黃端杰 許 強 李秀保 薛英樓 吳沛霖 高 菲
(南海海洋資源利用國家重點實驗室 海南大學(xué)海洋學(xué)院 ???570228)
我國南海的珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)是生物資源寶庫,同時也蘊藏著豐富的底棲棘皮動物資源。大型底棲動物與珊瑚礁之間存在密切的相互依存關(guān)系,如以棘皮動物為代表的底棲動物群落能夠反映珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的健康狀況,其生物多樣性對珊瑚礁的穩(wěn)定和功能具有重要的意義(朱文濤等,2018)。研究表明,珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的健康程度與棲息在礁內(nèi)生物的多樣性呈正相關(guān)關(guān)系。李元超等(2015)通過調(diào)查三亞后海海域珊瑚礁健康狀況后分析得出,珊瑚礁區(qū)高密度的植食性動物是該區(qū)域珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)保持健康的主要原因之一,珊瑚礁區(qū)海膽通過攝食珊瑚礁上附著的藻類,確保珊瑚能夠正常生長。因此,礁區(qū)生物多樣性是反映珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)變化的重要指征之一(Vázquez-Domínguez,2003;Langmeadet al,2004)。
棘皮動物作為大型底棲動物的重要類群,在維護和調(diào)節(jié)珊瑚礁底棲生態(tài)系統(tǒng)中起著不可或缺的作用(廖玉麟等,2011)。以珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)里的海參綱和海膽綱為例,海參綱多以海底沉積物為食,凈化海底同時促進營養(yǎng)鹽循環(huán),珊瑚礁內(nèi)海參(玉足海參和花刺參)通過腸道消化含有碳酸鹽的沙子和碎石,在攝入食物同時溶解碳酸鈣增加珊瑚礁堿度,防止海水酸化,有利于珊瑚礁的生長(Schneideret al,2011)。海膽在珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)中扮演著極其關(guān)鍵的角色,海膽以藻類為食,可以抑制大型藻類的過度生長,避免其爭奪珊瑚正常的生長空間(Tuyaet al,2005)。因此,珊瑚礁內(nèi)棘皮動物群落生物多樣性調(diào)查和生態(tài)學(xué)分析可以作為指示礁區(qū)健康監(jiān)控手段之一。
海南三亞海域擁有中國大陸發(fā)育最好的岸礁型珊瑚礁區(qū)域,與此同時,也頻繁受到人為活動影響,因此是研究人類活動-珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)健康相關(guān)關(guān)系的絕佳區(qū)域。位于海棠灣蜈支洲島的珊瑚礁區(qū)在三亞蜈支洲島旅游區(qū)(5A級)的綜合管理下,通過采取嚴格的資源環(huán)境管護措施,使得島礁周邊的珊瑚生態(tài)系統(tǒng)得以有效保護,因此成為海南省珊瑚礁分布的代表區(qū)域之一。在2011年對海南島東、南部珊瑚礁生態(tài)健康初步調(diào)查中,發(fā)現(xiàn)蜈支洲島活珊瑚種類數(shù)量僅次于鹿回頭,且蓋度分布最高(吳瑞等,2013)。近幾年,國內(nèi)對三亞海域珊瑚群落現(xiàn)狀的研究較多,但反映珊瑚礁健康情況的底棲生物群落研究較為匱乏。本文擬選擇蜈支洲島珊瑚礁代表區(qū)域,調(diào)查研究棘皮動物群落多樣性現(xiàn)狀及其季節(jié)變化,評估其群落健康狀況,進一步為該區(qū)域珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)健康狀況評價提供參考數(shù)據(jù)。
蜈支洲島位于三亞東南側(cè)海棠灣內(nèi),是典型的近岸熱帶島礁(圖1)。島東西兩端相距1500m,南北兩端相距1100m,全島總面積為1.48km2。海岸至水深4—5m處的底質(zhì)類型主要由珊瑚生長發(fā)育形成的巖礁、5—10m主要為活珊瑚生長地帶,海底沉積物類型有基巖、珊瑚礁→粗砂→細砂→中砂混合→中細砂→細砂→粉砂,逐漸變細。島北岸西部沙灘由主要泥沙落淤形成,西北側(cè)還形成了沙咀(顏慧慧,2017)。
圖1 蜈支洲島海域棘皮動物調(diào)查范圍圖Fig.1 The investigation area of echinoderms in Wuzhizhou Island
在前期的底棲生境調(diào)查中發(fā)現(xiàn),蜈支洲島東南側(cè)近岸海域為活珊瑚礁-巖礁底質(zhì)復(fù)合區(qū),海底地形陡峭,10m以淺水域狹窄;島西南側(cè)以沙質(zhì)底為主,珊瑚覆蓋度較低;而島北側(cè)近岸海域為活珊瑚礁塊-沙質(zhì)底復(fù)合分布區(qū),海底平緩,在該處分布的棘皮動物棲息密度(特別是海參類)遠較其它區(qū)域高。同時,島北側(cè)靠近游艇碼頭,為旅游潛水地點,人為活動頻繁,因此本文選擇島北側(cè)活珊瑚礁塊-沙質(zhì)底復(fù)合分布區(qū)作為重點研究區(qū)域。
1.2.1 調(diào)查時間 2018—2019年共進行了四個季度月調(diào)查,分別為2018年8月、2018年11月、2019年1月和2019年4月。
1.2.2 水質(zhì)因子調(diào)查 利用多參數(shù)水質(zhì)測試儀(美國,YSI-650)對調(diào)查區(qū)域表層水體(水下1m)進行基本水質(zhì)理化因子監(jiān)測,指標包括溫度、鹽度、pH和溶解氧。
1.2.3 棘皮動物群落調(diào)查方法 棘皮動物群落調(diào)查采用隨機樣帶結(jié)合視頻定量調(diào)查法。具體操作如下:
(1)隨機樣帶設(shè)置
在研究區(qū)域(18°19.000′—18°19.067′N,109°45.890′—109°46.009′E,圖)內(nèi)利用手持式測深儀測量水深,分別在淺水區(qū)(3—5m)和深水區(qū)(8—10m)用繩子隨機布置3條100m樣帶,樣帶兩側(cè)各1m為視頻拍攝定量范圍,最終構(gòu)成100m×2m(200m2)的樣方,作為資源密度的統(tǒng)計基準。
(2)視頻拍攝方法
潛水員手持水下高清攝像機(GoPro 5,美國)沿樣帶拍攝,分辨率為2.7kp,幀速為60幀/秒,拍攝時潛水員的平均游泳速度為0.17m/s。拍攝視頻的截圖清晰,能夠滿足水下棘皮動物種類鑒定的要求。
(3)種類鑒定
由于采用視頻拍攝數(shù)據(jù)和單一種類水下照片進行種類鑒定,本研究中僅將形態(tài)特征顯著的常見棘皮動物種類納入統(tǒng)計范圍。代表性種類特征圖片和特征描述參考《中國動物圖譜:棘皮動物》(張鳳瀛,1964)和《中國動物志:棘皮動物門 海參綱》(廖玉麟,1997),分類采用Pawson et Fell(1965)的分類系統(tǒng)。
利用Excel將各季節(jié)和不同水深的棘皮動物數(shù)量換算為單位面積的棲息密度(ind./10m2)。
生物多樣性指數(shù)(物種豐富度指數(shù)、多樣性指數(shù)、均勻度指數(shù))和優(yōu)勢度的計算方法分別采用牛翠娟等(2015)和董棟等(2015)。
a.優(yōu)勢度(Y)
式中,fi為第i個種在各樣方中出現(xiàn)頻率,ni為群落中第i個種在空間中的個體數(shù)量,N為群落中所有種的個體數(shù)總和。
b.棲息密度ρ
式中,ρ為棘皮動物棲息密度,N為所有樣方中棘皮動物的數(shù)量,S為所有樣方面積,單位為ind./10m2。
采用數(shù)據(jù)分析軟件SPSS(PASW Statistics 18,美國)進行數(shù)據(jù)分析,分別對4個季節(jié)的水質(zhì)因子,淺水區(qū)和深水區(qū)棘皮動物棲息密度進行單因素方差分析(ONE-WAYANOVA),檢驗不同季節(jié)水環(huán)境指標,淺水區(qū)和深水區(qū)棲息密度的差異,顯著性水平設(shè)置為0.05。
在2018—2019年4次監(jiān)測中,冬季水溫最低,為23.72°C,夏季水溫最高,為27.39°C。全年鹽度相差不大,變化范圍為31.54—33.77。溶解氧為5.16—5.49mg/L,春季最高,冬季最低。pH為7.61—8.40,最低為春季,最高為冬季。
表1 調(diào)查期間基本水文特征Tab.1 Basic hydrological characteristics during the investigation period
在為期一年的調(diào)查中,共發(fā)現(xiàn)棘皮動物15種,隸屬于4綱10科:海參綱有6種,占總數(shù)的40%;海星綱有5種,占34%;海膽綱2種,占13%;海百合綱2種,占13%。在不同季節(jié)調(diào)查中,春季發(fā)現(xiàn)棘皮動物種類最多,有13種。周年調(diào)查中均以海參綱占優(yōu)勢(表2)。
不同深度調(diào)查中,夏季淺水區(qū)分布的棘皮動物種類多于深水區(qū),而秋季和冬季深水區(qū)高于淺水區(qū)。兩個深度分布的種類大致相同,海參綱均占優(yōu)勢。周年調(diào)查中,兩個水深共有的種類是紅腹海參、黑海參、呂宋棘海星、刺冠海膽和許氏大羽花。對比之下,綠刺參未在冬季淺水區(qū)發(fā)現(xiàn),本氏海齒花未在秋季淺水區(qū)發(fā)現(xiàn),這2種在其他季節(jié)和深度均有分布。玉足海參未在秋冬季節(jié)淺水區(qū)發(fā)現(xiàn),黃疣海參未在春秋兩季深水區(qū)發(fā)現(xiàn),這2種在其他季節(jié)和深度均有分布。面包海星僅在春冬兩季深水區(qū)發(fā)現(xiàn),多篩指海星僅發(fā)現(xiàn)于夏季淺水區(qū)和秋季深水區(qū)。斑錨參僅發(fā)現(xiàn)在春季淺水區(qū),長棘海星僅發(fā)現(xiàn)于夏季淺水區(qū)(表3)。
棘皮動物棲息密度季節(jié)變動情況整體呈現(xiàn)出春夏高,秋冬低的特點。不同綱的棘皮動物棲息密度在春夏兩個季節(jié)呈現(xiàn)出升高趨勢,到了秋冬季節(jié)呈現(xiàn)下降趨勢。全年棘皮動物平均棲息密度變化較大,以冬季最低,僅為3.9ind./10m2;夏季最高,為10ind./10m2;春季稍低于夏季,為9.2ind./10m2;秋季為7.7ind./10m2(表4)。
總體上,深水區(qū)分布的棘皮動物棲息密度高于淺水區(qū),但差異并不顯著(F=5.08,P>0.05,圖2)。海參綱、海星綱和海膽綱的優(yōu)勢種在深水區(qū)棲息密度遠高于淺水區(qū),例如海參綱紅腹海參和黑海參數(shù)量遠高于其他海參,2種數(shù)量之和占全部海參總數(shù)的91.25%;海星綱以呂宋棘海星為主,數(shù)量占到全部海星的 61.29%(表4)。
表2 不同季節(jié)棘皮動物種類組成情況Tab.2 Species composition of echinoderms in different seasons
按優(yōu)勢度≥0.02來劃分優(yōu)勢種類,共發(fā)現(xiàn)8種優(yōu)勢種類,分別是黑海參、紅腹海參、黃疣海參、綠刺參、呂宋棘海星、許氏大羽花、本氏海齒花、刺冠海膽,優(yōu)勢類群以海參綱占優(yōu)勢。第一優(yōu)勢種為紅腹海參,優(yōu)勢度在夏季達到0.52。黑海參、刺冠海膽和許氏大羽花優(yōu)勢度較紅腹海參小,但也達到了較高水平,其他種類優(yōu)勢度一般。
各季節(jié)優(yōu)勢種數(shù)量為7種,其中屬于全年優(yōu)勢種的有黑海參、紅腹海參、呂宋棘海星、許氏大羽花和刺冠海膽。屬于三季優(yōu)勢種為本氏海齒花和綠刺參。黃疣海參僅在夏季為優(yōu)勢種。
表3 不同季節(jié)淺水區(qū)和深水區(qū)棘皮動物種類組成Tab.3 Species composition of echinoderms in shallow water and deep water in different seasons
表4 不同季節(jié)淺水區(qū)和深水區(qū)棘皮動物棲息密度(單位:ind./10m2)Tab.4 Density of echinoderms in shallow water and deep water in different seasons
圖2 不同季節(jié)淺水區(qū)和深水區(qū)棘皮動物棲息密度Fig.2 Density of echinoderms in shallow water and deep water in different seasons
表5 不同種類棘皮動物優(yōu)勢度季節(jié)變化Tab.5 Dominant species of echinoderms in different seasons
均勻度指數(shù)全年變動較大,呈現(xiàn)交替變化。多樣性指數(shù)全年變化較大,春季和秋季最低,為2.4。物種豐富度指數(shù)在夏季有一定下降,其他季節(jié)變化不大。
對于各個綱,海參綱均勻度指數(shù)全年變動較大,呈現(xiàn)交替變化。多樣性指數(shù)全年變化較大,秋季最低,為1.0。物種豐富度指數(shù)在夏季有一定下降,其他季節(jié)變化不大。海星綱種豐富度指數(shù)全年變化很小,均勻度指數(shù)在夏季有一定下降,多樣性指數(shù)全年變化最大,夏季最低,為0.56。由于海百合綱和海膽綱只發(fā)現(xiàn)2種,得出的生物多樣性指數(shù)無討論意義,故不計算(表6)。
表6 棘皮動物群落生物多樣性指數(shù)季節(jié)變化Tab.6 Seasonal variation of echinoderms diversity index
對比本研究與歷史文獻結(jié)果,三亞蜈支洲島目前棘皮動物群落種類組成更為多樣,種類多于三亞其他海域,且相較于同海域十年前顯著增加。2004到2008年,吳鐘解等(2011)等對蜈支洲島珊瑚礁區(qū)底棲動物進行了監(jiān)測,發(fā)現(xiàn)了19種珊瑚礁動物,其中8種為棘皮動物,以海參和海星為主。本次調(diào)查結(jié)果,棘皮動物種類增加到15種,種類明顯增多,群落結(jié)構(gòu)更趨多樣化。2011年西島、鹿回頭和亞龍灣3個珊瑚礁自然保護區(qū)內(nèi)大型底棲動物共有166種,其中棘皮動物有11種,全部為蛇尾類(董棟等,2015)。對比南海其它島礁海域,李新正等(2007)采用輕潛采集方式調(diào)查南沙渚碧礁大型底棲動物群落特征,采集到314種珊瑚礁動物,其中棘皮動物有23種,主要種為黑櫛蛇尾Ophiocoma erinaceus和畫櫛蛇尾Ophiocoma pica。綜合上述對比可見,目前蜈支洲島棘皮動物群落種類組成較多,資源保護較好,這很可能得益于蜈支洲島旅游區(qū)嚴格的資源管護措施。
蜈支洲島海域棘皮動物種類組成中,海參綱占絕對優(yōu)勢,夏季棲息密度最高,為6.5ind./10m2,特別是屬于全年優(yōu)勢種的紅腹海參和黑海參,2種數(shù)量之和占全部海參總數(shù)的91.25%,分布范圍廣泛,這與該島海域底質(zhì)類型更適合海參的棲息習(xí)性有著密不可分的關(guān)系。Dissanayake等(2010)研究發(fā)現(xiàn),黑海參更傾向分布在長有海草的棲息地,在具有藻類和海草的巖石區(qū)域發(fā)現(xiàn)了高密度的紅腹海參,對特定棲息地的偏好似乎與兩種海參攝食和保護有關(guān)?,F(xiàn)場潛水調(diào)查發(fā)現(xiàn),蜈支洲島北部為泥沙、基巖以及珊瑚礁構(gòu)成的錯綜復(fù)雜的生境,非常適合活動能力較弱,喜隱蔽棲息的沉積食性海參生存。
棘皮動物棲息密度呈現(xiàn)出春夏高、秋冬低的特點,這可能與不同季節(jié)水溫和餌料可獲得性的波動相關(guān)。李新正等(2004)對膠州灣底棲棘皮動物的數(shù)量變化及與環(huán)境因子的關(guān)系進行了初步研究,認為棘皮動物主要分布在底質(zhì)沉積類型為粉砂-黏土、有機質(zhì)含量較高的區(qū)域,同時其數(shù)量變化與溫度、初級生產(chǎn)力關(guān)系較明顯,二者升高,其生物量、密度也較明顯升高。對蜈支洲島底棲生境的同步調(diào)查發(fā)現(xiàn),筆者推測棘皮動物平均棲息密度受餌料可獲得性影響較大。如海底大型藻類(如綠藻類)僅在春季和夏初豐度較高,其釋放的有機質(zhì)對底棲餌料貢獻較大,棘皮動物食物來源豐富,故棘皮動物平均棲息密度較高,但該推論尚需進一步實驗驗證。
不同深度棘皮動物分布結(jié)果表明,總體上深水區(qū)棘皮動物的棲息密度高于淺水區(qū),但是差異不顯著。造成該分布差異的因素較為復(fù)雜,諸如水溫差異、底質(zhì)類型、餌料適宜性以及隱蔽場所可獲得性等方面均會造成影響。一般來說,淺水區(qū)光照條件優(yōu)良,底棲初級生產(chǎn)力水平更高,餌料獲得性高,適宜于小個體棲息。但同時受風浪影響可能更大,而深水區(qū)環(huán)境更為穩(wěn)定,大個體較多棲息于此。以海參綱為例,海參在自然界常呈不均勻或者斑塊分布(Purcellet al,2009),這主要歸結(jié)于底質(zhì)類型、底部沉積物特征、食物來源、深度、躲避捕食者和隱蔽場所這些因素。同時,海參對于生境存在一定的選擇偏好(Uthickeet al,1999;Mercieret al,2000;Uthickeet al,2004;Shiellet al,2010;Slateret al,2010;張宏曄等,2015)。據(jù)研究,底泥沉積物特征與深度存在著一定聯(lián)系,隨著深度增加,粉砂含量增加而礫石含量減少(Martinet al,2009),細小顆粒的沉積物更是海洋生物的營養(yǎng)豐富食物來源(Mayeret al,1985;Yamamotoet al,1985)。筆者推測,深水區(qū)受風浪影響較小,水流平穩(wěn),基巖和珊瑚礁等自然礁體可以更加有效地沉降自然水體中細顆粒的沉積物,同時其表面可以附著底棲微藻和其他微型生物(王吉橋等,2008;秦傳新等,2009),這有利于海參獲得營養(yǎng)豐富的食物。另外,Conand(2008)和Purcell等(2009)發(fā)現(xiàn),紅腹海參和黑海參在珊瑚礁和巖石上會存在較大規(guī)模的集群分布,并且認為這與海參躲避波浪和急流有關(guān)。相較于淺水區(qū),深水區(qū)水流更加平穩(wěn),受波浪影響小,且基巖和珊瑚礁組成的自然礁體更有利于海參找到隱蔽場所來躲避惡劣海況(張宏曄等,2015)。綜上所述,由于深水區(qū)具有水流平穩(wěn),受波浪影響小的特點,棲息在深水區(qū)的棘皮動物不僅可以更加有效獲得營養(yǎng)豐富的餌料,同時,基巖和珊瑚礁能夠為行動遲緩的棘皮動物提供重要的棲息地來躲避惡劣的海況,因此深水區(qū)分布有較多的棘皮動物。
優(yōu)勢種通??刂迫郝渲械哪芰苛骱臀镔|(zhì)循環(huán)(Roy,1998),并且通過數(shù)量上的優(yōu)勢以及種間關(guān)系(競爭、捕食和他感作用)以擴大對生境資源的利用,主導(dǎo)大型底棲動物的分布格局。穩(wěn)定的優(yōu)勢種種群是生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性的重要指征。Conand等(2002)對La Re′union島調(diào)查發(fā)現(xiàn)17種海參,其中,黑海參為最常見的種類;Eriksson等(2012)對西印度洋(Mayotte)珊瑚礁內(nèi)海參群落棲息密度和多樣性進行了研究,發(fā)現(xiàn)22種海參,其中黑白尼參Bohadschia atra和黑乳海參Holothuria nobilis數(shù)量最為豐富,上述海域均對應(yīng)著健康穩(wěn)定的珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)。對蜈支洲島全年調(diào)查中,各季節(jié)的優(yōu)勢種數(shù)量穩(wěn)定,為7—8種。全年優(yōu)勢種的有黑海參、紅腹海參、綠刺參、呂宋棘海星、許氏大羽花和刺冠海膽,其中,屬于第一優(yōu)勢種的紅腹海參在夏季優(yōu)勢度達到0.52,表明蜈支洲島海域珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)保持較好的穩(wěn)定性。
按Shannon-Wiener指數(shù)分級評價標準,蜈支洲島海域棘皮動物平均多樣性指數(shù)為2.5,大于2小于3,屬于輕度的人為干擾。2016年,蜈支洲島旅游區(qū)年接待游客達到254.79萬人次(周揚等,2018),在如此高的游客接待量下能保持該人為干擾程度,應(yīng)得益于經(jīng)營企業(yè)對珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的有效保護與嚴格的游客管理措施。Woo等(2013)研究南海、蘇祿海和蘇拉威西海3個珊瑚礁海參群落的分布及其多樣性,采集到12種海參,對比該區(qū)域歷史研究結(jié)果,發(fā)現(xiàn)這3個珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)海參群落及其多樣性目前正受到威脅。調(diào)查結(jié)果發(fā)現(xiàn),除了南海受到嚴格的監(jiān)管和安全監(jiān)測外,其他兩個海域珊瑚礁缺少執(zhí)法,海參群落長期面臨過度捕撈而日益減少,加上傳統(tǒng)的捕魚方式,如炸魚等嚴重破壞珊瑚礁行為導(dǎo)致海參棲息地嚴重減少。綜合上述對比可知,良好的珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)離不開嚴格的監(jiān)管和保護,蜈支洲島旅游區(qū)在對于珊瑚礁保護的管護措施非常到位,因此棘皮動物群落結(jié)構(gòu)趨于多樣化。
本研究發(fā)現(xiàn),三亞蜈支洲島海域棘皮動物種類較以往研究顯著增加,群落結(jié)構(gòu)趨于多樣化。沉積食性海參紅腹海參、黑海參以及牧食性刺冠海膽是主要的全年優(yōu)勢種,這3個種在維護珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)物質(zhì)能量循環(huán)過程將發(fā)揮重要生態(tài)作用。珊瑚礁區(qū)沉積食性的海參將覆蓋在珊瑚礁上的泥沙清除,有利于珊瑚正常生長;植食性的海膽負責攝食生長在珊瑚礁上及其周圍藻類,為珊瑚提供更多的生存空間。根據(jù)Shannon-Wiener指數(shù)分級評價標準,該海域?qū)儆谳p度干擾,人為擾動小,群落生物多樣性高。綜上所述,蜈支洲島海域珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)保護效果良好,應(yīng)繼續(xù)保持當前保護力度。
附圖 蜈支洲島海域常見棘皮動物生態(tài)照片(共計15種)Photos of common echinoderm species in the waters of Wuzhizhou Island(15 species in total)