韓雪，王畢妮，張富新，彭海霞，邵玉宇

(陜西師范大學 食品工程與營養(yǎng)科學學院，陜西 西安，710119)

酚酸類化合物具有很強的抗氧化性，在預防心腦血管疾病、癌癥、骨質疏松癥和神經(jīng)退行性疾病中發(fā)揮著重要作用[1-3]。據(jù)報道，紅棗的果肉、果皮、果核中都含有豐富的酚酸類化合物[4]，且紅棗中的酚酸主要是以游離態(tài)和結合態(tài)兩種形式存在，其中游離態(tài)酚酸僅占酚酸總量的7.5%，但游離態(tài)酚酸的生物利用率遠遠高于以結合態(tài)形式存在的酚酸[5]。因此，紅棗中游離態(tài)酚酸含量的增加有利于提高紅棗中酚酸的生物利用率。

有研究表明，乳酸菌能夠將結合態(tài)酚酸轉化為游離態(tài)酚酸，并提高其生物活性[6-7]。這是因為乳酸菌在生長過程中能夠產(chǎn)生多種酶類，通過這些酶的轉化作用將結合態(tài)酚酸分解為游離態(tài)酚酸[8]。因此利用乳酸菌發(fā)酵來提高紅棗中酚酸類化合物的生物利用率及抗氧化性，對開發(fā)以紅棗為原料的功能性產(chǎn)品具有一定的意義。

關于乳酸菌發(fā)酵有利于提高果蔬的抗氧化性已有報道，葉盼研究了植物乳桿菌發(fā)酵對蘋果汁的理化性質影響及其酚類物質的鑒定[9]；靳玉紅等研究了紅棗乳酸發(fā)酵飲料的抗氧化性[10]。國外有將嗜熱鏈球菌和保加利亞乳桿菌作為發(fā)酵劑發(fā)酵胡蘿卜汁制成的酸奶，所含的抗氧化物質的數(shù)量高于純胡蘿卜汁[11]；植物乳桿菌和嗜酸乳桿菌發(fā)酵石榴汁增加了其清除自由基能力，這與游離形式的酚酸增加有關[12]。但目前關于不同乳酸菌發(fā)酵對紅棗中游離態(tài)酚酸含量、組成及抗氧化性影響的研究鮮有報道。

本研究以陜西的狗頭棗為原料，選用了5種乳酸菌對其進行發(fā)酵，在發(fā)酵后第3、6、12、24、48 h取樣，根據(jù)游離態(tài)酚酸總量、DPPH自由基清除力及FRAP抗氧化能力3個指標篩選出最適菌種及最佳發(fā)酵時間，并采用GC-MS分析方法對發(fā)酵后紅棗漿中的酚酸進行分析，目的就是為了探究5種不同乳酸菌發(fā)酵過程中，紅棗漿中游離態(tài)酚酸含量、組成及抗氧化性的變化規(guī)律，以期為提高紅棗漿中酚酸的生物利用率，開發(fā)具有高抗氧化性的發(fā)酵紅棗保健產(chǎn)品提供參考。

1　材料與方法

1.1　實驗材料與儀器

QP-2010Ultra氣質聯(lián)用儀，日本島津；Rtx-5毛細管色譜柱(0.25 mm×30 m,0.25 μm)，美國Agilent公司；721-分光光度計，上海精密儀器儀表有限公司；分析天平，北京賽多利斯電子天平有限公司；立式離心機，張家港輕工設備廠；旋轉式蒸發(fā)器，上海安亭有限公司；HY-4調速多用振蕩器，江蘇金壇市國勝實驗儀器廠；水浴鍋，余姚市東方電子儀器廠；JYL-C93T榨汁攪拌機，九陽股份有限公司；LDZX-50KBS立式壓力蒸汽滅菌鍋，上海申安醫(yī)療器械廠。

陜西狗頭棗，購置于超市；嗜熱鏈球菌(Streptococcusthermophiles1.185 5)、嗜酸乳桿菌(Lactobacillusacidophilus1.187 8)、干酪乳桿菌(Lactobacilluscasei1.243 5)、德氏乳桿菌保加利亞亞種(Lactobacillusdelbrueckiisubsp.Bulgaricus1.697 0)、植物乳桿菌(Lactobacillusplantarumsubsp.Plantarum1.243 7)，購自中國普通微生物菌種保藏管理中心；MRS培養(yǎng)基、瓊脂，北京奧博星生物技術有限公司；甘油，天津市福晨化學試劑廠；無水碳酸鈉、無水乙酸鈉，天津市天力化學試劑有限公司；三氯化鐵、冰醋酸(分析純)、甲醇(色譜純)、乙酸乙酯(分析純)，上?？泼軞W公司；水楊酸(≥99%)、4-羥基苯甲酸(≥99%)、香草酸(≥97%)、2,5-二羥基苯甲酸(≥98%)、原兒茶酸(≥97%)、對香豆酸(≥97%)、(雙三甲基硅烷基)三氟乙酰胺(含1%的三甲基氯硅烷)(BSTFA，含1%TMCS)、福林酚試劑、2,4,6-三吡啶基三嗪(TPTZ≥99%)、1,1-二苯基-2-三硝基苯肼(DPPH≥98%)，美國Sigma公司。

1.2　乳酸菌的活化與保存

將5種乳酸菌分別在MRS肉湯培養(yǎng)基中進行活化，活化后的乳酸菌按照(菌種)∶體積分數(shù)(30%甘油)=1∶1的體積比例保存至凍存管中，置于-20 ℃冰箱保存，用時再用MRS培養(yǎng)基進行活化或直接使用。

1.3　紅棗漿乳酸菌發(fā)酵培養(yǎng)[13]

將紅棗清洗干凈后去核，加水(1∶4，w/v)打漿，滅菌冷卻后，置于無菌操作臺上，吸取1 mL活化后的乳酸菌(菌濃度：108～109CFU/mL)，6 000 r/min，離心10 min，加入1 mL滅菌的生理鹽水，混勻后接入滅菌的紅棗漿中，于37℃下培養(yǎng)，分別在發(fā)酵后第3、6、12、24、48 h取樣，空白不加菌液，各一式3份。

1.4　游離態(tài)酚酸的提取

參考韓國民[14]的方法，略有改動。用與紅棗漿等體積的乙酸乙酯萃取，再在6 000 r/min條件下離心10 min，重復萃取4次后，合并上清液，在45 ℃下真空濃縮，用甲醇定容至10 mL，分裝至離心管中凍存以備用。

1.5　游離態(tài)酚酸含量的測定

采用Folin-Ciocalteu比色法[15]。準確移取待測液0.5 mL，分別加入體積分數(shù)10%Folin酚試劑3 mL，混勻，再加入質量分數(shù)10%的Na2CO3溶液1.5 mL，然后用蒸餾水定容至10 mL，混合均勻，75 ℃水浴鍋中避光反應10 min。冷卻至室溫，以蒸餾水為空白，于760 nm處測定吸光值，結果以每克紅棗中含有相當沒食子酸的毫克數(shù)表示(mg/g)。

1.6　FRAP抗氧化能力的測定[16]

取適待測液0.5 mL，加入3.0 mL TPTZ工作液(由300 mmol/L pH 3.6的醋酸鹽緩沖液25 mL，10 mmol/L TPTZ溶液2.5 mL，20 mmol/L FeCl3溶液2.5 mL組成)，加蒸餾水定容至10 mL，混勻后37 ℃反應10 min，在593 nm處測定其吸光值，以1.0 mmol/L FeSO4為標準，樣品抗氧化活性以達到同樣吸光值所需 FeSO4的濃度(μmol/L)表示，定義為FRAP值。

1.7　DPPH自由基清除能力的測定[17]

取待測液0.5 mL，加入濃度為50 mg/L的DPPH無水乙醇溶液4 mL，用蒸餾水定容至10 mL，充分混勻，在室溫下避光靜置30 min，然后于波長為517 nm的可見光分光光度計下測定其吸光值為A1，然后再測定4 mL質量濃度為50 mg/L的DPPH無水乙醇溶液加0.5 mL甲醇定容至10 mL，測吸光值A0。

DPPH自由基清除率/%=(1-A1/A0)×100

式中A1為樣品組的吸光值；A0為對照組的吸光值。

1.8　酚酸類物質組成及含量測定[18]

1.8.1氣相-質譜條件

氣相色譜條件：Rtx-5毛細管色譜柱(0.25 mm×30 mm,0.25 μm)；分流比20∶1；載氣為高純度氦氣，流速為1.0 mL/min；接口溫度250 ℃，進樣口溫度280 ℃;進樣量為1 μL。色譜柱升溫程序：初始柱溫為100 ℃，以10 ℃/min升至200 ℃，然后再以5 ℃/min上升到250 ℃，保持5 min，總共運行時間為25 min。

質譜條件：離子源EI；電離能量70 eV，倍增器電壓350 V；離子源溫度200 ℃；四極桿溫度150 ℃；掃描質量范圍為33～500 m/z，掃描速度0.5 s/次。

1.8.2樣品的衍生化處理

取待測液1 mL，用氮氣吹干，加入0.5 mL [BSTFA(99%)+TMCS(1%)]，在35 ℃下反應30 min。

1.8.3混合標準溶液的配制

分別稱取各種酚酸標品0.010 g，配制成0.1 g/L的各標準酚酸儲備液。再對各標準酚酸儲備液進行不同程度的稀釋，分別配制為不同濃度的各標準酚酸溶液以待用。按照1.9的色譜條件進行檢測，所得色譜圖見圖1，將不同濃度的酚酸標準溶液按照上述色譜條件制作標準曲線，相關系數(shù)均達到0.995以上，標準品回收試驗回收率均達到93%以上，可以滿足定量分析的要求。

1-水楊酸；2-4-羥基苯甲酸；3-香草酸；4-原兒茶酸；5-對香豆酸圖1　五種酚酸混合標準溶液的色譜圖Fig.1　The chromatogram of a mixture of five phenolic acids

1.9　數(shù)據(jù)統(tǒng)計與分析

所有數(shù)據(jù)均為3次試驗的平均值，誤差均為對應的標準偏差；利用Excel 2016對數(shù)據(jù)進行圖表繪制；利用DPS 9.50對數(shù)據(jù)進行分析，采用Duncan多元回歸方法分析0.05水平上均值的顯著性差異。

2　結果與分析

2.1　乳酸菌發(fā)酵對紅棗漿中游離態(tài)酚酸總量的影響

從圖2可以看出，嗜酸乳桿菌和嗜熱鏈球菌在發(fā)酵前期(0～6 h)，紅棗漿中的游離態(tài)酚酸總量逐漸上升，在第6 h達到最大值，此時紅棗漿中游離態(tài)酚酸總量分別增加了14.8%和37.9%，但在第12～48 h游離態(tài)酚酸總量顯著下降(p<0.05)；干酪乳桿菌發(fā)酵后紅棗漿中的游離態(tài)酚酸總量隨著發(fā)酵時間的延長呈現(xiàn)先上升后下降的趨勢，其游離態(tài)酚酸總量在第6 h達到最高，但與其他4種乳酸菌相比其上升幅度最小；德氏乳桿菌發(fā)酵前12 h，紅棗漿的游離態(tài)酚酸總量沒有顯著變化(p>0.05)，但在第24 h上升至未發(fā)酵前的1.3倍左右，隨后顯著下降；對于植物乳桿菌來說，發(fā)酵前24 h紅棗漿的游離態(tài)酚酸總量顯著上升(p<0.05)，在第24 h達到最大值，此時游離態(tài)酚酸總量是未發(fā)酵前的1.4倍左右，隨后顯著下降。從本實驗結果可以看出，5種乳酸菌發(fā)酵均能不同程度地提高紅棗漿的游離態(tài)酚酸總量，但其最佳發(fā)酵時間并不相同，其中植物乳桿菌提高紅棗漿中游離態(tài)酚酸總量的能力明顯優(yōu)于其他菌種。紅棗中富含豐富的酚酸，而且這些酚酸多以結合態(tài)的形式存在[5]。目前已有研究證明，乳酸菌能夠將結合態(tài)酚酸釋放出來，成為游離態(tài)酚酸[6]。本研究所使用的5種乳酸菌均為發(fā)酵食品中最常使用的菌種，這些菌種在發(fā)酵過程中產(chǎn)生多種酶，從而引起與酚酸結合的糖苷及酯等物質的裂解與酸化，進而釋放出與其結合的酚酸[19]。賴婷[13]等利用7種不同乳酸菌(植物乳桿菌、嗜酸乳桿菌、戊糖片球菌、明串珠菌、保加利亞乳桿菌、德氏乳桿菌保加利亞亞種和干酪乳桿菌)發(fā)酵桂圓肉，發(fā)現(xiàn)桂圓肉中的游離態(tài)酚含量顯著增加，增加幅度為0.4%～11.9%，其中植物乳桿菌提高桂圓肉中游離態(tài)酚含量的能力最強，與本實驗結果一致，但其未對發(fā)酵時間的影響進行研究。

圖2　不同乳酸菌發(fā)酵對紅棗漿游離態(tài)酚酸總量的影響Fig.2　Effects of five different lactic acid bacteriafermentation on the content of total free phenol acid injujube pulb注:柱狀圖中不同字母表示具有顯著差異(p<0.05)

2.2　乳酸菌發(fā)酵對紅棗漿中游離態(tài)酚酸含量及組成的影響

目前棗果中被檢出的酚酸有11種，包括6種羥基肉桂酸型酚酸(咖啡酸、對香豆酸、阿魏酸、肉桂酸、綠原酸、芥子酸)、4種苯甲酸型酚酸(沒食子酸、原兒茶酸、對羥基苯甲酸、香草酸)以及鞣花酸[20]，本研究通過GC-MS鑒定了發(fā)酵后紅棗漿中的酚酸組成，結果見圖3。共檢測到了5種酚酸成分，通過采集到的質譜圖與NIST14 標準譜庫及標準品中各種酚酸的保留時間對照進行定性，鑒定出這5種酚酸分別為水楊酸、4-羥基苯甲酸、香草酸、原兒茶酸和對香豆酸。

由表1可以看出，經(jīng)嗜酸乳桿菌發(fā)酵后，紅棗漿中除對香豆酸含量降低以外，水楊酸、4-羥基苯甲酸、香草酸、原兒茶酸含量均顯著增加(p<0.05)，與未發(fā)酵前相比增加了35.9%～132.4%；嗜熱鏈球菌發(fā)酵后，紅棗漿中的水楊酸、4-羥基苯甲酸含量呈現(xiàn)先下降后上升的趨勢，在發(fā)酵第48 h分別增加了29.2%和64.7%，而香草酸、原兒茶酸含量則分別減少了1.7%和5.9%，對香豆酸含量在發(fā)酵6 h后下降為0；干酪乳桿菌發(fā)酵后紅棗漿中水楊酸、4-羥基苯甲酸、香草酸和原兒茶酸含量顯著增加(p<0.05)，其最大增加幅度為42.5%～153%，但對香豆酸含量則顯著下降；德氏乳桿菌發(fā)酵后，5種酚酸的含量均呈現(xiàn)上升趨勢，其中原兒茶酸與對香豆酸含量增加最多，其最大增加量為94.1%和41.2%；植物乳桿菌發(fā)酵后，紅棗漿中5種酚酸均顯著增加(p<0.05)，其中水楊酸與香草酸含量增加最多，其最大增加量為85%和73%。王子浩等利用乳酸菌發(fā)酵普洱茶，結果表明在乳酸菌發(fā)酵后表兒茶素含量增加至原來的3倍左右[21]；TIJANAM[19]等研究表明，植物乳桿菌發(fā)酵豇豆后，游離態(tài)槲皮素由 0 μg/100 g DW 增加到(2 202±400)μg/100 g DW。其原因可能是在于乳酸菌發(fā)酵過程中產(chǎn)生的酶將連接酚酸與糖或蛋白的酯鍵打開，結合態(tài)的酚酸被釋放，形成游離態(tài)[22]。本研究表明，紅棗漿在發(fā)酵過程中，酚酸的組成及含量都有變化，并且與發(fā)酵的菌種和發(fā)酵時間都有關系，其具體的原因將在后續(xù)研究中進行詳細深入的研究。

A-發(fā)酵前;B-植物乳桿菌發(fā)酵24 h1-水楊酸；2-4-羥基苯甲酸；3-香草酸；4-原兒茶酸；5-對香豆酸圖3　植物乳桿菌發(fā)酵前后紅棗漿中5種酚酸的色譜圖Fig.3　Chromatograms of five phenolic acids in jujube pulp before and after fermentation of Lactobacillus plantarum

表1　不同乳酸菌發(fā)酵對紅棗漿中游離態(tài)酚酸含量及組成的影響單位：mg/kg

注:表中同列不同字母表示具有顯著差異(p<0.05);nd代表未檢出。

2.3　乳酸菌發(fā)酵對紅棗漿中游離態(tài)酚酸抗氧化性的影響

2.3.1FRAP抗氧化能力

本研究采用FRAP抗氧化能力方法作為第一種抗氧化評價方法，結果如圖4所示。從圖4可以看出，植物乳桿菌和嗜熱鏈球菌發(fā)酵后，紅棗漿中游離態(tài)酚酸的FRAP抗氧化能力顯著增強(p<0.05)，而嗜酸乳桿菌、干酪乳桿菌以及德氏乳桿菌發(fā)酵后對提高紅棗漿中游離態(tài)酚酸的FRAP抗氧化能力效果不顯著。嗜熱鏈球菌發(fā)酵后紅棗漿中游離態(tài)酚酸的FRAP值呈現(xiàn)先上升后下降的趨勢，在發(fā)酵6 h后達到最高，與未發(fā)酵前相比提高了19.8%；植物乳桿菌在發(fā)酵后0～24 h期間，紅棗漿中游離態(tài)酚酸的FRAP值逐漸升高，這可能是因為紅棗中的結合態(tài)酚在乳酸菌產(chǎn)生的酶的作用下分解使得游離態(tài)酚含量增加引起的[19]；在發(fā)酵后24～48 h期間，F(xiàn)RAP值逐漸降低，可能是由于在微生物的作用下，紅棗中的酚類物質的組分及含量一直處于動態(tài)變化中所致[23]。其中植物乳桿菌提高紅棗漿中游離態(tài)酚酸FRAP值的能力最強，其FRAP值在發(fā)酵后24 h達到最大值，與發(fā)酵前相比增加了53.8%。

圖4　不同乳酸菌發(fā)酵對紅棗漿中游離態(tài)酚酸FRAP抗氧化能力的影響Fig.4　Effects of five different lactic acid bacteriafermentation on the antioxidant capacity of free phenolacid in jujube pulb by FRAP assay注:柱狀圖中不同字母表示具有顯著差異(p<0.05)

2.3.2DPPH自由基清除力

本研究采用DPPH方法作為第二種抗氧化評價方法，結果如圖5所示。由圖5可知，經(jīng)5種乳酸菌發(fā)酵后，紅棗漿中游離態(tài)酚酸的DPPH自由基清除率均顯著增加(p<0.05)，并且都隨著發(fā)酵時間的延長而增加。這可能是乳酸菌在發(fā)酵時，產(chǎn)生某些酚酸酯酶(如阿魏酸酯酶[24])水解一些結合酚，釋放果蔬中的游離酚，并且釋放大量的有機酸，防止酚類物質的降解，從而提高了其清除自由基的能力。嗜酸乳桿菌與嗜熱鏈球菌在發(fā)酵24 h后，紅棗漿中游離態(tài)酚酸的DPPH自由基清除率達到最大值，與發(fā)酵前相比分別提高了76.4%和73.7%；干酪乳桿菌、德氏乳桿菌發(fā)酵48 h后紅棗漿中游離態(tài)酚酸的DPPH自由基清除率達到最大值，與發(fā)酵前相比分別提高了82.7%、76.2%；其中植物乳桿菌提高紅棗漿中游離態(tài)酚酸的DPPH自由基清除率的能力最高，其DPPH自由基清除率在發(fā)酵24 h后是未發(fā)酵前的2.4倍左右。KUSZNIEREWICZ[27]等的研究表明，乳酸菌發(fā)酵能夠提高卷心菜的DPPH自由基清除能力，這與本實驗結果一致。

圖5　不同乳酸菌發(fā)酵對紅棗漿中游離態(tài)酚酸DPPH自由基清除力的影響Fig.5　Effects of five different lactic acid bacteriafermentation on the DPPH radical scavenging capacitiesof free phenol in jujube pulb注:柱狀圖中不同字母表示具有顯著差異(p<0.05)

2.4　相關性分析

不同酚類物質對于抗氧化性的影響是不同的[25]，楚文靖等研究了紫甘薯酒中的酚酸類物質，發(fā)現(xiàn)紫甘薯酒的抗氧化性和花色苷、總酚的含量高度相關。其中，綠原酸和芥子酸與紫甘薯酒抗氧化性有較高的相關性,而阿魏酸、咖啡酸、對羥基苯甲酸與抗氧化性相關性較小，甚至沒有相關性[26]。為進一步確定紅棗漿中酚酸與其抗氧化活性之間的關系，對發(fā)酵后紅棗漿中的5種酚酸與DPPH自由基清除能力與FRAP抗氧化能力進行相關性分析，其相關系數(shù)與p值見表2。由表2可見，發(fā)酵后紅棗漿的DPPH自由基清除能力與水楊酸含量呈顯著正相關(R2=0.87，p<0.05)，與4-羥基苯甲酸含量呈極顯著正相關(R2=0.89，p<0.01)，說明發(fā)酵后紅棗漿中的水楊酸與4-羥基苯甲酸對其DPPH自由基清除力有很大的貢獻。此外，發(fā)酵后紅棗漿的FRAP抗氧化能力與4-羥基苯甲酸和對香豆酸含量呈顯著正相關(R2≥0.76,p<0.05)，說明發(fā)酵后紅棗漿的FRAP抗氧化能力與紅棗中4-羥基苯甲酸和對香豆酸有關。

表2　酚酸含量與其抗氧化性的相關性分析Table 2　Correlation analysis of phenolic acid andantioxidant activity

注：相關系數(shù)R2；*p<0. 05，**p<0. 01。

3　結論

本研究結果表明，5種乳酸菌發(fā)酵均能不同程度提高紅棗漿中游離態(tài)酚酸含量及其抗氧化性，并且對紅棗漿中酚酸的組成及含量產(chǎn)生影響。不同乳酸菌及發(fā)酵時間對紅棗漿中游離態(tài)酚酸含量及抗氧化性的影響存在顯著差異，其中，植物乳桿菌提高紅棗漿中游離態(tài)酚酸含量及其抗氧化性的能力明顯優(yōu)于其他菌種，并且結合游離態(tài)酚總量、DPPH自由基清除力、FRAP抗氧化能力這3個指標確定其最佳的發(fā)酵時間為24 h。因此，采用植物乳桿菌發(fā)酵24 h后的紅棗漿具有很高的抗氧化性，可以開發(fā)成一種營養(yǎng)品或功能性食品加以利用。

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