黃文楓 唐良德 趙海燕

摘 要 蠅蛹金小蜂是蠅類害蟲重要的蛹期寄生性天敵，為了評價其對蔬菜上重要害蟲瓜實蠅的控害潛能，本文就蠅蛹金小蜂對瓜實蠅蛹的寄生潛能進行了研究，建立了功能反應和干擾效應數學模型。結果表明，蠅蛹金小蜂對不同蛹齡瓜實蠅蛹的寄生功能反應均符合HollingⅡ模型，但不同蛹齡之間的功能反應參數存在差異。蠅蛹金小蜂對2日齡、4日齡和6日齡瓜實蠅蛹的模擬方程分別為Na = 0.478 0N0/（1+0.010N0）、Na = 0.474 0N0/（1+0.008 6N0）和Na = 0.476 4N0/（1+0.009 9N0）。蠅蛹金小蜂自身密度也會對寄生產生一定的干擾效應，用Hassell-Varley模型擬合，蠅蛹金小蜂干擾效應方程可表示為：a = 0.071 9P –0.252 6。

關鍵詞 寄生蜂；瓜實蠅；功能反應；寄生力

中圖分類號 S433 文獻標識碼 A

Abstract Pachycrepoieus vindemmiae Rondani is one of the most important natural enemies of fruit fly pupae. In order to elevate the biological capacity of P. vindemmiae， the parasitic efficiencies of P. vindemmiae against different host stages （2， 4， and 6 days old） were evaluated in our laboratory. A functional response model and a disturbance hypothesis model were set up. The results showed that the pupa density significantly affected the parasitism of P. vindemmiae. At different host days， the parasitic functional response of parasitoids to hosts fitted Holling Ⅱ type without exception， but the functional response parameter at the variety of different host ages was different. The functional response of P. vindemmiae to 2， 4， and 6-day-old B. cucurbitae hosts was expressed as Na=0.478 0N0/（1+0.010N0）， Na= 0.474 0N0/（1+0.008 6N0） and Na=0.476 4N0/（1+0.009 9N0）， respectively. In addition， the density of parasitoids affected the parasitism to some extent and the interference fitted Hassell-Varley model， which could be well simulated as a = 0.071 9P –0.252 6.

Keywords parasitoid； fruit fly； functional response； parasitic capacity

DOI 10.3969/j.issn.1000-2561.2018.09.019

瓜實蠅（Bactrocera cucurbitae Coquillett） 隸屬于雙翅目（Diptera），實蠅科（Tephritidae），是一種在熱帶亞熱帶地區(qū)廣泛分布的重要有害生物，可為害葫蘆科和茄科等120多種蔬菜和水果[1-2]，許多國家和地區(qū)將其列為重要檢疫性有害生物[3]，也是我國進境植物檢疫性有害生物[4]。瓜實蠅通過將卵產于寄主，幼蟲在瓜果內取食為害，目前在我國南方地區(qū)對果蔬產業(yè)造成較大的經濟損失。生產上主要以化學防治為主，但由于幼蟲在果實內為害，發(fā)現以后再噴施農藥收效甚微。果實套袋能夠顯著降低瓜實蠅的為害率[5]，但不同材質套袋影響瓜果的色澤以及套袋時機難以把握[6]。利用餌劑和顏色粘板誘殺瓜實蠅也有一定的效 果[7]，但達不到防治的要求。生物防治是瓜實蠅有前景的防治手段。據報道瓜實蠅的寄生蜂有多種，但開展田間防治實踐的較少[8]。弗氏短背繭蜂能夠特異性寄生瓜實蠅[9]，對苦瓜瓜實蠅的寄生率高達 86%～96%[10]，1995年引進夏威夷用于防治瓜實蠅與輻射不育技術聯用取得了很好的防治效果[11]。阿里山潛蠅繭蜂也是瓜實蠅有效的寄生天敵，但不能在瓜實蠅上完成發(fā)育[12]，其應有受到一定的限制，若與弗氏短背繭蜂一起釋放可提高田間瓜實蠅寄生率2～3倍，有效控制瓜實蠅的危害[13]。

在害蟲控制中，對害蟲各個階段都應采取相應的措施，才能更好地將害蟲危害控制在經濟閾值以下，實現長期的、穩(wěn)定的、可持續(xù)的控制[14]。阿里山潛蠅繭蜂和弗氏短背繭蜂均為瓜實蠅卵期的有效寄生蜂，蠅蛹金小蜂Pachycrepoideus vindemmiae Rondani隸屬于膜翅目Hymenoptera、金小蜂科Pteromalidae，則是蠅類昆蟲重要常見的蛹期寄生蜂，寄主范圍多達13科，且在世界范圍內廣泛分布[15]。研究表明蠅蛹金小蜂在對家蠅、廄螫蠅、地中海實蠅和果蠅等蠅類害蟲的生物防治上起著非常重要的作用，具有很大的利用潛力[16-18]。作為瓜實蠅的天敵，僅報道了寄主蛹不同日齡對其寄生率和生長發(fā)育的影響[18]。本研究在不同寄主密度和寄主齡期條件下探討蠅蛹金小蜂寄生瓜實蠅蛹的寄生率及對其子代性比的影響，以期為今后利用該蜂防治瓜實蠅提供理論基礎。

1 材料與方法

1.1 供試昆蟲及預處理

蠅蛹金小蜂為海南省農業(yè)科學院植物保護研究所實驗室內飼養(yǎng)的種群，飼養(yǎng)方法為：首先將羽化后的寄生蜂置于養(yǎng)蟲籠內（25 cm×25 cm× 30 cm），每籠密度為50～100對雌雄蜂，籠內提供清水和15% 的蜂蜜水，以滿足寄生蜂成蟲取食的需要。然后將約200頭桔小實蠅蛹放入培養(yǎng)皿后（直徑9 cm，蛹均勻的平鋪在培養(yǎng)皿底部），置于寄生蜂的產卵籠內，48 h后取出。將寄生后的桔小實蠅蛹放入含有少量濕潤細沙的一次性杯子中，用濾布封口，置于養(yǎng)蟲室內，待蜂羽化。將新羽化的寄生蜂放入養(yǎng)蟲籠內，提供清水和15%的蜂蜜水，籠子里不放寄主，次日用于實驗。飼養(yǎng)溫度為（26±1）℃，濕度（RH）65%±5%，光周期（L：D） 14：10。

瓜實蠅幼蟲采用人工飼料（蔗糖1 000 g，酵母1 000 g，玉米粉50 000 g，纖維1 000 g，苯甲酸鈉20 g，南瓜100 000 g，水8 L）飼養(yǎng)于4 L的塑料盒中，待幼蟲長至老熟幼蟲后，將其置于化蛹箱上的篩筐內，讓其自然化蛹；成蟲人工飼料配方為酵母：蔗糖比例為1：1。為獲得同一齡期的寄主蛹，飼養(yǎng)足夠多的寄主，24 h內將新化蛹的瓜實蠅分開，置于燒杯中，然后每天按照2日齡、3日齡、4日齡、5日齡、6日齡和7日齡依次分開，選擇個體、顏色及大小一致的寄主蛹用于試驗。飼養(yǎng)條件如上。

1.2 方法

1.2.1 蠅蛹金小蜂對瓜實蠅的寄生功能反應 試驗在溫度為（26±1）℃， 相對濕度為70%±5%和光周期L：D= 14 h：10 h條件下進行，分別挑選2日齡、4日齡和6日齡瓜實蠅蛹，密度設置為5、10、15、20、25、30粒，共6個處理。將瓜實蠅蛹分別放入500 mL燒杯中，每個燒杯引入1頭羽化24 h已交配過的雌蜂，以脫脂棉蘸15%蜂蜜水飼喂，用黑布封口。寄生24 h后將雌蜂移出，將實蠅蛹放入盛有少量細沙的一次性塑料杯中，用120目濾布封口，培養(yǎng)至出蜂。觀察并記錄寄生蜂的情況，每處理30次重復。

1.2.2 寄生蜂自身密度干擾效應 設置6個密度的接蜂量：1、2、3、4、5、6頭，每個處理分別放50粒3日齡的瓜實蠅蛹作為寄主。首先將寄主放入500 ml的燒杯中，然后放入羽化24 h已交配的雌蜂，以15%蜜水飼喂，用黑布封杯口。寄生24 h后將雌蜂移走，將實蠅蛹放入盛有少量細沙的塑料杯中，用120目濾布封口，培養(yǎng)至出蜂。觀察并記錄寄生蜂的情況，每處理20次重復。

1.3 數據處理

寄生蜂對寄主的寄生功能反應采用HollingⅡ模型進行模擬，自身密度干擾效應采用Hassell- Varley提出的模型方程進行模擬，相應的公式及計算方法參見丁巖欽等[19]、鄭敏琳等[20]。

文中所指的死亡率指由于寄生蜂的刺探和不成功羽化等造成的寄主死亡情況，寄主校正死亡率的公式是在Abbott[21]的基礎上改進得到的：

2 結果與分析

2.1 寄主齡期對寄生蜂寄生力及后代性比的影響

蠅蛹金小蜂對不同日齡瓜實蠅蛹的寄生率及其子代性比的影響如表1所示，隨著寄主數量的增加，蠅蛹金小蜂對瓜實蠅的寄生數量也增加。不同日齡瓜實蠅蛹不影響蠅蛹金小蜂寄生數量（p<0.05）。蠅蛹金小蜂寄生不同日齡瓜實蠅蛹，其子代雌性比率均大于56%，且不同日齡差異不顯著。總體而言，無論是寄生數量還是后代雌性比，均是4日齡高，2日齡和6日齡偏低，呈單峰型。表明，4日齡是蠅蛹金小蜂偏好寄生瓜實蠅蛹的齡期。

2.2 蠅蛹金小蜂對不同齡期寄主的寄生效能

蠅蛹金小蜂對不同日齡瓜實蠅蛹的寄生數量均隨蠅蛹密度的增大而增加，在低密度下，二者增長趨勢相一致，但隨著密度的增大，被寄生的蛹的數量減少，趨于平緩。經模擬，其結果符合HollinⅡ模型（圖1），通過線性回歸后的Holling方程分別為：Na= 0.4780N0/（1+0.010N0）（2日齡）（χ2=0.2826 < χ2（3，0.05）=7.81）；Na= 0.4740N0/ （1+0.0086N0） （4日齡）（χ2=0.1278 < χ2（3，0.05）= 7.81）；Na= 0.4764N0/（1+0.0099N0）（6日齡）（χ2= 0.3134 < χ2（3，0.05）=7.81）。

2.3 蠅蛹金小蜂對不同日齡寄主的尋找效應

寄主密度與天敵尋找效應關系密切，尋找效應必須依賴于寄主的密度，通常寄主密度增加，天敵尋找的時間減少，寄生效率提高。將蠅蛹金小蜂搜尋效應與不同日齡瓜實蠅密度之間進行回歸分析，結果表明天敵搜尋寄主時間均隨寄主密度的增加而呈線性下降（圖2）。比較回歸方程系數可知，蠅蛹金小蜂對4日齡瓜實蠅蛹的搜尋效應高于2日齡和6日齡的瓜實蠅蛹。

2.4 蠅蛹金小蜂自身密度對尋找效應的影響

瓜實蠅蛹的數量一定時，蠅蛹金小蜂不同密度對其寄生力的影響如表2所示。在實蠅蛹數量相同情況下，隨著寄生蜂數量增加，被寄生實蠅蛹數量也逐漸增加，即存活的實蠅蛹數量逐漸減少。單頭蠅蛹金小蜂所寄生瓜實蠅蛹數量隨著蠅蛹金小蜂數量的增加而逐漸減少。在一定空間范圍內蠅蛹金小蜂的發(fā)現域隨著自身密度的不斷增大反而相應減小，即搜索寄主的效率降低，個體之間的干擾效應隨著密度增加而逐漸增大，且越來越明顯。通過數據分析建立了Hassell-Varley模型為：a= 0.075 3P–0.3051（χ2=0.007 < χ2（3，0.05）= 7.81）。

蠅蛹金小蜂自身密度的增加，對其后代性比和羽化率影響均不顯著（p>0.05），但顯著影響瓜實蠅的死亡率，蠅蛹金小蜂密度越大對寄主造成的死亡率就越高。

3 討論

寄生蜂功能反應的研究是闡述寄生蜂寄生特性的基礎，是評估一種寄生蜂是否為某種害蟲潛在寄生蜂的標準之一，同時也為害蟲最佳生物防治物的選擇提供了理論基礎[22]。本文研究了蠅蛹金小蜂對瓜實蠅的寄生功能反應，為進一步評估是否可以利用該寄生蜂對瓜實蠅進行防治提供了理論依據。

通過研究發(fā)現，當瓜實蠅蛹密度較低時，隨著寄主密度的增加，蠅蛹金小蜂寄生的寄主數量與密度的增加相一致，當增大到一定數量時，其寄生數量的變化較小。寄主的密度對寄生蜂的寄生有一定的影響，蠅蛹金小蜂對瓜實蠅蛹的寄生蜂功能反應均符合HollingⅡ模型。這與大多數寄生蜂對寄主的寄生效能一致，也同本實驗室開展的研究蠅蛹俑小蜂對桔小實蠅和瓜實蠅蛹及蠅蛹金小蜂對桔小實蠅蛹的寄生功能反應相一致。寄生蜂的功能反應類型并不是固定不變的，在功能反應中，一些因素的改變往往能夠導致模擬模型的改變，如寄生蜂的日齡、寄主日齡和溫濕度的變化等。本文從寄生力和子代性比兩個方面研究了蠅蛹金小蜂對不同寄主日齡（2日齡、4日齡和6日齡瓜實蠅蛹）的寄生效能，明確了4日齡寄主是其最佳的寄生齡期，而其他因素影響下的功能反應尚不清楚，有待進一步探討。

林文超[23]研究表明，蠅蛹金小蜂對超過1.5 cm土壤中的桔小實蠅蛹寄生率顯著降低，幾乎不能寄生超過2 cm土壤深度的桔小實蠅蛹；唐良德等[24]研究發(fā)現，蠅蛹俑小蜂對不同土壤深度中的實蠅蛹寄生率差別很大，當超過2 cm時，蠅蛹俑小蜂對桔小實蠅的寄生率顯著下降；而本研究是在實驗室內進行的，主要為該蜂室內飼養(yǎng)提供理論支撐，故選用的是裸露的瓜實蠅蛹。

寄生蜂對寄主的搜尋效應是寄生蜂在寄生過程中對寄主攻擊的一種行為效應，并將其分為正密度反應、負密度反應和無密度反應3種方式。寄生蜂自身密度也會對寄生反應產生影響。當寄生蜂密度較低時，單頭雌成蜂搜索寄主的成功概率較高，而且不易受到其他寄生蜂個體的干擾；隨著寄生蜂密度增加，單頭雌蜂可成功搜索的寄主數量相對減少，個體之間產生競爭和干擾，導致實際寄生的害蟲數量反而下降。本研究明確了蠅蛹金小蜂對4日齡瓜實蠅蛹的搜尋效應顯著高于2日齡和6日齡，并明確了蠅蛹金小蜂自身密度不影響子代性比和羽化率，但顯著影響寄主的死亡率。在評價天敵昆蟲對害蟲的控制效果時，需要將功能反應和數值反應聯合分析，才能更加準確、客觀的反映天敵的控害潛能。本文從功能反應和數值反應兩個維度均體現出4日齡寄主是影響寄生蜂潛能的關鍵齡期，因此，在田間釋放利用蠅蛹金小蜂防治瓜實蠅時需充分考慮這一因素，選擇好合適的釋放時間，確保提高防治效果。

參考文獻

[1] Christenson L D， Foote R H. Biology of fruit flies[J]. Annual Review of Entomology， 1960， 5： 171-192.

[2] Nishida T， Bess H A. Applied ecology in melon fly control[J]. Journal of Economic Entomology， 1950， 43（6）： 877-883.

[3] 中華人民共和國動植物檢疫局， 農業(yè)部植物檢疫實驗所. 中國進境植物檢疫有害生物選編[M]. 北京： 中國農業(yè)出版社， 1997： 182-184.

[4] 國家質量監(jiān)督檢驗檢疫總局. 中華人民共和國進境植物檢疫性有害生物名錄[Z/OL]. （2007-06–07）. http：//www. aqsiq.gov.cn/xxgk_13386/ywxx/dzwjy/200706/t20070607_257695.htm.

[5] 李 磊， 陳泰運， 牛黎明， 等. 苦瓜套袋防治瓜實蠅和南瓜實蠅的效果評價[J]. 植物保護， 2015， 41（6）： 225-229.

[6] 程智慧， 趙 英， 孟煥文， 等. 不同材質果袋春夏季節(jié)套袋對黃瓜果實發(fā)育和品質的影響[J]. 生態(tài)學報， 2007， 27（2）： 732-739.

[7] 馬 錁， 張瑞萍， 陳耀華， 等 . 瓜實蠅的生物學特性及綜合防治研究概況[J]. 廣東農業(yè)科學， 2010， 37（8）： 131-135.

[8] 曾秀丹， 龔 治， 彭正強. 2種瓜實蠅寄生蜂的研究進展[J]. 熱帶作物學報， 2017， 38（2）： 381-387.

[9] Willard H F. Opius fletcheri as a parasite of the melon fly in Hawaii[J]. Journal of Agricultural Research， 1920， 20（6）： 423-438.

[10] Vargas R I， Leblanc L Harris E J， et al. Regional suppression of Bactrocera fruit flies （Diptera： Tephritidae） in the pacific through biological control and prospects for future introductions into other areas of the world[J]. Insects， 2012， 3： 727-742.

[11] Vargas R I， Long J， Miller N W， et al. Releases of Psyttalia fletcheri （Hymenoptera： Braconidae） and sterile flies to suppress melon fly （Diptera： Tephritidae） in Hawaii[J]. Journal of Economic Entomology， 2004， 97（5）： 1 531-1 539.

[12] Lawrence P O， Harris E J， Bautista R C， et al. Development and reproductive biology of the egg-pupal parasite， Fopius arisanus in Anastrepha suspense， a new tephritid host[C]. Penang， Malaysia， 2000.

[13] Harris E J， Bautista R C， Vargas R I， et al. Suppression of melon fly （Diptera： Tephritidae） populations with releases of and （Hymenoptera： Braconidae） in North Shore Oahu HI USA[J]. Biocontrol， 2010， 55（5）： 593-599.

[14] 趙海燕，曾 玲，梁廣文，等. 蠅蛹金小蜂對桔小實蠅蛹的寄生功能反應[J]. 環(huán)境昆蟲學報， 2014， 36（1）： 122 -126.

[15] Noyes J S.Interactive catalogue of world Chalcidoidea[M]. 2nd ed. London： Taxapad and the Natural History Museum， 2002.

[16] Meyer J A， Mullens B A， Cyr T L， et al. Commercial and naturally occurring fly parasitoids （Hymenoptera： Pteromalidae） as biological control agents of stable flies and house flies （Diptera： Muscidae） on California dairies[J]. Journal of Economic Entomology， 1990， 83（3）： 799-806.

[17] Ovruski S， Aluja M， Sivinski J， et al.Hymenopteran parasitoids on fruit - infesting Tephritidae （Diptera） in Latin America and the southern United States： diversity， distribution， taxonomic status and their use in fruit fly biological control [J]. Integrated Pest Management Reviews， 2000， 5（2）： 81- 107.

[18] Zhao H Y， Zeng L， Xu Y J， et al. Effects of host age on the parasitism of （Hymenoptera： Pteromalidae） an ectoparasitic pupal parasitoid of （Diptera： Tephritidae）[J]. Florida Entomologist， 2013， 96（2）： 451-457.

[19] 丁巖欽. 天敵-害蟲作用系統(tǒng)中的數學模型及其主要參數的估計： 一、捕食者-獵物系統(tǒng)中的捕食作用模型[J]. 昆蟲知識， 1983（4）： 187-190.

[20] 鄭敏琳， 黃居昌， 季清娥， 等. 長柄俑小蜂寄生橘小實蠅蛹的功能反應[J]. 華東昆蟲學報， 2006， 15（2）： 155-157.

[21] Abbott W. A method of computing the effectiveness of an insecticide[J]. Journal of Economic Entomology， 1925， 18： 265-267.

[22] Jones D B， Giles K L， Berberet R C， et al. Functional responses of an introduced parasitoid and an indigenous parasitoid on green bug at four temperatures[J]. Enviromental Entomology， 2003， 32： 425-432.

[23] 林文超. 幾種因子對蠅蛹金小蜂寄生桔小實蠅效能的影響[D]. 福州：福建農林大學， 2007.

[24] 唐良德， 趙海燕， 秦 雙， 等. 蠅蛹俑小蜂生物學特性及土壤因子對其寄生的影響[J]. 中國生物防治學報，2015，31（4）： 467-472.