梁克紅，盧林綱，朱大洲，朱宏

（農(nóng)業(yè)部食物與營養(yǎng)發(fā)展研究所，北京100081）

馬鈴薯糖苷生物堿的研究進展

梁克紅，盧林綱*，朱大洲，朱宏

（農(nóng)業(yè)部食物與營養(yǎng)發(fā)展研究所，北京100081）

糖苷生物堿是馬鈴薯體內(nèi)廣泛存在的一種次生代謝產(chǎn)物，誤食能引起人和動物中毒，但同時具有多種生物活性，有藥用價值。從化學結(jié)構(gòu)、分布、生物功能及合成途徑等方面對馬鈴薯糖苷生物堿進行論述，為今后合理利用糖苷生物堿提供參考。

馬鈴薯；糖苷生物堿；生物活性；合成途徑

全世界有150多個國家和地區(qū)種植馬鈴薯，其產(chǎn)量和栽培面積僅次于水稻、小麥和玉米，是世界上第四大糧食作物[1]。馬鈴薯除具有糧食功能外還兼有蔬菜、飼料等功能，而且是潛在的生物質(zhì)能源作物，具有極大的發(fā)展?jié)摿2]。2015年，我國也推出馬鈴薯主糧化戰(zhàn)略，將馬鈴薯由目前的副糧、雜糧提升為我國第四大主糧。一般新鮮、成熟的馬鈴薯是安全的，但如果誤食了發(fā)芽或者綠皮的馬鈴薯塊莖會造成中毒甚至死亡，這種導(dǎo)致中毒的原因是因為馬鈴薯存在一種有毒性化合物，即糖苷生物堿（SGAs）[3-4]，又名馬鈴薯素或龍葵素。糖苷生物堿是一種天然毒素，用于保護植物抵御外界環(huán)境中微生物、昆蟲和動物等侵襲，具有抗微生物、抗蟲和抗真菌的作用。因此，誤食富含糖苷生物堿的馬鈴薯會威脅到人身安全，口服1mg/kg～5 mg/kg體重就會引起嚴重中毒反應(yīng)，而如果口服3 mg/kg～6 mg/kg體重將會導(dǎo)致死亡[5-6]。但同時，糖苷生物堿也具有廣泛的生物活性，有潛在的藥用價值。

隨著馬鈴薯消費量的逐年增加，糖苷生物堿在馬鈴薯食用安全以及質(zhì)量方面具有重要的影響。當糖苷生物堿作為藥用時，則具有抗癌、抗菌等活性[7-8]。因此，糖苷生物堿應(yīng)得到更多的關(guān)注，進行深入研究，針對不同需求控制馬鈴薯中糖苷生物堿。本文從馬鈴薯糖苷生物堿化學結(jié)構(gòu)、分布、生理活性和合成途徑等方面進行綜述，為馬鈴薯品種選育、加工及開發(fā)提供參考。

1 馬鈴薯糖苷生物堿的化學結(jié)構(gòu)

糖苷生物堿是由親水性的寡糖鏈和疏水性苷元（配基）構(gòu)成的一種甾體皂苷。馬鈴薯糖苷生物堿共同的結(jié)構(gòu)特征是由一個甾環(huán)和一個氮雜環(huán)構(gòu)成的糖苷配基-茄啶[9]。單糖、雙糖、三糖取代茄啶第三碳位上的羥基氫，構(gòu)成不同的糖苷生物堿，分別是α-茄堿、α-卡茄堿、β-茄堿、β-卡茄堿、γ-茄堿、γ-卡茄堿。其中α-茄堿和α-卡茄堿占馬鈴薯總糖苷生物堿的95%以上，兩者之間的比例在不同組織器官和品種中有所差異，變化范圍在 1 ∶2～1 ∶7（質(zhì)量比）之間[10]。除了茄堿和卡茄堿外，有些馬鈴薯品種中還存在一些其它糖苷配基的糖苷生物堿，如茄解啶、垂茄啶、番茄啶等，基本結(jié)構(gòu)與茄堿和卡茄堿類似[11]。

2 馬鈴薯糖苷生物堿分布和含量

除了莖木髓組織外，馬鈴薯植株其它組織均含有糖苷生物堿[12-13]（表1）。

表1 馬鈴薯的不同組織中糖苷生物堿含量[19]Table 1 Levels of steroidal glycoalkaloid in various parts of the potato plant

不同的組織器官中的糖苷生物堿含量有較大差異，地下部分以根中含量最低，約為1.0 μmol/g～8.3 μmol/g，地下匍匐莖中約 20 μmol/g～70 μmol/g，塊莖中約為 7.0 μmol/g～15.0 μmol/g，地上部分以莖中糖苷生物堿含量最低，為 6 μmol/g～13 μmol/g，而新生葉、花等植物器官中的含量較高[14]。Sarquis等[15]研究發(fā)現(xiàn)，馬鈴薯塊莖表皮下1.5 mm的組織是糖苷生物堿含量最高的部位。糖苷生物堿在不同器官和組織通常并不發(fā)生轉(zhuǎn)移[16]，但在不同生育期各器官中的含量有所變化，馬鈴薯開花后新出的及成熟的葉子中的糖苷生物堿含量成倍增長。隨著馬鈴薯塊莖的生長和成熟，塊莖中的糖苷生物堿含量呈下降趨勢[17]。未成熟的馬鈴薯塊莖中含 α-茄堿為 2.8 mg/100 g～3.8 mg/100 g，α-卡茄堿含量為6.6 mg/100 g～8.4mg/100 g。而在成熟的馬鈴薯塊莖中α-茄堿下降到0.4 mg/100 g～1.0 mg/100 g，同時 α-卡茄堿含量為 1.1 mg/100 g～3.0 mg/100 g[18]。

不同品種中糖苷生物堿含量也有較大差異，通常在商業(yè)化品種為1 mg/100 g～35 mg/100 g鮮重，而在一些野生品種中則高達3.6 mg/100 g～432 mg/100 g[20]。種植方式也會影響糖苷生物堿含量，8個捷克品種馬鈴薯糖苷生物堿在有機栽培（80.8 mg/kg）方式下高于常規(guī)栽培（58.5 mg/kg）方式[21]。這可能是由于有機馬鈴薯不使用農(nóng)藥和除草劑，從而使其自身合成了較高水平的天然抗營養(yǎng)因子（包括糖苷生物堿和一些抗氧化酚類）來抵御外敵侵害。

3 影響馬鈴薯糖苷生物堿的環(huán)境因素

馬鈴薯塊莖中糖苷生物堿在正常情況下含量較少，但在貯藏過程中易受到環(huán)境因素影響[10]。光照和溫度是影響塊莖中糖苷生物堿的含量變化最主要的環(huán)境因素[22]。光照時間、光照強度和光質(zhì)均會影響塊莖中糖苷生物堿的含量。其中光照時間延長不僅可以增加糖苷生物堿的含量[23]，也會改變α-卡茄堿和α-茄堿比率[24]。不同光質(zhì)對馬鈴薯塊莖中糖苷生物堿積累的誘導(dǎo)不同，相較于其他光質(zhì)，黃光下糖苷生物堿積累較少[11，25]。塊莖中糖苷生物堿含量在光照強度L≤500 μmol·m-2·s-1下，隨光強增大而增加，在光照強度L≥750 μmol·m-2·s-1下，則隨光強增強而降低[26]。

貯藏溫度是另一個影響糖苷生物堿的環(huán)境因素，但目前并沒有定論。Percival等[23]研究表明，塊莖在24℃下貯藏比在5℃下積累更多的糖苷生物堿，而Linnemann等[27]則發(fā)現(xiàn)塊莖在 7、16、28℃下貯藏一定時間后，糖苷生物堿含量均低于初始值。由于糖苷生物堿是呼吸代謝過程中的次生產(chǎn)物，因此影響呼吸作用的因素也會影響糖苷生物堿的合成[14]。但關(guān)于環(huán)境因子如何通過信號轉(zhuǎn)導(dǎo)調(diào)控馬鈴薯塊莖中糖苷生物堿合成代謝途徑以及其機制鮮有報道。

4 馬鈴薯糖苷生物堿生物功能

4.1 抗病原菌、病毒和真菌

研究發(fā)現(xiàn)，給小鼠注射低劑量的α-茄堿和α-卡茄堿（0.03 mg/kg～0.3 mg/kg 體重或 0.1 μg/小鼠～1.0 μg/小鼠）可以耐受鼠傷寒沙門氏菌[28]。這可能是由于糖苷生物堿刺激了免疫系統(tǒng)，增強了機體免疫性，從而增強了對病原菌感染的抵抗性[29]。α-茄堿、α-卡茄堿、澳洲茄堿、番茄堿對單純皰疹病毒均有抑制作用[30-31]。來自龍葵的茄堿產(chǎn)品可以用于治療生殖器皰疹、單純性皰疹和帶狀皰疹[32]。大多數(shù)患者在治療9個月內(nèi)不再反復(fù)發(fā)病。糖苷生物堿可能通過插入病毒包膜中來達到抑制病毒的作用。趙雪松等[33]研究發(fā)現(xiàn)，馬鈴薯糖苷生物堿對多種真菌均有抑制作用，但抑制強度有所差別，其中對蕓薹小尾孢（C.brassicae）和蔥鏈格孢（A.porri）的抑制作用較強，而對茄鏈格孢（A.solani）和腐皮鏈孢霉（F.solani）的抑制作用較弱。

4.2 抗過敏和抗炎作用

研究發(fā)現(xiàn)，茄堿可以改善茄科植物和谷類引起的過敏反應(yīng)[34]。臨床醫(yī)學證明，馬鈴薯糖苷生物堿可以降低組織滲透性，抑制玻璃酸酶活性從而具有消腫散瘀，解痙消炎的作用[35]。黃志宏等[36]研究發(fā)現(xiàn)，馬鈴薯糖苷生物堿可以降低醋酸導(dǎo)致的小鼠腹腔毛細血管增高，降低伊文思藍造成的滲出作用。并且還可以抑制實驗鼠的耳廓和足趾腫脹度。Choi等[37]也研究發(fā)現(xiàn)100 mg/kg～200 mg/kg馬鈴薯塊莖乙醇提取物可以改善小鼠疼痛和炎癥。

4.3 抗癌作用

不同濃度（0.1、1、10、100 μg/mL）馬鈴薯糖苷生物堿 α-茄堿和 α-卡茄堿，β1-卡茄堿，β2-卡茄堿，γ-卡茄堿以及它們共同的糖苷配基（茄堿）；茄子糖苷生物堿澳洲茄邊堿、澳洲茄堿以及它們共同的糖苷配基（茄解啶）；西紅柿糖苷生物堿α-番茄堿和它們共同的糖苷配基（番茄堿）。這些化合物均可以抑制腫瘤細胞的生長。α-番茄堿和α-卡茄堿對肝癌細胞的作用和抗癌藥物阿霉素相似[38-39]。人們在日常飲食中會接觸到六種糖苷生物堿（α-茄堿和α-卡茄堿來自馬鈴薯；α-番茄堿和脫氫番茄堿來自西紅柿；澳洲茄邊堿和澳洲茄堿來自茄子），需要進一步研究不同類型糖苷生物堿不同組合對腫瘤細胞的作用。

5 馬鈴薯糖苷生物堿合成途徑的研究

目前，關(guān)于馬鈴薯糖苷生物堿合成的相關(guān)報道較少。同位素標記結(jié)果表明膽固醇是糖苷生物堿合成的前體物質(zhì)[40-41]。膽固醇經(jīng)過氧化、轉(zhuǎn)氨基、糖基化等一系列修飾轉(zhuǎn)化成糖苷生物堿[42]，這一合成機制目前還不清楚，許多涉及到的中間調(diào)控因子和相關(guān)酶都未知。有研究表明通過過表達異源大豆固醇甲基轉(zhuǎn)移酶基因可以改變膽固醇的合成通路[12]。目前，已經(jīng)確定了3個與α-茄堿和α-卡茄堿合成相關(guān)的基因，分別是茄啶半乳糖轉(zhuǎn)移酶基因（SGT1）、茄啶葡萄糖轉(zhuǎn)移酶基因（SGT2）和茄啶鼠李糖轉(zhuǎn)移酶基因（SGT3）[43-45]。其中α-茄堿合成由SGT1和SGT3同時調(diào)控，α-卡茄堿的合成由SGT2和SGT3同時調(diào)控。

糖苷生物堿合成是甲羥戊酸途徑隨后的反應(yīng)，通過調(diào)控甲羥戊酸途徑可以影響糖苷生物堿的積累。3-羥基3-甲基戊二酰輔酶A到甲羥戊酸的轉(zhuǎn)化是由3-羥基3-甲基戊二酰輔酶A還原酶家族（HMGR）催化完成的。Choi等[46]將hmg1和pss1基因轉(zhuǎn)入馬鈴薯，hmg1和pss1分別是馬鈴薯HMGR1-和SS1-克隆基因的轉(zhuǎn)錄物，發(fā)現(xiàn)改變它們的轉(zhuǎn)錄水平可以影響固醇和糖苷生物堿含量。

細胞色素P450單加氧酶（CYPs）基因，POTATO GLYCOALKALOID BIOSYNTHESIS1（PGA1）和 PGA2是Umemoto團隊于2016年最新鑒定出的編碼SGAs合成通路關(guān)鍵酶的基因[47]。研究表明該酶介導(dǎo)了SGAs合成通路的兩個關(guān)鍵氧化過程，在馬鈴薯生產(chǎn)中通過RNAi技術(shù)沉默PGA1和PGA2可以顯著控制SGAs的合成并導(dǎo)致產(chǎn)生新的表型，包括抑制花發(fā)育和塊莖發(fā)芽。

6 問題與展望

隨著我國馬鈴薯及相關(guān)產(chǎn)品消費量逐年增加，對馬鈴薯的食用安全性和營養(yǎng)質(zhì)量要求越來越高。糖苷生物堿作為馬鈴薯中的一種抗營養(yǎng)因子，在食用馬鈴薯中應(yīng)盡量減少。除此之外，由于糖苷生物堿具有多種生理功效，提高并篩選高含量糖苷生物堿的馬鈴薯專有品種，作為藥用材料來源。但目前對于其毒性和生理活性之間的相互協(xié)同機制尚不清楚，對于糖苷生物堿合成及代謝機理仍比較缺乏，尤其是對于合成中涉及的基因、酶等方面研究都較少。因此，探討馬鈴薯糖苷生物堿的合成機理，闡明其毒性及活性機理，對改善馬鈴薯食用安全性和深度開發(fā)奠定重要的理論基礎(chǔ)。

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Research Progress of Potato Glycoside Alkaloids

LIANG Ke-hong，LU Lin-gang*，ZHU Da-zhou，ZHU Hong
（Institute of Food and Nutrition Development，Ministry of Agriculture，Beijing 100081，China）

Steroidal glycoalkaloids were naturally occurring，secondary plant metabolites that are found in potatoes.It could cause human and animal poisoning，and also had a variety of biological activity.The potato steroidal glycoalkaloids were discussedfrom the aspects of chemical structure，distribution，physical activity and synthesis pathway.The results provideda reference for the rational use ofsteroidal glycoalkaloids in the future.

potato；steroidal glycoalkaloid；bioactivity；biosynthetic pathway

10.3969/j.issn.1005-6521.2017.21.039

中國農(nóng)業(yè)科學院科技創(chuàng)新工程專項經(jīng)費項目（CAAS-ASTIP-2017-IFND）；國家農(nóng)產(chǎn)品質(zhì)量安全風險評估重大專項子項目（GJFP201701501）

梁克紅（1984—），女（漢），助理研究員，博士，研究方向：食物營養(yǎng)與安全。

*通信作者

2017-06-28