顧怡然，黃文聰，李菊英，李猛

綜 述

李猛 深圳大學特聘教授，博士生導師，國家自然科學基金委“優(yōu)秀青年科學基金”獲得者，2016年入選中組部“青年千人”人才項目。主要從事環(huán)境微生物組學研究，在挖掘環(huán)境中未培養(yǎng)古菌的生理代謝機制及生態(tài)功能等方面取得系列成果。先后主持了國家及省市級等數(shù)十項科研項目，在、、、等學術期刊發(fā)表文章60余篇，文章被引用超過1 800次，H指數(shù)為24 (Google Scholar數(shù)據(jù))。目前擔任國際微生物生態(tài)學會 (ISME)地區(qū)青年大使、中國微生物學會環(huán)境微生物學專業(yè)委員會和地質(zhì)微生物學專業(yè)委員會委員、(Biology of Archaea) 副編輯、和《生物工程學報》編委等職。

多溴聯(lián)苯醚的微生物降解機制研究進展

顧怡然1，黃文聰1，李菊英2，李猛1

1 深圳大學 高等研究院，廣東 深圳 518000 2 深圳大學 化學與環(huán)境工程學院，廣東 深圳 518000

多溴聯(lián)苯醚 (PBDEs) 是世界范圍內(nèi)廣泛使用的一類溴代阻燃劑，在環(huán)境中被頻繁檢出。因其具有生物積累性、生物毒性和持久性等特點，如今PBDEs已成為全球分布的有機化學毒素。探究PBDEs的降解極為重要，文中從PBDEs微生物降解的角度出發(fā)，分別闡釋了好氧條件和厭氧條件下細菌降解PBDEs的代謝途徑研究進展，并結合原位降解研究推斷古菌的降解潛能，比較分析了多種降解途徑的特性和綜合因素，同時對PBDEs降解微生物未來的研究趨勢和PBDEs降解體系設計應用進行了展望。

多溴聯(lián)苯醚，厭氧菌，好氧菌，降解機理，古菌

多溴聯(lián)苯醚 (Polybrominated diphenyl ethers, PBDEs) 是電子行業(yè)廣泛使用的阻燃劑，具有阻燃性能優(yōu)異、價格低廉等優(yōu)點。但它同時在環(huán)境中作為一種毒素存在，在水體、土壤和空氣中都能被檢測到。此外，PBDEs半衰期長，自然條件下可達277.3 d[1]，在非生物條件下極難降解。目前國際上已嘗試包括物理、化學、生物在內(nèi)的許多方法，以減少環(huán)境中多溴聯(lián)苯醚的含量，其中生物降解法由于具有環(huán)境友好性和實用性的優(yōu)勢，被認為是一種相對更為有效的方法。本綜述將結合國內(nèi)外研究進展著重探討PBDEs微生物降解機制，并對相關研究趨勢和應用作出展望。

1 多溴聯(lián)苯醚的污染狀況

多溴聯(lián)苯醚 (PBDEs) 是一種多溴代芳香族化合物，由于苯環(huán)上取代的溴原子的數(shù)量和位置不同，共有209種化合物，遵循國際純化學和應用化學聯(lián)合會(IUPAC) 命名法的命名規(guī)則，其中最低取代的同系物1-溴-2-二苯醚命名為BDE-1，全取代的同系物十溴二苯醚為BDE-209[2]。以最常見的BDE-209，即十溴聯(lián)苯醚為例，其化學式如圖1所示。

圖1 BDE-209結構式

自20世紀70年代被制造出來后，PBDEs作為阻燃劑在世界電子行業(yè)得到了廣泛應用，故經(jīng)常作為電子廢料釋放進入環(huán)境，引發(fā)環(huán)境污染。此外，由于加入阻燃劑可以降低可燃材料的可燃性，在火災時能提供更長的逃生時間[3]，PBDEs除應用于電子工業(yè)外，同樣也被廣泛應用于各種紡織品和家具[4]。由于PBDEs與含有它們的聚合物沒有化學鍵連接，故易在生產(chǎn)、銷售、使用和回收過程中排放進入環(huán)境[3]，成為環(huán)境PBDEs的另一個主要來源。五溴二苯醚、八溴二苯醚和十溴二苯醚是目前使用較高的幾種PBDEs[5]。其中，五溴二苯醚和八溴二苯醚的制造和流通于2004年被歐盟全面禁止，如今已被提名列入《斯德哥爾摩公約》[5]。而造價低廉、阻燃效果良好、毒性相對較小的十溴聯(lián)苯醚 (BDE-209) 仍在廣泛使用中。研究表明在世界范圍，PBDEs正在作為有機污染物在環(huán)境中不斷積累，在空氣、水、土壤、沉積物和生物群中都發(fā)現(xiàn)了PBDEs的污染。泰晤士河[6]、加拿大海域[7]甚至北極[8]都出現(xiàn)了PBDEs污染的相關報道[9]。比利時、日本、瑞典等地部分水體中檢測出的PBDEs濃度高達10 000 ng/g[10]。PBDEs污染問題在中國尤其嚴重，20世紀80年代，全世界有70%的電子垃圾被運往中國處理，而電子垃圾的簡單處理方式造成了嚴重且持久的生態(tài)污染[11]。在中國，PBDEs的污染主要集中在東南地區(qū)，如廣東省、江蘇省和浙江省[10]。

環(huán)境中PBDEs的來源除工業(yè)垃圾排放外，也可由部分生物自身合成。已有研究顯示海洋中許多海綿-藍藻共生體可分泌大量PBDEs，其中海洋環(huán)境中最重要的PBDEs天然來源是一種底棲海綿()[12]。經(jīng)共生體生物代謝后，產(chǎn)生的PBDEs有時也會以OH-PBDEs或MeO-PBDEs的形式存在[13-14]。但目前尚不清楚其合成PBDEs的機制和作用。

目前國際上各領域對于PBDEs的降解從物理、化學和生物學等方面做了大量的工作[13]。其中生物降解由于高效且成本低廉被普遍看好。盡管在過去幾十年，人們越來越關注污染物在水和食物中的存在，但污染物攝入不僅僅取決于膳食暴露，人為化學污染物也可通過吸入或皮膚接觸受污染的土壤和灰塵等環(huán)境介質(zhì)被吸收。PBDEs可以粉塵形式在空氣中遷移[10]。PBDEs在水中溶解性較弱，主要以固相為主[15]，故在污水處理階段可以先通過去除懸浮固體顆粒方式進行預處理。在生物降解的污水處理階段，可通過添加表面活性劑增加PBDEs在水中的溶解性，便于生物降解[16]。

2 多溴聯(lián)苯醚毒理學效應

PBDEs具有較強的生物毒性。目前的實驗研究顯示，對于浮游生物，PBDEs的繁殖毒性較強[17]；對于魚類，PBDEs毒性主要表現(xiàn)在神經(jīng)毒性[18]和氧脅迫[19]；對于大鼠，主要表現(xiàn)在肝臟毒性和腫瘤[20]；對于人體而言，PBDEs的毒性主要表現(xiàn)在發(fā)育神經(jīng)毒性和內(nèi)分泌毒性。已有研究顯示PBDEs可通過母乳進入嬰幼兒體內(nèi)[21]。孕婦在產(chǎn)前和產(chǎn)后期間暴露于PBDEs，可導致胎兒神經(jīng)發(fā)育受損，影響其記憶力[22]，同時生殖系統(tǒng)[23]和內(nèi)分泌系統(tǒng)[24]也會受到影響。某些PBDEs同源物被人體細胞色素P450 (Cyps) 氧化后能形成具有更高生物毒性的代謝物，造成對機體的進一步損傷。此外，由于腸道微生物組與PBDEs間存在相互作用，可以顯著影響異源生物轉化和肝臟的中間代謝途徑[25]。對于人體免疫系統(tǒng)而言，PBDEs的其中一種同系物——四溴聯(lián)苯醚 (BDE-47) 可以改變巨噬細胞關鍵的免疫相關基因表達的調(diào)控，并抑制激活嗜堿性粒細胞，嚴重擾亂天然免疫反應[26]。

3 PBDEs的微生物降解特性

許多不同種類的微生物都具有一定PBDEs的降解能力，如白腐真菌(White rot fungi)[27]等可以通過脫溴、羥基化和開環(huán)反應降解BDE-209[28]。目前對于微生物PBDEs降解的研究有兩種方式：微生物群落原位降解研究和純菌株實驗室降解研究[29]。對微生物群落原位降解的研究可以為對污染物進行原位生物修復打下基礎[30]，而純菌株實驗室降解研究則能更好地探究關于降解機制機理方面的問題。目前實驗室研究細菌降解PBDEs的途徑主要是使用氣相色譜法[29]在一段時間內(nèi)依次測定溶液中底物的同系物，并與數(shù)據(jù)庫比對該物質(zhì)結構，以此推斷出可能的降解途徑。近年來，人們對PBDEs的生物降解研究主要集中在基于土壤樣本的微生物厭氧途徑上，故這方面的降解途徑已經(jīng)了解得相對清楚。但事實上，在沉淀到深層厭氧層之前，PBDEs會長時間暴露在有氧環(huán)境中。因此，近年來，越來越多的學者將PBDEs生物降解的研究重心轉移到有氧降解上來，有氧降解途徑也得到了一定的闡釋。本文將展開闡述厭氧菌和好氧菌對PBDEs的降解機制，并展望了古菌對PBDEs的降解。

3.1 厭氧菌對PBDEs的降解

在厭氧條件下，PBDEs的降解途徑主要是還原脫溴，包括鄰位、間位和對位脫溴[31]。不同的微生物種群對PBDEs的降解會因鹵素取代位置和鹵素原子數(shù)不同存在一定的差異，產(chǎn)生不同的脫鹵作用。以溴代程度最高的、也是環(huán)境中最常見的PBDEs之一十溴聯(lián)苯醚 (BDE-209) 為例，其最常見的多步脫溴主要過程如圖2所示。

厭氧菌對PBDEs的脫溴過程同時有鄰位、間位和對位脫溴的可能。大多數(shù)厭氧菌會率先進行BDE-209的單一脫溴，生成BDE-206、BDE-207等物質(zhì)[32]。隨后，單脫溴的降解產(chǎn)物發(fā)生再次脫溴，生成雙脫溴的產(chǎn)物，如BDE-196[33]、BDE-197[34]、BDE-203[35-36]等，它們又可以被降解成為溴代程度更低的產(chǎn)物，如BDE-196可以脫溴生成BDE-182[31]、BDE-191[31]、BDE-183和BDE-184[35]。七溴聯(lián)苯醚BDE-183是一個極為普遍的中間產(chǎn)物，許多厭氧細菌都可將更高溴代的PBDEs還原至BDE-183，并將還原脫溴過程繼續(xù)進行下去，如菌株可將BDE-183脫溴成為BDE-154[36]，厭氧微生物群落仍可將其進一步還原為BDE-139、BDE-149、BDE-144等降解產(chǎn)物[31]。七溴聯(lián)苯醚還可被進一步降解，如BDE-138脫溴成為BDE-85，BDE-153脫溴為BDE-99[35]，BDE-99再脫溴成為BDE-49和BDE-47[36]。極少有厭氧菌能將多溴聯(lián)苯醚還原到二苯醚狀態(tài)，僅少數(shù)研究證明部分經(jīng)過半年以上BDE適應的沉積物中菌株可將其降解到二溴聯(lián)苯醚 (BDE-7、BDE-15)甚至單溴聯(lián)苯醚 (BDE-3)[33]。由于該降解途徑不具有普適性，故未將其列入圖中。

圖2 厭氧菌對十溴聯(lián)苯醚起始的部分PBDEs降解途徑[31-36,42-44]

對于其他PBDEs同系物作為降解底物的降解研究主要圍繞八溴聯(lián)苯醚和五溴聯(lián)苯醚進行。其中，八溴二苯醚的脫溴在沒有更容易被利用的電子受體的情況下更易發(fā)生[37]。對于五溴聯(lián)苯醚，其常見的多步脫溴過程如圖3所示。

圖3 五溴聯(lián)苯醚起始的部分厭氧降解途徑[1,38-40]

在厭氧條件下，五溴聯(lián)苯醚通過多次脫溴后可以生成溴代程度極低的芳香族化合物。BDE-47是五溴聯(lián)苯醚還原的一個重要途徑，許多降解菌都表現(xiàn)出了以此為中間產(chǎn)物的降解途徑[1,38-40]。PER-K23和PCP-1菌株可以將BDE-100和BDE-99脫溴至BDE-47，隨后發(fā)生兩個連續(xù)的鄰位脫溴步驟，生成BDE-28和BDE-3，并最終將其還原成二苯醚[1]。BDE-99可以被還原為BDE-47、BDE-48和BDE-49[38]，且可進一步還原生成BDE-18[39]。一項在中國華南地區(qū)取樣的紅樹林沉積物降解研究表明，在紅樹林微生物群落中，BDE-47的降解率遠大于BDE-209[40]。

由于參與反應的厭氧菌多為嚴格的自養(yǎng)生物，其生長速率和代謝速率都較慢[41]，對其的研究也主要圍繞群落降解研究為主，極少見單菌落分離培養(yǎng)。土壤群落降解研究表明PBDEs在厭氧土壤中的半衰期平均為14年，最長可達50年之久[42]。而缺乏合適的電子受體是厭氧條件下生物難降解化合物的主要限制因素之一，故推測在體系中添加一些如乙酸鹽、丙酮酸鹽、硫酸鹽等電子供體可提高其生物降解速率。目前已知的具有較強降解能力的厭氧菌主要有嗜木桿菌[43]等。

3.2 好氧微生物降解PBDEs研究進展——常見降解菌種、降解途徑和機理

PBDEs的厭氧降解存在一定的局限性，即大多數(shù)厭氧降解菌僅能實現(xiàn)脫鹵，但無法降解芳香環(huán)。好氧菌降解則具有此優(yōu)勢，其降解過程通常具有環(huán)裂解能力。

以BDE-209為例，在好氧降解菌作用下，BDE-209首先會被肽聚糖中的磷壁酸和N-乙酰葡糖胺側鏈吸收，然后經(jīng)過3個途徑進行轉運和脫溴[28]。好氧菌能將PBDEs脫鹵并開環(huán)，并將降解產(chǎn)物作為三羧酸循環(huán)的底物利用[44]。但由于不同微生物種群在鹵素取代位置、數(shù)目及開環(huán)位點和步驟上有較高特異性，導致好氧細菌的降解途徑具有比厭氧菌降解途徑更高的多樣性。在進入開環(huán)階段之前，好氧菌的脫鹵途徑與厭氧菌降解過程類似。有些好氧菌在降解時會將PBDEs羥基化[44]，生成具有更高水溶性的降解產(chǎn)物，使其更易發(fā)生代謝。OH-PBDEs作為PBDEs降解途徑中的代謝物不僅發(fā)生在好氧微生物中，在植物中也有研究證實了此種途徑的出現(xiàn)[45]。好氧菌部分常見開環(huán)機制如圖4所示。

在好氧條件下，PBDEs被逐級降解脫溴到溴代程度較低時，好氧降解菌能通過單加氧、雙加氧等反應在苯環(huán)上羥基化并開環(huán)，開環(huán)產(chǎn)物最終進入TCA循環(huán)[42,49-50]。PBDEs的降解過程很可能不會完全脫鹵，大多數(shù)細菌在降解至余下2個鹵素取代基時便可發(fā)生羥基化或開環(huán)反應[47]。在多環(huán)芳烴化合物的生物降解過程中，細菌氧合系統(tǒng)可分為兩種不同的類型：側向雙氧化，即其中一個芳環(huán)被羥基化；角度雙加氧，即其中與雜原子鍵合的碳原子和芳環(huán)中的相鄰碳均被氧化成半縮醛，半縮醛自發(fā)斷裂，生成2個苯衍生物[48]。在PBDEs的好氧菌開環(huán)降解中，這兩類生物降解途徑都有所體現(xiàn)。如鞘氨醇單胞菌sp. strain RW1降解BDE-3，可檢測到生成了4-溴苯酚和4-溴鄰苯二酚[49]，并能將BDE-28降解生成2,4-二溴苯酚[50]。惡臭假單胞菌菌株在降解時主要是讓底物的醚鍵裂解，即角型雙氧化，它可以將BDE-47降解為2,4-二溴苯酚[44]。當PBDEs被降解至苯酚時，DSM 548等菌株還可進一步將其降解開環(huán)[47]。事實上，好氧菌的代謝產(chǎn)物可能具有比厭氧菌代謝產(chǎn)物更強的生物毒性，因為羥基化的多溴聯(lián)苯醚比非羥基化的多溴聯(lián)苯醚對高等生物內(nèi)分泌系統(tǒng)的影響更大[51]。

在有外加碳源的情況下，細菌降解PBDEs的能力會顯著增加，降解效率提高1%–6%[52]，如添加酵母提取物[53]等。這也符合自然條件下，細菌在多碳源環(huán)境下進行降解的場景。由于PBDEs在水體中多為疏水性，故具有較高細胞表面疏水性的細菌會具有更強的降解能力[54]。在相同條件下，溴代程度越低，PBDEs的降解效率越高[55]。此外，研究表明環(huán)境中存在一定鎘離子濃度時，PBDEs的降解能力會被增強，但當鎘離子濃度過高時，降解則會被抑制[56]。目前部分已知的具有高效PBDEs降解能力、獲得了實驗室純培養(yǎng)并進行了降解能力測試的好氧菌菌株如表1所示。

有研究通過測序后對已被注釋的降解基因進行篩選并通過qPCR進行驗證，觀察在降解過程中基因的表達情況，以此推測該功能基因是否參與降解過程。如菌中水解酶基因 (基因ID: CCR98_00905)、雙加氧酶基因 (基因ID: CCR98_02495) 和脫鹵酶基因 (基因ID: CCR98_02005、CCR98_19135) 的表達量都在降解過程中顯著提高[57]。也有研究者從酶學角度入手，研究了生物提取物的潛在降解潛力，如使用銅綠假單胞菌的粗酶提取物進行BDE-209的降解，在5 h內(nèi)便可降解92.77%[60]。目前，基因水平的研究還相對較少，酶學等相關研究也有所欠缺。因此，深入探討功能菌群基因和降解機制之間的關系，是研究PBDEs微生物降解的重要方向之一。本課題組將基于前期研究已分離到的對BDE-209具有較好降解性能的好氧菌種 (如紅球菌、戈登氏菌等)，綜合分析化學、環(huán)境化學和現(xiàn)代分子生物學等手段在基因層面上研究上述菌株對BDE-209的降解機制和功能基因的表達差異，深入探討功能菌群基因和降解機制之間的相關關系。

圖4 好氧菌對PBDEs的部分降解途徑[42-61]

表1 部分PBDEs降解好氧菌菌株

3.3 古菌對于PBDEs的降解潛能

由于古菌生長條件特殊、生長周期長，故難以實現(xiàn)實驗室的純培養(yǎng)，對古菌的污染物降解研究方式通常為微生物群落原位降解研究，并通過熒光原位雜交 (FISH) 和16S rRNA高通量測序等方式進行分析。古菌在土壤中呈垂直分布，一些古菌如亞硝化螺菌氨氧化古菌甲烷食甲基菌等，在厭氧環(huán)境下都表現(xiàn)出對PBDEs的生物降解潛能[61]。其中亞硝化螺菌和氨氧化古菌可能是介導BDE-99生物降解的關鍵古菌類群[59]。

此外，在不同的垂直高度，細菌和古菌之間有著不同的微生物群落結構。古菌抗逆性強，在PBDEs濃度增加的情況下，其群落組成變化較之于同地區(qū)的細菌群落組成變化要小得多[62]。

4 應用前景

微生物在PBDEs的降解中展示出極強的應用潛能，為減少環(huán)境中PBDEs的濃度，將物理、化學、生物法搭配設計，尋找高效且價格低廉的污染物處理裝置，或許是一個行之有效的選擇。從物理和生物結合的角度看，國際上已有納米級零價鐵 (nZVI) 與厭氧菌結合用于地下水修復的生物物理系統(tǒng)相關的研究。nZVI可以為厭氧細菌的生長和活動創(chuàng)造合適的生存條件，但由于nZVI本身具有細胞毒性，故其劑量和種類的設定起著至關重要的作用[63]。PBDEs可被光解，即通過紫外線輻射產(chǎn)生活性自由基，使得其自然脫溴[64]。因此微生物和紫外線結合脫溴也是一個處理多溴聯(lián)苯醚的經(jīng)濟有效的方法。微生物聚生體對于降解污染物則另有優(yōu)勢：聚生體具有豐富的混合菌種和酶，因此它可以具有比單一栽培更廣泛和更強的降解效率。但是，由于其物種的復雜性，微生物聚生體對多溴聯(lián)苯醚的生物降解取得的成果寥寥無幾，也缺少對降解細菌富集過程中微生物群落的變化和功能轉換的研究。因此，目前對具有優(yōu)良降解能力的功能菌株進行篩選仍是PBDEs微生物降解的有效方法之一，深入探索降解菌群落的演變，從基因角度推斷更好的組合方式，為PBDEs生物降解的潛在機制提供新的見解。此外，探究出其基因后，也可通過設計基因工程菌等高效菌株，與其他降解方法搭配，繼而形成一套性能優(yōu)良的污染物處理系統(tǒng)。

5 結論與展望

PBDEs的污染范圍廣、降解難度大、毒性強，解決其降解難題已經(jīng)成了世界性的燃眉之急。為解決環(huán)境中PBDEs污染問題，各領域還需對其開展進一步的研究工作。

第一，從微生物降解角度而言，由于目前對微生物降解過程的酶促降解機理和基因表達層面的研究不算深入，對于除十溴聯(lián)苯醚外的其他PBDEs為底物的降解途徑及其與十溴聯(lián)苯醚降解過程的區(qū)別和分析相對較少，對降解過程中功能基因的研究和驗證實驗則更加匱乏，降解過程中各種酶的功能機制也不甚清楚，故深入探究降解的生物機制，從具有降解能力的細菌和古菌入手，進行不同底物的降解實驗、同時加強基因層面和酶學方面的探究，則是未來研究中亟待突破的重點。

第二，從應用層面來看，對PBDEs降解過程中各種酶的機理進行更深層次的了解并進行降解測試，篩選更高效的降解菌或通過基因工程設計高效降解菌株，輔以生物與物理的結合或多種生物種群的搭配選擇，設計協(xié)同高效的降解系統(tǒng)，也是促進PBDEs降解的一個有效手段。

綜上，隨著PBDEs在環(huán)境中的不斷積累，探尋更為高效的PBDEs降解方法，突破PBDEs降解難關，對有效解決日益嚴重的環(huán)境問題至關重要。此外，對PBDEs微生物降解的深入研究不僅能解決PBDEs所造成的環(huán)境危害，還能為揭示微生物降解其他有機污染物打下基礎，具有廣泛而重要的科學意義。

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Advances in microbial degradation of polybrominated diphenyl ethers (PBDEs)

Yiran Gu1, Wencong Huang1, Juying Li2, and Meng Li1

1,,518000,,2,,518000,,

Polybrominated diphenyl ethers (PBDEs) are widely used brominated flame-retardants in a variety of commercial products especially in the electronics and household industries. However, they are bioaccumulative, biotoxic and persistent, making them a globally distributed organic chemical toxin nowadays. Thus, it is extremely important to degrade PBDEs. This paper illustrates the research progress of metabolic pathways of PBDEs under both aerobic and anaerobic conditions, and also combines withdegradation studies to infer the degradation potential of archaea. The characteristics and comprehensive factors of various degradation pathways are analyzed. In addition, future researches on biodegradation mechanism of PBDEs, the design and application of PBDEs degradation system are discussed.

polybrominated diphenyl ethers, anaerobic bacteria, aerobic bacteria, degradation pathway, archaea

May13, 2019;

July22, 2019

Science and Technology Innovation Committee of Shenzhen (No. JCYJ20170818091727570), Key Project of Department of Education of Guangdong Province (No. 2017KZDXM071).

Meng Li. E-mail: Limeng848@szu.edu.cn

顧怡然, 黃文聰, 李菊英, 等. 多溴聯(lián)苯醚的微生物降解機制研究進展. 生物工程學報, 2019, 35(11): 2121–2132.

Gu YR, Huang WC, Li JY, et al. Advances in microbial degradation of polybrominated diphenyl ethers (PBDEs). Chin J Biotech, 2019, 35(11): 2121–2132.

深圳市科技創(chuàng)新委員會基金(No. JCYJ20170818091727570)，廣東省教育廳重點項目 (No. 2017KZDXM071) 資助。

(本文責編 郝麗芳)