、NO和H2O2的交互作用調(diào)節(jié)氣孔的運(yùn)動(dòng)［14-18］，為植物耐旱性的形成奠定了重要的基礎(chǔ)。加強(qiáng)細(xì)胞的吸水和保水能力，最重要的是降低細(xì)胞的水勢(shì)。植物在干旱等脅迫條件下，可主動(dòng)吸收礦質(zhì)離子（如Ca2+、K+、Cl-）及合成有機(jī)小分子物質(zhì)（如脯氨酸、甜菜堿、可溶性糖、海藻糖、多胺等）來(lái)降低植物細(xì)胞的滲透勢(shì)和水勢(shì)，從而增強(qiáng)細(xì)胞的吸水和保水能力，這種調(diào)節(jié)方式稱(chēng)為滲透調(diào)節(jié)（Osmotic adjustment）［9，28，29］。主動(dòng)合成的有機(jī)小分子物質(zhì)稱(chēng)為滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)（Osmotic adjustment substances）或兼容性物質(zhì)（Compatible solutes）［9，28，29］。這些滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)不僅可降低細(xì)胞的水勢(shì)，而且可作為小分子伴侶，維持生物大分子蛋白質(zhì)、核酸的穩(wěn)定和生物膜的完整性［9，28，29］。研究表明，滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)還具有清除ROS、維持胞內(nèi)pH穩(wěn)定，以及作為干旱脅迫期間C和N源的儲(chǔ)存庫(kù)，在脅迫解除后使植物能快速恢復(fù)生長(zhǎng)［30］，是一種多功能的活性物質(zhì)。Zhang 等［31］發(fā)現(xiàn)，隨著聚乙二醇6000（Polyethylene glycol，PEG-6000）濃度的上升，小麥的發(fā)芽率逐漸下降，而NaHS處理可以促進(jìn)小麥在滲透脅迫下的發(fā)芽率，并且同時(shí)施加Na+和其它含硫物質(zhì)（S2-、SO42-、SO32-、HSO4-和HSO3-），發(fā)現(xiàn)均不能代替NaHS，從而證明誘導(dǎo)植物耐旱性的外源H2S或HS-來(lái)自NaHS，具有專(zhuān)一性。

圖1 H2S引發(fā)植物耐旱性獲得的機(jī)理

脯氨酸是一種最常見(jiàn)的滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)，在其合成中，?’-吡咯啉-5-羧酸合成酶（?’-pyrroline-5-carboxylate synthetase，P5CS）是關(guān)鍵酶，其活性的大小在一定程度上反應(yīng)植物的耐旱性［30，32］。在PEG-6000模擬的干旱條件下，玉米葉片中P5CS活性較正常情況有所提高，脯氨酸含量也相對(duì)有所提升，而對(duì)玉米葉片施加低濃度的NaHS溶液，可以進(jìn)一步提升葉片中P5CS活性，從而使葉片內(nèi)脯氨酸大量積累，增加玉米對(duì)干旱脅迫的耐受性［33］。同樣，通過(guò)施加外源性H2S，也可以增加狗牙根在干旱、低溫和鹽脅迫下的滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)脯氨酸、蔗糖、可溶性糖等的積累，從而促進(jìn)狗牙根對(duì)干旱等非生物脅迫的耐受性［34］。Chen等［35］也發(fā)現(xiàn)，在面對(duì)干旱脅迫的過(guò)程中，通過(guò)外源施加NaHS可以使菠菜幼苗中海藻糖、甜菜堿、可溶性糖和多胺的含量上升，并且?guī)追N與多胺和可溶性糖合成有關(guān)的基因以及海藻 糖-6-磷 酸 酶（Trehalose-6-phosphatase，T6P）、甜菜堿醛脫氫酶（Betaine aldehyde dehydrogenase，DABH）和膽堿單加氧酶（Choline monooxygenase，CMO）的活性都得到增強(qiáng)，從而證實(shí)H2S通過(guò)對(duì)多胺和可溶性糖的影響來(lái)調(diào)控菠菜的耐旱性，同時(shí)也發(fā)現(xiàn)甜菜堿和可溶性糖在提高菠菜的耐旱性中起重要作用。在玉米中，外源NaHS處理同樣可以促進(jìn)DABH活性，從而增加甜菜堿含量，提高玉米幼苗的抗逆性，而同時(shí)施加DABH抑制劑雙硫侖則可以降低上述反應(yīng)［36］。這些研究表明，H2S可以通過(guò)激活滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)合成途徑，增加滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)的積累，從而提高植物的耐旱性。

水孔蛋白（Aquaporin，AQP）是一類(lèi)具有選擇性、可以高效跨膜轉(zhuǎn)運(yùn)水分的膜通道蛋白，可增強(qiáng)干旱條件下的植物體內(nèi)的水分運(yùn)輸能力。Ruizlozano等［37］研究表明，通過(guò)外源噴施ABA可以誘導(dǎo)AQP活性的上升，而上述的研究又表明ABA與H2S存在交互作用。這側(cè)面提出了一個(gè)問(wèn)題，即是否存在H2S誘導(dǎo)ABA含量上升，從而增強(qiáng)AQP活性來(lái)提升植物耐旱性這一途徑，間接說(shuō)明H2S可以誘導(dǎo)植物產(chǎn)生耐旱性。Christou等［38］的研究證實(shí)了這一假設(shè)，他們發(fā)現(xiàn)在草莓幼苗中，NaHS灌根處理可促進(jìn)AQP的基因表達(dá)，進(jìn)而增強(qiáng)水分運(yùn)輸能力，為植物適應(yīng)高溫和干旱奠定了基礎(chǔ)。

3.2 H2S激活抗氧化系統(tǒng)與植物耐旱性

氧化脅迫和MG脅迫是造成干旱傷害的原因之一，植物耐旱性的獲得通常與抗氧化系統(tǒng)和MG脫毒系統(tǒng)活力的增強(qiáng)有關(guān)。植物在正常的生命活動(dòng)中，可通過(guò)酶促反應(yīng)、光合與呼吸過(guò)程中的電子傳遞鏈泄漏而產(chǎn)生ROS。在正常條件下，細(xì)胞通過(guò)抗氧化系統(tǒng)使ROS的產(chǎn)生與清除保持平衡，維持在植物可忍受的生理水平，同時(shí)ROS在植物的生長(zhǎng)發(fā)育中起著信號(hào)分子的重要作用。植物細(xì)胞內(nèi)抗氧化系統(tǒng)主要由抗壞血酸（Ascorbate acid，AsA）、還原型谷胱甘肽（Glutathione，GSH）、維生素E、類(lèi)胡蘿卜素、花青素、脯氨酸、甜菜堿、多胺等非酶性的抗氧化劑和超氧化物歧化酶（Superoxide dismutase，SOD）、過(guò)氧化氫酶（Catalase，CAT）、抗壞血酸過(guò)氧化物酶（Ascorbate peroxidase，APX）、過(guò)氧化物酶（Peroxidase，POD）、谷胱甘肽還原酶（Glutathione reductase，GR）、脫氫抗壞血酸還原酶（Dehydroascorbate reductase，DHR）、單脫氫抗壞血酸還原酶（Monodehydroascorbate reductase，MDHAR）等清除ROS的抗氧化酶組成，通過(guò)它們的協(xié)同作用來(lái)維持細(xì)胞中ROS的穩(wěn)態(tài)［39，40］。但是在干旱脅迫下，ROS的產(chǎn)生增加，抗氧化系統(tǒng)活性下降，ROS產(chǎn)生與清除的平衡被打破，植物細(xì)胞積累ROS，產(chǎn)生氧化脅迫，導(dǎo)致細(xì)胞的嚴(yán)重?fù)p傷甚至死亡［41］。所以，植物耐旱性的獲得，常常通過(guò)增強(qiáng)抗氧化系統(tǒng)活力來(lái)實(shí)現(xiàn)。

在小麥中，通過(guò)外源NaHS處理，可以顯著增加CAT、APX活性，減少干旱脅迫下脂氧合酶以及丙二醛（Malondialdehyde，MDA）和H2O2的積累［42］。而小麥幼苗在干旱條件下，通過(guò)施加外源NaHS，APX、GR、DHR等酶的活性以及總抗壞血酸與總谷胱甘肽含量均得到提高，進(jìn)而緩解了MDA含量上升，削弱了氧化脅迫和滲透脅迫［43］。在玉米和大豆中，施加適宜濃度的NaHS也可顯著提高幼苗的SOD、CAT和APX活性［44］。另外，單長(zhǎng)卷等［44］的研究還發(fā)現(xiàn)，對(duì)玉米葉片噴施NaHS，可顯著提高SOD、POD、CAT和APX活性，然而用NaHS灌根，則只能使POD和APX活性得到提高，對(duì)SOD和CAT活性并沒(méi)有顯著影響，這說(shuō)明植物的不同器官之間對(duì)外源H2S的響應(yīng)存在著差別。在草莓幼苗中，Christou等［38］發(fā)現(xiàn)NaHS灌根處理不僅可促進(jìn)AQP的基因表達(dá)，也可促進(jìn)抗氧化酶APX、CAT、GR和SOD，以及抗氧化劑合成酶半乳糖脫氫酶（L-galactose dehydrogenase，GDH，AsA合成關(guān)鍵酶）、谷氨酰半胱氨酸合成酶（Glutamyl-cysteine synthetase，GCS）和谷胱甘肽合成酶（Glutathione synthetase，GS）的基因表達(dá)，從而增強(qiáng)草莓的抗氧化能力。

研究表明，H2S可以通過(guò)對(duì)含活性半胱氨酸（Cysteine，Cys）殘基（巰基）的蛋白質(zhì)進(jìn)行硫巰基化（S-sulfhydrylation）修飾來(lái)直接調(diào)控蛋白質(zhì)的活性。如在擬南芥中，可以通過(guò)外源施加NaHS的方法促進(jìn)APX硫巰基化，從而提高APX的活性［45］。

這些研究表明，H2S可通過(guò)直接（酶等蛋白的硫巰基化）或間接（作為信號(hào)分子）地增強(qiáng)植物體內(nèi)抗氧化系統(tǒng)的活力，降低氧化脅迫，提高植物的耐旱性。

3.3 H2S激活MG脫毒系統(tǒng)與植物耐旱性

在植物體內(nèi)，MG是光合作用、呼吸作用（特別是糖酵解）、氨基酸代謝（特別是甘氨酸和蘇氨酸代謝）和脂代謝中不可避免的活性產(chǎn)物。如上所述，MG過(guò)度積累可破壞蛋白質(zhì)、核酸和生物膜的結(jié)構(gòu)，產(chǎn)生MG脅迫（與氧化脅迫相似）。一般認(rèn)為，植物可能通過(guò)酶促途徑和非酶促途徑產(chǎn)生MG。酶促途徑主要是指3-磷酸甘油醛（Glyceraldehyde-3-phosphate，G3P）、磷酸二羥丙酮（Dihydroxyacetone phosphate，DHAP）、丙酮醇和氨基丙酮在對(duì)應(yīng)的磷酸丙糖異構(gòu) 酶（Triosephosphate isomerase，TPI）、MG合 酶（Methylglyoxal synthase，MGS）、丙酮醇單氧化酶（Acetol monooxygenase，AMO）和氨基脲敏感胺氧化酶（Semicarbazide-sensitive amine oxidase，SSAO）的作用下產(chǎn)生MG；而非酶促途徑是指G3P、DHAP、葡萄糖等自發(fā)轉(zhuǎn)變?yōu)镸G［8，9，12］。為維持細(xì)胞中MG的動(dòng)態(tài)平衡，植物進(jìn)化出有效的MG脫毒系統(tǒng)，主要包括乙二醛酶I（glyoxalase I，Gly I）、乙二醛酶II（Glyoxalase II，Gly II）和乙二醛酶III（Glyoxalase III，Gly III）［46-53］。一般認(rèn)為，Gly I和Gly II在維持MG平衡中起著關(guān)鍵的作用。在正常的生理?xiàng)l件下，MG在植物體中的濃度因植物種類(lèi)、器官、發(fā)育期、生長(zhǎng)環(huán)境等而異，大約維持在30-75 μmol/L之間。在干旱、高溫、低溫、鹽漬、重金屬等非生物脅迫下，由于細(xì)胞代謝的紊亂，MG可迅速增加2-6倍，成為一種脅迫標(biāo)志［46-53］。因此，逆境脅迫包括干旱脅迫下，MG脫毒系統(tǒng)Gly I和Gly II活力的增強(qiáng)，成為植物耐旱性獲得的關(guān)鍵。

在綠豆幼苗中，GSH處理可提高幼苗的耐旱性，并且這種耐旱性的獲得與MG脫毒系統(tǒng)Gly I和Gly II，以及抗氧化酶SOD、APX、GR、GPX和CAT活力和抗氧化劑AsA、GSH的增強(qiáng)密切相關(guān)［54］。硒是一種重要微量元素，在油菜幼苗中，硒處理可增加干旱脅迫下APX、DHAR、MDHAR、GR、谷胱甘肽硫轉(zhuǎn)移酶（Glutathione-S-transferase，GST）、POD、CAT、Gly I和Gly II 活性，緩解干旱脅迫下MDA、H2O2和MG的增加，減少了氧化脅迫和MG脅迫的傷害，最終提高油菜幼苗的耐旱性［55］。大豆幼苗在干旱脅迫下，Le等［56］通過(guò)轉(zhuǎn)錄組分析發(fā)現(xiàn)，Gly I和Gly II的基因表達(dá)被迅速上調(diào)，這種上調(diào)與大豆耐旱性的形成有關(guān)。在甜菜和煙草幼苗中，超表達(dá)Gly I或Gly II基因的植株，可增強(qiáng)干旱脅迫的抵抗能力［12，46，50］。

研究表明，MG可能是一種新的細(xì)胞信號(hào)，與其它信號(hào)如Ca2+、ROS、NO、H2S相類(lèi)似，參與植物耐逆性的形成。在模式植物擬南芥中，MG可誘導(dǎo)氣孔關(guān)閉，這種關(guān)閉與MG激活細(xì)胞壁POD的活性所產(chǎn)生的ROS有關(guān)，后者通過(guò)激活Ca2+通道，最終導(dǎo)致氣孔的關(guān)閉［49］。此外，MG也可通過(guò)抑制保衛(wèi)細(xì)胞的K+內(nèi)流，抑制光誘導(dǎo)的氣孔關(guān)閉［48］。在水稻幼苗中，Kaur等［57］通過(guò)轉(zhuǎn)錄組分析，發(fā)現(xiàn)外源MG處理16 h后，共計(jì)1 685個(gè)基因的表達(dá)發(fā)生了1.5倍以上的變化，這些基因大部分涉及響應(yīng)MG和逆境的信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)過(guò)程，并且MG響應(yīng)元件（Methylglyoxal-response element，MGRE）發(fā)生10倍以上的轉(zhuǎn)錄變化，這些結(jié)果表明MG可能作為逆境信號(hào)分子，在信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)中起著重要的作用。暗示MG可能與ROS、Ca2+等信號(hào)的交互作用，參與植物耐逆性的形成。我們最近的研究也發(fā)現(xiàn)，MG可作為信號(hào)分子，提高小麥幼苗對(duì)重金屬脅迫的抵抗能力［58］。

3.4 H2S誘導(dǎo)熱激蛋白合成與植物耐旱性

許多研究表明，HSPs不僅參與植物耐熱性的形成，在其它耐性包括耐旱性形成中也起著重要的作用［5，59］。HSPs具有幫助蛋白重新折疊、防止蛋白凝集、促進(jìn)錯(cuò)誤折疊或變性蛋白的降解、促進(jìn)蛋白的轉(zhuǎn)運(yùn)，以及參與細(xì)胞的信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)等生理功能［5］。Christou等［38］以草莓幼苗為研究材料發(fā)現(xiàn)，熱激可誘發(fā)幼苗中H2S、H2O2和NO的交互作用，以此作為第二信使，促進(jìn)HSP70、HSP80和HSP90的基因表達(dá)。更有意思的是，NaHS可取代熱激，通過(guò)增加內(nèi)源H2S的積累，同樣可誘導(dǎo)HSP70、HSP80和HSP90的基因表達(dá)，以此來(lái)提高植物對(duì)干旱脅迫的抵抗能力［38］。

所以，H2S可通過(guò)激活滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)積累的代謝途徑而誘導(dǎo)滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)的積累，也可通過(guò)提高抗氧化系統(tǒng)和MG脫毒系統(tǒng)的活力，以及熱激蛋白的合成來(lái)提高植物對(duì)干旱脅迫的抵抗能力（圖1）。

4 展望

綜上所述，H2S可以通過(guò)調(diào)節(jié)滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)、抗氧化系統(tǒng)和MG脫毒系統(tǒng)的活力，以及熱激蛋白的合成調(diào)控植物耐旱性的形成，并且在耐旱性形成過(guò)程中，還存在以H2S為中心的信號(hào)交互網(wǎng)絡(luò)。但是，H2S作為一種氣體信號(hào)分子，在植物耐旱性形成中的相關(guān)機(jī)理還需要進(jìn)一步研究。例如，氣體信號(hào)分子H2S可以自由通過(guò)生物膜，但是目前仍未清楚H2S是否存在一種受體位于生物膜上。在之前的研究中已經(jīng)有證據(jù)可以表明，H2S可以與蛋白上Cys的巰基反應(yīng)，形成硫巰基蛋白，即蛋白質(zhì)的硫巰基化來(lái)調(diào)控蛋白活性［21，60］，但是硫巰基蛋白是否就是它的受體，還需要進(jìn)一步研究證實(shí)。另外，H2S和其他信號(hào)分子交互作用的具體機(jī)制尚不完全明了。例如，在擬南芥中，黑暗條件下NO可以參與ABA調(diào)控的氣孔關(guān)閉，而施加外源NaHS則可以降低NO的含量，從而阻止黑暗條件下氣孔的關(guān)閉［61］。此外，目前的研究雖然均傾向于將H2S看作為一種信號(hào)分子，但是仍存在另一種看法，認(rèn)為H2S不是一種信號(hào)分子，而是調(diào)控ROS和活性氮（RNS）過(guò)度積累的“裁判”，以確保這些活性物質(zhì)不至于過(guò)度積累而破壞細(xì)胞和組織［39］。這些矛盾和爭(zhēng)議，還需進(jìn)一步探討。

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（責(zé)任編輯 李楠）

Crosstalk Between Hydrogen Sulfide Signal and Other Signals Regulates Drought Tolerance of Plants

ZHOU Zhi-Hao WANG Yue MIN Xiong LI Zhong-Guang
（School of Life Sciences，Yunnan Normal University；Engineering Research Center of Sustainable Development and Utilization of Biomass Energy，Ministry of Education；Key Laboratory of Biomass Energy and Environmental Biotechnology，Yunnan Province，Kunming 650092）

Hydrogen sulfide（H2S）is found to be the third gaseous signal molecule after carbon monoxide（CO）and nitric oxide（NO）in plants，which involves in many physiological processes such as seed germination，plant growth and development，and the acquisition of stress tolerance. Drought stress is the major environmental stress factor that limits crop plant yield. Recently，the fact that H2S involves in the formation of drought tolerance also has been identified in various plant species. Based on the current progress in H2S field，crosstalk between H2S signal and other signals，such as reactive oxygen species（ROS），NO，CO，abscisic acid（ABA），ethylene（ETH），and microRNAs is discussed. Further，the possible mechanisms of H2S inducing the formation of drought tolerance are summarized from the following aspects of stomata movement，osmolytes，antioxidant system，methylglyoxal detoxification system，and heat shock proteins（HSPs）；moreover，the future research direction is presented. This review further expanded the possible physiological functions of H2S signal and the formation mechanism of drought tolerance，which is of significance to deeply understand the relationship between H2S and stress tolerance including drought tolerance in plants.

hydrogen sulfide signal；signal crosstalk；drought tolerance；osmolyte；antioxidant system

10.13560/j.cnki.biotech.bull.1985.2016-1138

2016-12-19

國(guó)家自然科學(xué)基金項(xiàng)目（31360057），云南師范大學(xué)博士啟動(dòng)基金（01200205020503099）

周志豪，男，碩士研究生，研究方向：植物逆境生物學(xué)；E-mail：yanmei_xia@163.com

李忠光，男，副教授，碩士研究生導(dǎo)師，研究方向：植物逆境生物學(xué)；E-mail：zhongguang_li@163.com