陳曉璐,張淑輝,王文茹,于雯,羅靜靜,彭福田

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超表達(dá)不同亞基對(duì)番茄葉綠素?zé)晒鈪?shù)及光合特性的影響

陳曉璐,張淑輝,王文茹,于雯,羅靜靜,彭福田*

山東農(nóng)業(yè)大學(xué) 園藝科學(xué)與工程學(xué)院, 山東 泰安 271018

以超表達(dá)番茄株系（T41、T43、T44）、PpSnRK1β株系（T21、T23）、PpSnRK1β株系（T91、T92）及野生型番茄（）為試材，研究SnRK1對(duì)番茄葉綠素?zé)晒鈪?shù)及光合特性的影響。結(jié)果表明，植物的潛在最大光能轉(zhuǎn)換效率（）比野生型高5.13%-7.70%；PSII的實(shí)際光化學(xué)量子效率（ΦPSII）比野生型高44.44%~94.44%。同時(shí)與野生型番茄相比，超表達(dá)各亞基的番茄功能葉片的凈光合速率均有不同程度的提高，其中PpSnRK1β超表達(dá)株系比野生型WT提高38.76％和42.18%；CO2飽和點(diǎn)比野生型番茄均有不同程度的提高，比野生型高3.6%~30.73%。各轉(zhuǎn)基因株系的胞間CO2濃度和氣孔導(dǎo)度均高于野生型，并且隨著中午氣溫的升高，野生型番茄胞間CO2濃度明顯下降，而轉(zhuǎn)基因株系沒(méi)有顯著的下降。因此，說(shuō)明SnRK1對(duì)植物光合作用有重要的調(diào)控作用。

SnRK1; 番茄; 葉綠素?zé)晒鈪?shù); 光合作用

（蔗糖非發(fā)酵–1–型相關(guān)蛋白激酶–1）與酵母中和哺乳動(dòng)物中蔗糖非發(fā)酵相關(guān)的蛋白激酶在序列上高度保守[1]，在結(jié)構(gòu)上，由一個(gè)催化亞基和與兩個(gè)調(diào)節(jié)亞基組成三元復(fù)合體[2]，是植物體內(nèi)生理活動(dòng)的調(diào)控樞紐之一，在植物的礦物質(zhì)攝取、非生物脅迫、逆境信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)和生理代謝、ABA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)以及植物生長(zhǎng)發(fā)育等各種激素代謝過(guò)程中發(fā)揮廣泛的作用[3]，主要通過(guò)磷酸化修飾代謝酶活性的方式參與其中[4,5]。

光合作用是番茄生長(zhǎng)發(fā)育和產(chǎn)量形成的基礎(chǔ)，而番茄光合作用除受植株本身內(nèi)在因素的制約外，還與CO2等各種環(huán)境因素密切相關(guān)[6]。CO2是空氣中常見(jiàn)的化合物，也是植物進(jìn)行光合作用的底物，目前空氣中的CO2濃度(330 μmol·mol-1左右)遠(yuǎn)遠(yuǎn)低于植物的CO2飽和點(diǎn)，較低的CO2濃度就成為植物光合速率主要限制因子。近幾年，大氣中CO2濃度逐漸升高，CO2濃度升高會(huì)影響植物的生理反應(yīng)，進(jìn)而影響植物地上與地下部分的質(zhì)量和生物量分配，以及土壤中根系和土壤生物的活動(dòng)[7]。植物體內(nèi)也相應(yīng)地做調(diào)節(jié)，來(lái)應(yīng)對(duì)這一外界環(huán)境的變化，例如，大氣中CO2濃度升高在增強(qiáng)植物碳水化合物積累的同時(shí)，也需要植物形成一個(gè)更加強(qiáng)壯的根系以便吸收更多的養(yǎng)分，維持植物的正常生長(zhǎng)，其中促進(jìn)側(cè)根的生長(zhǎng)和發(fā)育是非常重要的方面。另外，大氣CO2濃度升高在促進(jìn)植物生長(zhǎng)發(fā)育的同時(shí)，也會(huì)對(duì)植物的氣孔密度、導(dǎo)度和運(yùn)動(dòng)帶來(lái)明顯的影響。之前關(guān)于對(duì)蛋白激酶相應(yīng)機(jī)制的研究主要集中于碳氮代謝方面，這一方面的研究也越來(lái)越引起人們重視。

葉綠素被視為光合作用系統(tǒng)的內(nèi)在探針，葉綠素?zé)晒鈩?dòng)力學(xué)過(guò)程研究是目前最為先進(jìn)的無(wú)損傷測(cè)定植物光合作用能量吸收、傳遞、耗散、分配的的重要研究?jī)?nèi)容和方法。與“表觀性”的氣體交換指標(biāo)相比，葉綠素?zé)晒鈪?shù)更具有反映“內(nèi)在性”特點(diǎn)[8]。郭培國(guó)等[9]研究發(fā)現(xiàn)，增加銨態(tài)氮施用比例，煙草的和值升高，、Fv/F、比值有所上升，有利于改善光合特性，提高產(chǎn)量，改善品質(zhì)。張其德等[10]對(duì)不同產(chǎn)量水平的水稻品種進(jìn)行了苗期熒光動(dòng)力學(xué)測(cè)定，結(jié)果表明，不同水稻品種苗期葉片的Fv/F和，均與該品種的產(chǎn)量水平呈正相關(guān)，其符合率高達(dá)93%。這說(shuō)明幾乎所有的光合作用過(guò)程的變化均可通過(guò)葉綠素?zé)晒夥从吵鰜?lái)，是一種簡(jiǎn)便、可靠、快捷的方法。

通過(guò)本實(shí)驗(yàn)室前期對(duì)果樹(shù)蛋白激酶的研究，發(fā)現(xiàn)平邑甜茬蛋白激酶亞基編碼基因在番茄中超表達(dá)提高了植株的光合速率、淀粉含量及其利用率[11,12]，通過(guò)對(duì)數(shù)字基因表達(dá)譜的分析顯示，光合途徑中差異表達(dá)的10個(gè)基因中7個(gè)基因的轉(zhuǎn)錄水平被上調(diào)[13]。這些結(jié)果都表明，參與對(duì)植物光合途徑的調(diào)控，但其機(jī)理尚不清楚。為進(jìn)一步探究果樹(shù)蛋白激酶的功能，本研究以超表達(dá)各亞基的番茄為試驗(yàn)材料，探討1和2對(duì)番茄酶活性、葉綠素?zé)晒鈪?shù)、凈光合速率、CO2飽和點(diǎn)等光合活性的影響，研究桃蛋白激酶各亞基對(duì)葉綠素?zé)晒鈪?shù)及光合特性的調(diào)節(jié)作用，為進(jìn)一步闡明果樹(shù)蛋白激酶的功能提供參考。

1 材料與方法

1.1 試驗(yàn)材料

以野生型‘Sy12f’番茄（）和超表達(dá)1和2番茄植株為試材。

1.2 SnRK1酶活性測(cè)定

酶活性檢測(cè)參照王貴芳等[13]的測(cè)定方法。

1.3 葉綠素?zé)晒鈪?shù)測(cè)定

使用FMS2葉綠素?zé)晒鈨x（英國(guó)hansatech公司）于上午10點(diǎn)到12點(diǎn)測(cè)定在自然光下穩(wěn)態(tài)熒光（F）、最大熒光值（F）和最大可變熒光（F），并于遮光暗處理20 min后測(cè)定暗適應(yīng)的最小熒光（F）、最大熒光（F）和最大可變熒光（F）；由此得出暗適應(yīng)和光適應(yīng)下PSII最大光化學(xué)效率（和）、PSII的實(shí)際光化學(xué)量子效率（ΦPSII）和光化學(xué)淬滅系數(shù)（qP）。

1.4 凈光合速率、CO2飽和點(diǎn)等光合活性指標(biāo)測(cè)定

在8月份晴天選擇充分展開(kāi)的基部以上第四葉，采用CIRAS-3便攜式光合儀（PP Systems，美國(guó)），CO2濃度設(shè)定為390 μL?L-1，同時(shí)測(cè)定其凈光合速率、胞間CO2濃度和氣孔導(dǎo)度。測(cè)定不同番茄株系CO2飽和點(diǎn)時(shí)，CO2濃度由光合儀配套的CO2小鋼瓶進(jìn)行調(diào)節(jié)，測(cè)定時(shí)設(shè)定的內(nèi)源光強(qiáng)為1100 μmol?m-2?s-1，每個(gè)CO2濃度下控制測(cè)定時(shí)間為300 s，數(shù)據(jù)穩(wěn)定后記錄，5次重復(fù)取平均值。

2 結(jié)果與分析

2.1 番茄株系SnRK1酶活

對(duì)超表達(dá)株系T41、T43、T44，1超表達(dá)株系T21、T23和2超表達(dá)株系T91、T92進(jìn)行酶活性檢測(cè)，結(jié)果顯示其酶活性與對(duì)照野生型番茄WT相比都有所提高，分別增加6.82%、14.74%、18.31%，2.95%、9.54%和53.33%、36.47%（圖1）。

圖 1 野生型及轉(zhuǎn)基因番茄株系葉片中SnRK1酶活性

注：WT：野生型；T41、T43和T44：超表達(dá)番茄株系；T21和T23：超表達(dá)1番茄株系；T91和T92：超表達(dá)2番茄株系。

Note: WT: wild type tomato; T41, T43 and T44: transgenictomato lines; T21 and T23: transgenic1tomato lines; T91 and T92: transgenic2tomato lines.

2.2 番茄株系葉綠素?zé)晒鈪?shù)

通過(guò)對(duì)野生型及各轉(zhuǎn)基因株系進(jìn)行葉片葉綠素?zé)晒鈪?shù)的測(cè)定，結(jié)果顯示，與對(duì)照野生型番茄WT相比，除T41外，其他轉(zhuǎn)基因番茄株系的F均高于野生型，其中T23和T91分別比野生型高10.79%和9.12%，差異顯著。由表可以看出，轉(zhuǎn)基因番茄株系葉片的和比野生型均有不同程度的提高，其中常用來(lái)表示光系統(tǒng)Ⅱ（PSII）的活性，結(jié)果顯示，除1超表達(dá)株系T21、T23外，超表達(dá)株系T41、T43、T44和2超表達(dá)株系T91、T92較野生型相比均有明顯提高，分別提高7.70 %、5.13 %、5.13%和7.70%、7.70%（表1）。

PSII的實(shí)際光化學(xué)量子效率（ΦPSII）反映了在照光條件下PSII反應(yīng)中心部分關(guān)閉下的實(shí)際光化學(xué)的效率；可變熒光的光化學(xué)淬滅系數(shù)（qP）可以反映光合活性的高低。由表可以看出，轉(zhuǎn)基因番茄株系葉片測(cè)定的ΦPSII均顯著高于野生型，超表達(dá)株系T41、T43、T44，1超表達(dá)株系T21、T23和2超表達(dá)株系T91、T92分別比野生型高50.00%、61.11%、50.00%，44.44%、50.00%和94.44%、77.78％，其中PpSnRK1β超表達(dá)株系T91、T92最為顯著；轉(zhuǎn)基因番茄株系葉片測(cè)定的qP均高于野生型，其中PpSnRK1β超表達(dá)株系T92最為顯著（表1）。

表 1 野生型及轉(zhuǎn)基因番茄株系葉片葉綠素?zé)晒鈪?shù)

注：同列數(shù)字后不同字母表示不同轉(zhuǎn)基因株系差異達(dá)5%顯著水平。

Note: Values followed by different transgenic lines within a column are significant at the 5% level.

2.3 番茄株系凈光合速率

通過(guò)對(duì)野生型及各轉(zhuǎn)基因番茄株系進(jìn)行凈光合速率的測(cè)定，結(jié)果顯示，超表達(dá)株系T41、T43、T44，1超表達(dá)株系T21、T23和2超表達(dá)株系T91、T92對(duì)比野生型番茄WT均有不同程度的提高，其中PpSnRK1β超表達(dá)株系最高，分別為20.4 μmol?m-2?s-1和20.9 μmol?m-2?s-1，比野生型WT提高38.76%和42.18%，差異顯著（圖2）。

圖 2 野生型及轉(zhuǎn)基因番茄株系葉片凈光合速率

2.4 番茄株系二氧化碳飽和點(diǎn)

對(duì)野生型及各轉(zhuǎn)基因株系進(jìn)行CO2飽和點(diǎn)測(cè)定，結(jié)果顯示，超表達(dá)株系T41、T43、T44，1超表達(dá)株系T21、T23和2超表達(dá)株系T91、T92對(duì)比野生型番茄WT均有不同程度的提高，其中2超表達(dá)株系最高，分別高出23.96%和30.73%，差異顯著(圖3)。

圖 3 野生型及轉(zhuǎn)基因番茄植株CO2飽和點(diǎn)

2.5 番茄株系胞間CO2濃度和氣孔導(dǎo)度日變化

對(duì)野生型及各轉(zhuǎn)基因番茄株系進(jìn)行胞間CO2濃度及氣孔導(dǎo)度日變化的測(cè)定，結(jié)果顯示，各轉(zhuǎn)基因株系的胞間CO2濃度均高于野生型，并且隨著中午氣溫的升高，野生型番茄胞間CO2濃度明顯下降，而轉(zhuǎn)基因株系沒(méi)有顯著的下降（圖4-A）；各轉(zhuǎn)基因株系的氣孔導(dǎo)度均高于野生型，在11:00時(shí)，氣孔導(dǎo)度差異最為顯著，超表達(dá)株系、1超表達(dá)株系和2超表達(dá)株系分別比野生型高12.33%、27.40%和31.51%（圖4-B）。

圖 4 野生型及轉(zhuǎn)基因番茄株系胞間CO2濃度和氣孔導(dǎo)度的變化

A：野生型及轉(zhuǎn)基因番茄胞間CO2濃度的變化 Change of intercellular CO2 concentration in wild type and transgenic tomato leaves；B：野生型及轉(zhuǎn)基因番茄株系氣孔導(dǎo)度的變化 Change of stomatal conductance in wild type and transgenic tomato leaves

3 討論與結(jié)論

葉綠素?zé)晒鈩?dòng)力學(xué)參數(shù)主要表達(dá)的是植物光合作用中的能量傳遞和轉(zhuǎn)化[14]，幾乎所有的光合作用過(guò)程的變化均可通過(guò)葉綠素?zé)晒夥从吵鰜?lái)，而且其不僅能反映光合作用過(guò)程中的光能吸收、激發(fā)能傳遞和光化學(xué)反應(yīng)等的光合作用原初反應(yīng)過(guò)程，而且與其電子傳遞、質(zhì)子梯度的建立及ATP合成和CO2固定等過(guò)程有關(guān)。Martin等[15]研究發(fā)現(xiàn)，高溫破壞了PSII，使大麥PSII的電子供體和電子受體失活，光合放氧復(fù)合體的功能下降，大麥光合速率降低。前人另外研究發(fā)現(xiàn)，病害脅迫使得PSII開(kāi)放的反應(yīng)中心比例和參與CO2固定的電子減少，使光合電子傳遞能力減弱，光合色素捕獲的光能以轉(zhuǎn)化為化學(xué)能的速度和效率變慢，葉片暗反應(yīng)受阻，PSII量子產(chǎn)量減小，光合速率下降，不利于棉花最終產(chǎn)量的形成[16]，這些都說(shuō)明PSII反應(yīng)中心是植物光合作用的重要部位。暗適應(yīng)初始熒光（F），在一定程度上可以表示植物光合系統(tǒng)中PSII的抗損傷能力。本研究中，通過(guò)對(duì)葉綠素?zé)晒鈩?dòng)力學(xué)一系列參數(shù)進(jìn)行測(cè)定，結(jié)果表明，除T41外，其他各轉(zhuǎn)基因番茄株系F均高于野生型，一定程度上可以說(shuō)明轉(zhuǎn)基因番茄株系的光合系統(tǒng)中PSII的抗損傷能力有所提高。PSII有效光量子產(chǎn)量（）反映了開(kāi)放PSII反應(yīng)中心原初光能捕獲能力[17]，而PSII實(shí)際光能量子產(chǎn)量（ΦPSII）則是反映反應(yīng)中心在一部分關(guān)閉情況下的實(shí)際原初光能捕獲系數(shù)[18]，光化學(xué)淬滅系數(shù)（qP）反映了PSII原初電子受體的開(kāi)放程度，本研究結(jié)果表明，轉(zhuǎn)各亞基番茄株系、ΦPSII和qP均高于野生型，其中超表達(dá)2番茄植株結(jié)果最為顯著（表1）。這些結(jié)果都說(shuō)明可以通過(guò)改善葉綠素?zé)晒鈪?shù)調(diào)控PSII反應(yīng)中心進(jìn)而調(diào)節(jié)植物的光合途徑。

光合作用是番茄生長(zhǎng)發(fā)育和產(chǎn)量形成的基礎(chǔ)，擬南芥蛋白激酶的α催化亞基編碼基因在葉肉細(xì)胞原生體中的瞬時(shí)表達(dá)發(fā)現(xiàn)，影響到超過(guò)1000個(gè)基因的表達(dá)，其中參與光合作用的基因表達(dá)被上調(diào)[19]，超表達(dá)馬鈴薯的凈光合速率、蒸騰速率、胞間二氧化碳濃度和氣孔導(dǎo)度均明顯高于野生型馬鈴薯[20]，在本研究中發(fā)現(xiàn)轉(zhuǎn)基因番茄植株功能葉凈光合速率比野生型番茄均有不同程度的提高（圖2），與前人研究相符，這說(shuō)明可以參與植物光合途徑的調(diào)控。到2100年，大氣中CO2濃度將上升至540~970 μmol·mol-1之間[21]。CO2是植物光合作用的反應(yīng)底物，因此，大氣中CO2濃度升高造成溫室效應(yīng)的同時(shí)，也會(huì)影響植物的光合作用，同樣會(huì)影響植物的生長(zhǎng)。本研究對(duì)野生型及超表達(dá)番茄植株的CO2飽和點(diǎn)的測(cè)定表明，超表達(dá)各亞基番茄株系CO2飽和點(diǎn)均高于野生型，其中2在番茄中超表達(dá)提高最顯著（圖3），與前人研究相符。氣孔是植物葉片與外界進(jìn)行氣體交換的主要通道。通過(guò)氣孔擴(kuò)散的氣體有O2、CO2和水蒸汽。植物在光下進(jìn)行光合作用，經(jīng)由氣孔吸收CO2。本研究對(duì)野生型及超表達(dá)番茄植株氣孔導(dǎo)度及胞間CO2濃度的測(cè)定表明，與野生型番茄株系相比，轉(zhuǎn)各番茄株系胞間CO2濃度和氣孔導(dǎo)度受日氣溫影響變化幅度比野生型明顯變小。Ryutaro Morita等[22]在水稻中研究發(fā)現(xiàn)，存在一個(gè)水稻營(yíng)養(yǎng)器官淀粉合成過(guò)程中的正調(diào)控因子CRCT，超表達(dá)水稻的CO2飽和點(diǎn)提高，通過(guò)數(shù)字基因表達(dá)譜分析番茄中也存在CRCT同源基因可以被上調(diào)，初步推測(cè)可能通過(guò)調(diào)控此基因來(lái)調(diào)節(jié)CO2飽和點(diǎn)，但具體機(jī)理還需進(jìn)一步研究。這都說(shuō)明可能通過(guò)參與CO2吸收過(guò)程進(jìn)而調(diào)節(jié)光合作用淀粉合成。

綜上所述，在番茄中超表達(dá)提高了植株蛋白激酶的活性，改善了葉片中葉綠素?zé)晒鈪?shù)，提高了葉片的凈光合速率和CO2飽和點(diǎn)，同時(shí)增加了植株的胞間CO2濃度和氣孔導(dǎo)度；因此，可能通過(guò)改善葉綠素?zé)晒鈪?shù)及提高CO2吸收量等途徑，調(diào)控植物光合作用途徑。但是植物的光合作用是個(gè)復(fù)雜的過(guò)程，蛋白激酶參與光合作用的作用位點(diǎn)及其作用機(jī)理，還有待進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn)。

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Effects of Different Subunits ofOverexpression on Chlorophy II Fluorescence Parameters and Photosynthetic Characteristics of Tomato

CHEN Xiao-lu, ZHANG Shu-hui, WANG Wen-ru, YU Wen, LUO Jing-jing, PENG Fu-tian*

271018,

Effects of SnRK1 on chlorophyll fluorescence parameters and photosynthetic characteristics of tomato were studied by overexpressing PpSnRK1 tomato lines (T41, T43, T44), PpSnRK1 1 lines (T21, T23), PpSnRK1 2 lines (T91, T92) and wild type tomato ().Results showed that the potential maximum light energy conversion efficiency (Fv/Fm) of plants is 5.13%-7.70% higher than that of wild type. PSII actual photochemical quantum efficiency (Φ PSII) is 44.44%-94.44% higher than that of wild type. The net photosynthetic rate of the functional leaves of tomato overexpression of PpSnRK1 subunits increased to some extent, the overexpression lines ofPpSnRK1βwere 38.76% and 42.18% higher than the wild-type WT. The CO2 saturation point of tomato was increased by 3.6% to 30.73% higher than that of wild-type tomato. The intercellular CO2concentration and stomatal conductance of all transgenic lines were all higher than those of wild type. With the increase of noon temperature, the concentration of intercellular CO2of wild type tomato decreased significantly, while that of transgenic lines did not decrease significantly, this indicated that SnRK1 plays an important role in regulating plant photosynthesis.

SnRK1; tomato; chlorophyll fluorescence parameters; photosynthesis

S641.2

A

1000-2324(2019)03-0361-06

10.3969/j.issn.1000-2324.2019.03.002

2018-02-27

2018-04-02

國(guó)家自然科學(xué)基金(31672099);山東省“雙一流”建設(shè)獎(jiǎng)補(bǔ)資金(SYL2017YSTD10);國(guó)家現(xiàn)代農(nóng)業(yè)技術(shù)體系建設(shè)專項(xiàng)資金(CARS-31)

陳曉璐(1992-),女,碩士研究生,主要從事果樹(shù)生理生態(tài)研究. E-mail:chenxiaolu1992@163.com

Author for correspondence. E-mail:pft@sdau.edu.cn