侯文娟 羅文姬 韋潔

摘 要：該研究以廣西林業(yè)科學研究院提供的尾巨桉DH3229幼苗為材料，以分析純AlCl3·6H2O為鋁（Al）的供體，以硝普鈉（SNP）為一氧化氮（NO）的供體，設置3個SNP濃度（0、10、500 μmol·L-1）和2個Al水平（0、5 mmol·L-1），每5d澆一次含不同濃度Al和SNP的營養(yǎng)液，持續(xù)20周，分析Al脅迫對幼苗生長生理特性的影響，并探討不同濃度外源SNP施加對植物Al毒害有無緩解作用及其緩解機理。結果表明：Al施加能顯著降低尾巨桉DH3229幼苗的生物量、葉片葉綠素a、總葉綠素含量、葉綠素a/b值和可溶性糖含量;Al脅迫顯著增加幼苗相對電導率、MDA、SOD、游離脯氨酸含量。外源施加適量 （10 μmol·L-1） 的SNP能使Al脅迫下桉樹幼苗根和葉等生物量、葉片葉綠素含量以及Chl a/b顯著提高，同時降低其相對電導率、MDA含量和游離脯氨酸含量。可見，SNP具有雙重性，適量SNP施加可有效緩解Al對桉樹生長的脅迫，高濃度 （500 μmol·L-1） SNP則產(chǎn)生硝化脅迫從而抑制桉樹的生長。

關鍵詞：速生桉， 鋁毒害， 一氧化氮， 緩解， 氧化脅迫

中圖分類號：Q945

文獻標識碼：A

文章編號：1000-3142（2019）04-0437-09

Abstract：With Eucalyptus urophylla × E. grandis DH3229 seedlings as test material， a experiment was conducted to study nitric oxide（NO） alleviate the toxic effects of Aluminum（Al）. In this experiment， E. urophylla × E. grandis DH3229 were subjected to six treatments [two levels of Al stress and three levels of sodium nitroprusside （SNP）]. In this paper， we measured four plant growth indexs （root biomass， stem biomass， leaf biomass， and root stem ratio） and nine plant physiologic indexs （chlorophyll a， chlorophyll b， chlorophyll a+b， chlorophyll a/b， MDA content， relative electrical conductivity， free proline content， soluble sugar content， and SOD content） amongdifferent treatments. We used one-way ANOVAs andduncan multiple-range test to exam thedifferences between four plant growth indexs and nine plant physiologic indexs in six treatments. And then， we used principle conponent analysis （PCA） to reduce the number ofdimensions without much loss of information based on similarities anddifferences， and wedefined a limited number of “principal components” thatdescribe independent variation structures in thedata. At last， we chose an appropriate SNP content to alleviate the toxic effects of Al. The results showed that Al stress significantly inhibited root， stem， leaf biomass of seedlings， and the content of leaf chlorophyll a， chlorophyll a+b. Meanwhile， Al stress significantly increased the relative electrical conductivity， MDA， SOD and proline content. The application of 10 μmol·L-1 SNP increased siginificantly root and leaf biomass， the content of chlorophyll a and chlorophyll b， chlorophyll a/b under Al stress; anddecreased siginificantly the relative electrical conductivity， MDA and proline content. Apply an appropriate amount of SNP could effectively alleviate the toxic effects of Al on Eucalyptus seedling growth. However， high concentration of SNP could inhibit the growth of Eucalyptus seedling.

Key words：Eucalyptus， aluminum toxicity， nitric oxide， relieve， oxidative stress

鋁（Al）在正常情況下，對植物無顯著影響，但當土壤pH低于5.5時，鋁會從結晶中逐漸解離，以離子態(tài)釋放到溶液中，直接危害植物生長，降低了酸性土壤上農(nóng)作物的生產(chǎn)力，其中以A13+形態(tài)毒性最強（Kochian， 1995）。全世界約30%的土地面積屬于pH低于5.5的酸性土壤，其中約60%的酸性土壤分布在發(fā)展中國家。近年來，由于酸雨沉降、農(nóng)作物施肥不當以及環(huán)境條件的惡化，導致土壤酸化愈來愈嚴重。

速生桉（Eucalyptus）是世界上著名的三大速生樹種之一，也是世界上最具價值的闊葉樹硬質(zhì)材之一，主要分布在我國西南部的廣東、廣西及云貴地區(qū)（黃暉， 2004）。廣西以尾巨桉DH3229和巨尾桉廣林九號應用范圍最廣（吳永富等， 2012; 韋子仲， 2015）。桉樹是屬于比較喜酸的樹種，我國南方土壤為富鐵鋁化的酸性土壤，研究表明鋁毒害可能是抑制我國南方速生桉生長的潛在因素（楊梅等， 2011; 葉紹明， 2007; Nguyen et al.， 2003）。如何解決我國南方大面積速生桉人工林鋁毒害問題，提高富鋁化酸性土壤的速生桉林地生產(chǎn)力，緩解桉樹人工林的地力衰退，是目前我國林業(yè)生產(chǎn)中亟待解決的問題。目前，有關NO在植物耐鋁毒作用的相關研究已經(jīng)取得一定進展，已發(fā)現(xiàn)在決明子、紅蕓豆、小麥、綠豆、大豆和水稻等多種植物中添加NO均有緩解植物鋁毒害的作用（Wang & Yang， 2005; Zhang et al.， 2008; 侯寧寧， 2009; 楊利娟， 2009; Wang et al.， 2010），但關于NO對鋁脅迫下速生桉的緩解作用尚未見報道，外源施加的方式操作起來較其他方式更簡便，有可能提高桉樹耐鋁性和酸性土地資源利用率。本文研究探討不同濃度一氧化氮對鋁毒害下DH3229鋁毒害中的調(diào)控作用，分析添加NO是否提高桉樹的耐鋁性，以尋求緩解桉樹生長所受酸鋁脅迫的方式。

1 研究區(qū)概況與研究方法

1.1 材料準備

供試苗木為廣西林科院提供的3個月齡長勢健康且一致的尾巨桉DH3229（后稱DH3229）組培苗。在廣西大學林學院苗圃基地（108°17′E， 22°50′ N）進行試驗，2014年4月將苗木移植到規(guī)格為500 mm（內(nèi)徑） × 400 mm（盆高）的盆中，每盆種植桉樹1株，先正常澆水養(yǎng)護持續(xù)1周時間，然后開始每周澆1次改良Hoagland營養(yǎng)液，每盆澆1 L，緩苗1個月后，于2014年5月開始進行硝普鈉-鋁處理。開始處理后改為每2周澆1次用HCl或NaOH將pH調(diào)節(jié)到4.1～4.2的改良Hoagland營養(yǎng)液。鋁的供體為分析純AlCl3·6H2O，硝普鈉（SNP）作為一氧化氮（NO）的供體。

1.2 試驗設計

采用完全隨機試驗，參考Yang et al. （2015）和楊林通（2011）的研究，略有改動，設置3個SNP濃度（0、10和500 μmol·L-1）和2個Al水平（0和5 mmol·L-1），共計6個處理（表1），每處理10個重復。每5d澆1次含不同濃度Al和SNP的營養(yǎng)液，持續(xù)20周。CN-的濃度用亞鐵氰化鈉調(diào)平，營養(yǎng)液的pH用HCl或NaOH調(diào)節(jié)到4.1～4.2。

1.3 研究方法

處理結束后按照植物生理學實驗指導的方法測量包括葉片葉綠素含量、相對電導率、丙二醛、游離脯氨酸、可溶性糖、SOD含量等相關生理指標（張志良， 1990）。每處理選3株長勢平均具有代表性的苗木測定生物量。

2 結果與分析

2.1 SNP-Al互作對DH3229生物量的影響

由表2可知，不施加SNP時，5 mmol·L-1 Al脅迫下DH3229根莖葉生物量相對于CK分別減少了28.56%、34.78%和44.97%，差異極顯著，表明Al脅迫顯著抑制桉樹幼苗的生長。無Al脅迫的情況下，外源添加10 μmol·L-1 SNP處理并不顯著影響根莖葉生物量（P>0.05），而外源施加500 μmol·L-1 SNP則抑制根莖葉生物量積累（P<0.01）。這說明低濃度SNP對速生桉生長無顯著影響，高濃度的SNP對速生桉生長產(chǎn)生抑制作用。而Al脅迫情況下，外源添加10 μmol·L-1 SNP導致根、莖、葉生物量對比不加SNP的處理分別提高了23.81%、12.49%、57.59%，極顯著增加了根系和葉子的生物量（P<0.01），當增加SNP濃度至500 μmol·L-1時，生物量顯著降低。

2.2 SNP-Al互作對DH3229葉片色素的影響

由表3可知，不施加SNP時，Al脅迫顯著降低了葉綠素a、葉綠素b、葉綠素a+b的含量和葉綠素a/b比值，分別降低了39.23%、11.95%、32.52%和30.84%，說明鋁脅迫能抑制光合色素含量。無Al脅迫情況下，添加10 μmol·L-1 SNP不顯著影響葉色素含量（P>0.05），添加500 μmol·L-1 SNP處理極顯著降低葉色素含量（P<0.01）。說明了低濃度SNP對DH3229葉片色素無顯著影響，高濃度的SNP抑制光合色素含量。Al脅迫情況下，施加10 μmol·L-1 SNP葉片Chl a、Chl a+b含量和Chl a/b相對不施加SNP處理分別提高了43.72%、34.79%、23.71%，差異極顯著（P<0.01）。當增加SNP濃度至500 μmol·L-1時，光合色素含量顯著降低。由此可見，適宜濃度的SNP有利于增加鋁脅迫下桉樹幼苗的光合色素含量，但是過高的SNP含量不能增加鋁脅迫下桉樹幼苗的光合色素含量。

2.3 SNP-Al互作對DH3229葉片丙二醛（MDA）含量的影響

由圖1可知，在無SNP添加時，5 mmol·L-1 Al脅迫下，葉片MDA含量比CK增長115.43%，差異極顯著（P<0.01）。無Al脅迫情況下，添加10 μmol·L-1 SNP對葉片MDA含量無顯著影響（P>0.05）;添加500 μmol·L-1 SNP顯著提高MDA含量（P<0.01）。5 mmol·L-1 Al脅迫情況下，施加10 μmol·L-1 SNP極顯著降低了MDA含量（P<0.01），但添加500 μmol·L-1 SNP并不降低MDA含量（P>0.05）。

2.4 SNP-Al互作對DH3229葉片質(zhì)膜透性的影響

由圖2可知，無SNP添加時，5 mmol·L-1 Al脅迫下，葉片相對電導率比CK增長267.14%，差異極顯著（P<0.01）。無Al脅迫情況下，添加10 μmol·L-1 SNP對葉片相對電導率無顯著影響（P>

2.5 SNP-Al互作對DH3229葉片游離脯氨酸含量的影響

脯氨酸是植物細胞滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)，由圖3可知，不添加SNP時，5 mmol·L-1 Al脅迫下脯氨酸含量達到125.18 μg·g-1，比對照增加41.65%，差異極顯著（P<0.01）。無Al脅迫情況下，添加10 μmol·L-1 SNP對葉片游離脯氨酸含量無顯著影響（P>0.05）;添加500 μmol·L-1 SNP顯著提高葉片游離脯氨酸含量（P<0.01）。5 mmol·L-1 Al脅迫下，添加10 μmol·L-1 SNP的脯氨酸含量是100.13 μg·g-1，相比不添加SNP處理降低20%，差異極顯著（P<0.01）;添加500 μmol·L-1 SNP的脯氨酸含量與不添加SNP處理相比并無顯著差別。

2.6 SNP-Al互作對DH3229葉片可溶性糖含量的影響

由圖4可知，不添加SNP時，Al脅迫導致葉片可溶性糖含量相對CK減少25.13%，差異極顯著（P<0.01）。無Al脅迫情況下，添加10 μmol·L-1 SNP對葉片可溶性糖含量無顯著影響（P>0.05）;添加500 μmol·L-1 SNP顯著降低葉片可溶性糖含量（P<0.01）。5 mmol·L-1 Al脅迫下，添加SNP處理并不顯著影響葉片可溶性糖含量（P>0.05）。

2.7 SNP-Al互作對鋁脅迫下DH3229抗氧化系統(tǒng)酶活力的影響（SOD）

由圖5可知，不添加SNP時，Al脅迫導致葉片SOD含量相對CK增加189.22%，差異極顯著（P<0.01）。無Al脅迫情況下，添加10 μmol·L-1 SNP對葉片SOD含量無顯著影響（P>0.05）;添加500 μmol·L-1 SNP顯著增加葉片SOD含量（P<0.01）。5 mmol·L-1 Al脅迫下，添加10 μmol·L-1和500 μmol·L-1 SNP時SOD含量相對不添加SNP的處理增加53%和65%，差異極顯著（P<0.01）。

2.8 SNP-Al互作對DH3229生長生理指標的綜合評價

第一主成分主要包括根莖葉生物量等生長指標以及葉綠素a含量、葉綠素總量、相對電導率、MDA、可溶性糖、游離脯氨酸以及SOD含量，第二主成分主要反映葉綠素b的含量。進一步計算得到兩個主成分中所有原始指標的相應系數(shù)，所得出的主成分表達式如下：

3 討論與結論

植物的生物量累積以及生物量分配（即根冠比值）是表征其受脅迫程度的常用的生長指標（周琦和祝遵凌， 2015）。本研究中，根、莖和葉生物量積累等生長結果表明，5 mmol·L-1鋁施加顯著抑制DH3229苗木生長。這與前人的研究結果一致，可能的原因是鋁脅迫能抑制植物細胞伸長和分裂，抑制根尖對營養(yǎng)元素的吸收能力，致使植物缺乏生長所需養(yǎng)分（Nguyen et al.， 2005; 王水良等， 2010; 張啟明等， 2011）。葉片光合色素的產(chǎn)生機構葉綠體是植物光合作用的主體（陳屏昭等， 2004）。鋁脅迫條件下，多數(shù)植物都表現(xiàn)出葉綠素合成受抑制的現(xiàn)象，鋁脅迫直接影響光合器官的結構和活性（Akaya & Takenaka， 2001; 應小芳和劉鵬， 2005）。本研究中，鋁脅迫顯著降低DH3229葉片Chl a、總葉綠素含量和Chl a/b含量。葉綠素a、b含量的降低將抑制植物葉片進行正常的光合作用，且Car和Chl a/b的下降則可能預示植物抗逆性的下降，這與肖祥希等（2005）的研究結果相似。鋁脅迫可以通過影響線粒體的功能，產(chǎn)生過量的超氧自由基，造成膜質(zhì)過氧化反應的增加（Nguyen et al.， 2005），膜質(zhì)過氧化程度增大，這可能導致鋁脅迫下電解質(zhì)外滲增加，電導率升高。植物器官衰老時或在逆境條件下，自由基作用于脂質(zhì)發(fā)生過氧化反應，產(chǎn)生MDA，可通過MDA間接測定膜系統(tǒng)受損程度和細胞內(nèi)活性氧含量（周琦等， 2015; 侯文娟， 2016; 侯文娟等， 2016）。SOD可以消除體內(nèi)的植物體遭受氧化作用產(chǎn)生的自由基，SOD含量變化對植物體氧化和抗氧化的平衡起著至關重要的作用（Wei et al.， 2006）。本研究中，鋁脅迫下DH3229的SOD含量顯著提高，是因為其受到鋁的毒害，產(chǎn)生了大量的活性氧，植物體受到刺激而相應地產(chǎn)生更多的SOD來清除自由基。試驗中，鋁脅迫下DH3229的MDA、SOD含量顯著增加，相對電導率和脯氨酸含量顯著增加，細胞膜透性顯著增大，可溶性糖含量顯著降低。造成的原因可能是在逆境脅迫下植物組織會產(chǎn)生并大量積累O 2、H2O2等活性氧，這種物質(zhì)能直接攻擊膜系統(tǒng)，導致膜脂過氧化，誘發(fā)脫脂化，降低了膜的流動性，增加細胞膜的透性，最終導致細胞膜系統(tǒng)遭到破壞和活性氧防御系統(tǒng)失衡。

鋁毒脅迫下植物根系ROS積累導致的氧化損傷是鋁毒害植物的重要原因（Richards et al.， 1998; Boscolo et al.， 2003; Yin et al.， 2010），可見植物抗氧化能力增強有利于其抵御鋁毒害（Sharma &dietz， 2009）。NO可以通過提高植物抗氧化系統(tǒng)，保護植物免受脅迫造成的氧化損傷（Tian & Lei， 2006; Shi et al.， 2014）。本研究表明，施加10 μmol·L-1 SNP能顯著緩解鋁脅迫對DH3229的生長抑制，這與前人研究結果相似（Horst et al.， 2010; Saxena & Shekhawat， 2013），其原因可能是施加10 μmol·L-1 SNP能有效提高Al脅迫下葉片葉綠素含量，并增加Chl a/b，同時降低相對電導率、MDA含量和游離脯氨酸含量，可見NO可以有效緩解鋁脅迫對葉片質(zhì)膜透性和過氧化反應傷害同時糾正其對葉片細胞膜系統(tǒng)和活性氧防御系統(tǒng)失衡。添加10 μmol·L-1 SNP，SOD含量上升，這個與Zhang et al. （2008）的研究結果類似，原因是外源NO可通過降低膜脂過氧化、增加 SOD、CAT、APX活性和脯氨酸含量以及降低活性氧含量來提高植物耐Al性。施加高濃度的SNP（500 μmol·L-1對鋁脅迫無緩解作用。在無鋁脅迫下，施加500 μmol·L-1 SNP導致根、莖、葉等生物量顯著下降，這可能由于NO除了作為信號分子參與調(diào)控植物生理代謝過程外，還是一種活性氮，在植物體內(nèi)過量積累會導致硝化脅迫（Barroso， 2007; Corpas & Barroso， 2013）。滲透壓、重金屬、極端溫度脅迫以及機械損傷下NO在植物體內(nèi)過量積累，均可對植物造成硝化脅迫（Valderrama et al.， 2007; Corpas et al.， 2011; Leterrier et al.， 2012）。這也印證了SNP對植物具有雙重性的作用。

本研究所測定的生長和生理指標受到SNP-Al互作影響呈現(xiàn)出不盡相同的變化趨勢，進一步采用主成分分析的方法來進行綜合評價各不同處理對DH3229生長和生理的影響。主成分分析將多個具有相關性的原始變量通過線性變換降維重新組合成一組新的互相無關的綜合指標來代替原來的指標（Shin et al.， 2010）。綜合評價結果：處理3（0 mmol·L-1 Al + 10 μmol·L-1 SNP）綜合主成分的分數(shù)最高，表明適當添加SNP對DH3229的生長生理有促進作用，處理4（5 mmol·L-1 Al + 10 μmol·L-1 SNP）排名高于處理2（5 mmol·L-1 Al + 0 μmol·L-1 SNP），表明施加適量SNP對鋁脅迫有一定的緩解作用。處理2排名最后，表明5 mmol·L-1 Al脅迫對DH3229的生長起了抑制作用，處理6（5 mmol·L-1 Al + 500 μmol·L-1 SNP）和處理5（0 mmol·L-1 Al + 500 μmol·L-1 SNP）排名靠后則表明高濃度的SNP也會產(chǎn)生硝化作用，對生長起抑制作用。

綜上所述，施加適量的SNP可有效緩解鋁對桉樹生長的脅迫，高濃度則可能抑制桉樹的正常生長，無緩效作用，SNP具有雙重性，選擇適宜的SNP濃度是解決桉樹鋁毒害問題的關鍵。

參考文獻：

AKAYA M， TAKENAKA C， 2001. Effects of aluminum stress on photosynthesis of Quercus glauca Thumb [J]. Plant Soil， 237（1）：137-146.

BARROSO JB， 2007. Need of biomarkers of nitrosative stress in plants [J]. Trends Plant Sci， 12（10）：4364438.

BOSCOLO PRS， MENOSSI M， JORGE RA， 2003. Aluminum-induced oxidative stress in maize [J]. Phytochemistry， 62（2）： 181-189.

CHEN PZ， LUO JG， WANG L， et al.， 2004. Causation of sodium bisulfite affect photosynthesis in leaves of Umbilical orange [J]. Acta Agri Boreal-Occident Sin， 13（1）：69-75. 陳屏昭， 羅家剛， 王磊， 等， 2004. 亞硫酸氫鈉影響臍橙葉片光合作用的原因 [J]. 西北農(nóng)業(yè)學報， 13（1）：69-75.

CORPAS FJ， BARROSO JB， 2013. Nitro-oxidative stress vs oxidative or nitrosative stress in higher plants [J]. New Phytol， 199（3）：633-635.

CORPAS FJ， LETERRIER M， VALDERRAMA R， et al.， 2011. Nitric oxide imbalance provokes a nitrosative response in plants under abiotic stress [J]. Plant Sci， 181（5）：604.

HORST WJ， WANG Y， ETICHAd， 2010. The role of the root apoplast in aluminium-induced inhibition of root elongation and in aluminium resistance of plants：A review [J]. Ann Bot， 106（1）：185.

HOU NN， 2009. Study of regulating mechanism of abscisic acid and antioxidative system on aluminum tolerance in soybean （Glycine max L.）? [D]. Changchun：Jilin University：85-88. [侯寧寧， 2009. 脫落酸和抗氧化系統(tǒng)對大豆耐鋁性的調(diào)控機制 [D]. 長春：吉林大學：85-88.]

HOU WJ， HU HZ， LU YY， 2016. Relieve effect of exogenous P on the Eucalyptus growth and physiological feature under Al stress? [J]. J NE For Univ， 44（5）：5-9. [侯文娟， 胡厚臻， 魯瑩瑩， 等， 2016. 磷對鋁脅迫下尾巨桉生長生理方面的緩解作用 [J]. 東北林業(yè)大學學報， 44（5）：5-9.]

HOU WJ， 2016. Effect of exogenous phosphorus and nitric oxide on the regulation of aluminum stress in Eucalyptus [D]. Nanning：Guangxi University：58-62.? [侯文娟， 2016. 外源磷和一氧化氮施加對桉樹幼苗酸鋁脅迫的調(diào)控 [D]. 南寧：廣西大學：58-62.]

HUANG H， 2004. Present situation and thedevelopment countermeasures of construction of Eucalyptus plantation in China [J]. Agric Res Appl， （6）：42-43. [黃暉， 2004. 我國營造桉樹人工林的現(xiàn)狀與發(fā)展對策 [J]. 農(nóng)業(yè)研究與應用， （6）：42-43.]

KOCHIAN LV， 1995. Cellular mechanisms of aluminum toxicity and resistance in plants? [J]. Ann Rev Plant Physiol， 46（1）： 237-260.

LETERRIER M， AIRAKI M， PALMA JM， et al.， 2012. Arsenic triggers the nitric oxide （NO） and S-nitrosoglutathione （GSNO） metabolism in Arabidopsis [J]. Environ Pollut， 166（11）： 136-143.

NGUYEN NT， HIEP ND， FUJITA K， 2005. Iron enhances aluminum-induced leaf necrosis and plant growth inhibition in Eucalyptus camaldulensis [J]. Plant Soil， 277（1-2）：139-152.

NGUYEN NT， MOHAPATRA PK， FUJITA K， 2003. Leaf necrosis is a visual symptom of the shift from growth stimulation to inhibition effect of Al in Eucalyptus camaldulensis [J]. Plant Sci， 165（1）：147-157.

RICHARDS KD， SCHOTT EJ， SHARMA YK， et al.， 1998. Aluminum induces oxidative stress genes in Arabidopsis thaliana [J]. Plant Physiol， 116（1）：409-418.

SAXENA I， SHEKHAWAT GS， 2013. Nitric oxide （NO） in alleviation of heavy metal induced phytotoxicity and its role in protein nitration [J]. Nitric Oxide， 32（8）：13-20.

SHARMA SS，dIETZ KJ， 2009. The relationship between metal toxicity and cellular redox imbalance [J]. Trends Plant Sci， 14（1）：43-50.

SHI H， YE T， ZHU JK， et al.， 2014. Constitutive production of nitric oxide leads to enhanceddrought stress resistance and extensive transcriptional reprogramming in Arabidopsis [J]. J Exp Bot， 65（15）：4119.

SHIN EC， CRAFT BD， PEGG RB， et al.， 2010. Chemometric approach to fatty acid profiles in Runner-type peanut cultivars by principal component analysis （PCA） [J]. Food Chem， 119（3）：1262-1270.

TIAN X， LEI Y， 2006. Nitric oxide treatment alleviatesdrought stress in wheat seedlings [J]. Biol Plant， 50（4）：775-778.

VALDERRAMA R， CORPAS FJ， CARRERAS A， et al.， 2007. Nitrosative stress in plants [J]. Febs Lett， 581（3）：453-461.

WANG HH， HUANG JJ， BI YR， 2010. Nitrate reductase-dependent nitric oxide production is involved in aluminum tolerance in red kidney bean roots [J]. Plant Sci， 179（3）：281-288.

WANG YS， YANG ZM， 2005. Nitric oxide reduces aluminum toxicity by preventing oxidative stress in the roots of Cassia tora L. [J]. Plant Cell Physiol， 46（12）：1915.

WANG SL， WANG P， WANG CY， et al.， 2010. Chemical behavior of aluminum in the acidic rhizosphere of Pinus massoniana Lamb—A case study on its cultivation in acid forest soil in Chongqing， China [J]. Chin J Appl Environ Biol， 16（4）：523-528. [王水良， 王平， 王趁義， 等， 2010. 馬尾松酸性根際環(huán)境中鋁的化學行為——以重慶酸雨區(qū)馬尾松林地土壤為例 [J]. 應用與環(huán)境生物學報， 16（4）：523-528.]

WEI HM， GUO JW， ZHANG S， et al.， 2006. The presence of phosphorylation form ofd1 protein in its cross-linked aggregates in high light treated spinach leaves in vivo [J]. Chin Sci Bull， 51（1）：69-74.

WEI ZZ， 2015. Comparative study on the early growth of three Eucalyptus clones? [D]. Nanning：Guangxi University：41-42. [韋子仲， 2015. 三個桉樹無性系人工林早期生長對比研究 [D]. 南寧：廣西大學：41-42.]

WU YF， HUANG YQ， CHENG L， et al.， 2012. EucalyptusdH（32-29） was investigated in southern China [J]. Eucalypt Sci & Technol， 29（2）：24-27. [吳永富， 黃永欽， 程亮， 等， 2012. 尾巨桉DH_（32-29）無性系在我國南方種植狀況調(diào)查 [J]. 桉樹科技， 29（2）：24-27.]

XIAO XX， LIU XH， YANG ZW， et al.， 2005. Effect of aluminum stress on the photosynthesis of longan seedlings [J]. Chin J Trop Crops， 26（1）：63-69.? [肖祥希， 劉星輝， 楊宗武， 等， 2005. 鋁脅迫對龍眼幼苗光合作用的影響 [J]. 熱帶作物學報， 26（1）：63-69.]

YANG LJ， 2009. The role and the relationship of nitric oxide and ethylene in aluminum-reduced root elongation in Phaseolus radiatus L.? [D]. Xian：Shaanxi Normal University：29-31.?? [楊利娟， 2009. NO和乙烯在鋁脅迫抑制綠豆根伸長中的作用及其相互關系研究 [D]. 西安：陜西師范大學：29-31. ]

YANG LT， 2011. Aluminum-tolerance mechanisms of citrus and regulation of aluminum-toxicity by phosphorus and nitric oxide [D]. Fuzhou：Fujian Agriculture and Forestry University：59-62. [楊林通， 2011. 柑橘耐鋁機理及磷和一氧化氮對鋁毒的調(diào)控 [D]. 福州：福建農(nóng)林大學：59-62.]

YANG M， WU YM， HUANG SX， et al.， 2011. Resistance physiological response ofdifferent fast-growing Eucalyptus clones to acid-aluminum stresses [J]. Sci Silv Sin， 47（6）：181-187. [楊梅， 吳幼媚， 黃壽先， 等， 2011. 不同桉樹優(yōu)良無性系幼苗對酸鋁的抗性生理響應差異 [J]. 林業(yè)科學， 47（6）：181-187.]

YANG M， TAN L， XU Y， et al.， 2015. Effect of low pH and aluminum toxicity on the photosynthetic characteristics ofdifferent fast-growing Eucalyptus vegetatively propagated clones [J]. PLoS ONE， 10（6）：1-15.

YE SM， 2007. Study on management models for Eucalyptus industrial plantation in Guangxi? [D]. Beijing：Beijing Forest University：167-172. [葉紹明， 2007. 廣西桉樹工業(yè)人工林經(jīng)營模式研究 [D]. 北京：北京林業(yè)大學：167-172.]

YIN L， MANO JI， WANG S， et al.， 2010. The involvement of lipid peroxide-derived aldehydes in aluminum toxicity of tobacco roots [J]. Plant Physiol， 152（3）：1406-1417.

YING XF， LIU P， 2005. Effects of aluminum stress on photosynthetic characters of soybean [J]. Chin J Appl Ecol， 16（1）：166-170. [應小芳， 劉鵬， 2005. 鋁脅迫對大豆葉片光合特性的影響 [J]. 應用生態(tài)學報， 16（1）：166-170.]

ZHANG H， LI YH， HU LY， et al.， 2008. Effects of exogenous nitric oxidedonor on antioxidant metabolism in wheat leaves under aluminum stress [J]. Russ J Plant Physiol-engl Tr， 55（4）： 469-474.

ZHANG QM， CHEN RF， ZHAO XQ， et al.， 2011. Effects of P on growth of rice seedling under Al stress and relationship between Al tolerance and P efficiency of the rice? [J]. Acta Pedol Sin， 48（1）：103-111. [張啟明， 陳榮府， 趙學強， 等， 2011. 鋁脅迫下磷對水稻苗期生長的影響及水稻耐鋁性與磷效率的關系 [J]. 土壤學報， 48（1）：103-111.]

ZHANG ZL，1990. Experimental guidance on plant physiology? [M]. 2nd ed. Beijing：Higher Education Press. [張志良， 1990. 植物生理學實驗指導 [M]. 2版. 北京：高等教育出版社.]

ZHOU Q， ZHU ZL， 2015. Effects of NaCl stress on seedling growth and mineral ions uptake，distribution and transportation of two varieties of Carpinus L. [J]. J Beijing For Univ， 37（12）：7-16? [周琦， 祝遵凌， 2015. NaCl脅迫對2種鵝耳櫪幼苗生長及離子吸收、分配與運輸?shù)挠绊?[J]. 北京林業(yè)大學學報， 37（12）：7-16.]

ZHOU Q， ZHU ZL， SHI M， 2015. Effects of salt stress on growth， physiological and biochemical characteristics of Carpinus turczaninowii seedlings [J]. J Nanjing For Univ （Nat Sci Ed）， 39（6）：56-60. [周琦， 祝遵凌， 施曼， 2015. 鹽脅迫對鵝耳櫪生長及生理生化特性的影響 [J]. 南京林業(yè)大學學報（自然科學版）， 39（6）：56-60.]