汪永平 任偉 王潤娟 邵坤仲 高慧娟 張金林

（蘭州大學(xué) 農(nóng)業(yè)農(nóng)村部草牧業(yè)創(chuàng)新重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室 草地農(nóng)業(yè)教育部工程研究中心 草地農(nóng)業(yè)科技學(xué)院，蘭州 730000）

翻 譯 后 修 飾（Post-translational modification，PTM）可以改變蛋白質(zhì)的三維結(jié)構(gòu)，進(jìn)而影響蛋白質(zhì)的定位、活性和穩(wěn)定性，對蛋白質(zhì)正常生物學(xué)功能的發(fā)揮起重要調(diào)節(jié)作用［1-2］。甲基化（Methylation）、磷酸化（Phosphorylation）、乙?；ˋcetylation）、糖基化（Glycosylation）、亞硝基化（Nitrosylation）、泛素化（Ubiquitination）和SUMO化（Sumoylation）等都是重要的翻譯后修飾途徑［3-4］，它們共同協(xié)調(diào)著真核生物體內(nèi)不同的生理生化反應(yīng)，對真核生物的生長發(fā)育和逆境適應(yīng)等過程具有重要的調(diào)控作用［5］。

SUMO（Small ubiquitin-related modifier） 是 一種由100個左右的氨基酸組成的類泛素小分子多肽，在真核生物中高度保守且廣泛存在。與泛素化過程非常類似，蛋白質(zhì)的SUMO化修飾過程主要由3種酶通過分級作用來完成：首先，未成熟的前體SUMO蛋白Pre-SUMO在特異酶的作用下，其C端的2個甘氨酸（Gly）殘基發(fā)生暴露，成為成熟的SUMO，接著在E1激活酶（E1 activating enzyme）作用下通過轉(zhuǎn)酯反應(yīng)被激活，然后轉(zhuǎn)移到E2結(jié)合酶（E2 conjugating enzyme）上并通過硫酯鍵與E2的活性位點(diǎn)Cys連接而與E2結(jié)合，最后在E3連接酶（E3 ligase）作用下轉(zhuǎn)移到靶蛋白上，完成SUMO化修飾［6-7］。完成修飾后的SUMO蛋白有2個去向，一是在SUMO蛋白酶的作用下與底物蛋白之間的肽鍵斷裂直接形成游離的SUMO蛋白；二是在SUMO E4連接酶的作用下，繼續(xù)征集SUMO蛋白，形成SUMO鏈，最后在泛素E3連接酶的作用下被降解［5］（圖1）。與泛素化不同的是，SUMO化沒有直接介導(dǎo)蛋白質(zhì)的降解，而是通過調(diào)控目標(biāo)蛋白的構(gòu)象，影響該蛋白的活性和與其他蛋白的相互結(jié)合過程［6，8］。由于SUMO化和泛素化大都靶向相同類型的氨基酸，因此，它們最初被認(rèn)為是相互拮抗的過程。在酵母和后生動物中，SUMO化在細(xì)胞行使正常功能的很多方面都發(fā)揮著重要作用，包括染色質(zhì)重塑［9］、DNA 修復(fù)［10］、細(xì)胞核 /細(xì)胞質(zhì)間物質(zhì)轉(zhuǎn)運(yùn)［11］、轉(zhuǎn)錄［11］和細(xì)胞周期調(diào)控［12］等。

研究發(fā)現(xiàn)，SUMO化蛋白的積累可以增強(qiáng)擬南芥（Arabidopsis thaliana） 對 鹽［14］、 高 溫［6，15-16］、寒冷［17-18］、干旱［19-20］、銅離子［21］和氧化脅迫［22-23］等多種環(huán)境脅迫的抗性。水稻（Oryza sativa）SUMO化蛋白的積累可以增強(qiáng)其對冷、高鹽或ABA（abscisic acid）等非生物脅迫的抗性［24-26］。玉米（Zea mays）種子發(fā)育過程中SUMO化相關(guān)基因會大量表達(dá)，這可能對保持種子在脅迫條件下的存活率有重要影響。此外，熱和氧化脅迫也會誘導(dǎo)SUMO化蛋白的大量積累［27-28］。SlSIZ1介導(dǎo)的HsfA1的SUMO化可以增強(qiáng)番茄（Solanum lycopersicum）的抗熱性［29-30］。GmSIZ1a和GmSIZ1b的表達(dá)可以促進(jìn)大豆（Glycine max）的生長并顯著增加在各種非生物脅迫（如高鹽、熱或ABA）處理下的SUMO化水平［31-32］。低溫條件下，MdSIZ1介導(dǎo)MdMYB1的SUMO化可以提高蘋果（Malus domestica）花青素的含量［33］。以上表明SUMO化對植物適應(yīng)多種非生物脅迫具有重要作用。在這些SUMO化修飾過程中，E3連接酶具有選擇底物的作用，對SUMO化系統(tǒng)進(jìn)行精準(zhǔn)的調(diào)節(jié)［34-35］。在植物細(xì)胞中，少量的E3連接酶調(diào)控了大量靶蛋白的SUMO化修飾過程［36］。本文就SUMO E3連接酶在植物適應(yīng)干旱、鹽、高/低溫、營養(yǎng)元素匱缺和重金屬毒害等非生物脅迫過程中的作用研究進(jìn)展進(jìn)行綜述。

圖1 SUMO化/去SUMO化循環(huán)過程（根據(jù)文獻(xiàn)［13］修改）

1 SUMO E3連接酶的結(jié)構(gòu)與功能

動物中已發(fā)現(xiàn)的多種SUMO E3連接酶都包含有SIMs結(jié)構(gòu)域，非典型的SUMO E3連接酶如人類的RanBP2和ZNF451只有一個SIM結(jié)構(gòu)域，而大多數(shù)保守的SUMO E3連接酶都屬于Siz/PIAS家族，它們都含有一個Siz/PIAS RING（SP-RING）結(jié)構(gòu)域和一個SAP結(jié)構(gòu)域［37-38］。目前，已知植物體內(nèi)主要有2種類型的SUMO E3連接酶，即SIZ1和MMS21，它們都屬于SP-RING家族［36］，其中對SIZ1的研究較為深入。擬南芥AtSIZ1也具有動物SUMO E3連接酶中發(fā)現(xiàn)的4個保守結(jié)構(gòu)域［39-40］，即SAP（Scaffold attachment factor（SAF）-A/B，acinus，PIAS for DNA binding）、PINIT（Nuclear retention of SP-RING protein/subcellular localization，Proline- isoleucineasparagines-isoleucine-threonine）、SP-RING（Siz/PIAS RING）和SXS（serine-X-serine）結(jié)構(gòu)域。除此之外，AtSIZ1還具有一個植物E3連接酶特有的PHD（plant homeodomain）結(jié)構(gòu)域［41］（圖 2）。通過在siz1-2突變體中轉(zhuǎn)入功能缺失突變的SIZ1sap、SIZ1phd、SIZ1pinit、SIZ1sp-ring和SIZ1sxs發(fā)現(xiàn)，SP-RING與SIZ1和SUMO結(jié)合的亞核結(jié)構(gòu)的標(biāo)記有關(guān)，PHD和PINIT可能與植物在響應(yīng)糖信號和光信號過程中下胚軸的伸長有關(guān)，同時還發(fā)現(xiàn)，PHD對植物在熱脅迫下的SUMO化響應(yīng)是必需的［41］。植物中還有另外一種類型的SUMO E3連 接 酶 MMS21（Methyl methanesulfonatesensitive21），其只含有1個SP-RING結(jié)構(gòu)域（圖2），主要參與細(xì)胞周期調(diào)控［42］、干細(xì)胞維持［34］和配子發(fā)育［43］等生物學(xué)過程。

圖2 SIZ/PIAS（A）和NSE2/MMS21（B）蛋白的SP-RING結(jié)構(gòu)域（引自文獻(xiàn)［39］）

2 SUMO E3連接酶在植物適應(yīng)非生物脅迫中的作用

2.1 SUMO E3連接酶在植物適應(yīng)干旱脅迫中的作用

干旱是限制全球農(nóng)業(yè)生產(chǎn)的最重要非生物脅迫之一。SIZ1可以通過ABA非依賴途徑直接調(diào)控大量基因的表達(dá)并介導(dǎo)多種目標(biāo)蛋白的SUMO化提高植物的抗旱性。Catala等［20］通過基于全基因組的表達(dá)分析發(fā)現(xiàn)，在擬南芥中總共有大約1 700個基因的表達(dá)受干旱脅迫誘導(dǎo)，其中，有262個基因的表達(dá)是受SIZ1調(diào)控且獨(dú)立于DREB2A和ABA途徑的，主要與花青素生物合成、茉莉酸信號轉(zhuǎn)導(dǎo)和磷饑餓響應(yīng)等有關(guān)。氣孔開度的調(diào)節(jié)與植物對水分的利用效率和干旱響應(yīng)有重要關(guān)系，Miura等［44］和 Kim 等［15］發(fā)現(xiàn)，SIZ1的缺失可以引起由SA介導(dǎo)的ROS積累，使氣孔開度減小，從而增強(qiáng)siz1突變體的抗旱性。而在siz1突變體中過表達(dá)編碼水楊酸羥化酶nahG后，SA的積累量減少，氣孔開度增大，植株的抗旱性降低［15］。這與此前Catala等［20］提出的 SIZ1通過介導(dǎo)大量蛋白SUMO化增強(qiáng)擬南芥抗旱性的結(jié)論正好相反，推測是與他們所用的實(shí)驗(yàn)材料和實(shí)驗(yàn)條件不同有關(guān)。

Li等［45］在匍匐翦股穎（Agrostis stolonifera）上的研究發(fā)現(xiàn)，過表達(dá)OsSIZ1后的轉(zhuǎn)基因植株在干旱脅迫下SUMO化蛋白積累量增加，葉片保水能力更強(qiáng)且質(zhì)膜完整性也更好［45］，抗旱能力顯著增強(qiáng)。Mishra等［46］在棉花（Gossypiumsp.）中過表達(dá)OsSIZ1后轉(zhuǎn)基因植株在干旱脅迫下的凈光合效率和棉花產(chǎn)量顯著增加。番茄SlSIZ1的表達(dá)受冷、NaCl、PEG、H2O2和ABA的誘導(dǎo)，在煙草中表達(dá)后，SlSIZ1轉(zhuǎn)基因植株SUMO化蛋白含量顯著增多，滲透脅迫下種子萌發(fā)力和植株抗旱性顯著增強(qiáng)［30］。Mishra［47］和 Esmaeili等［48］也發(fā)現(xiàn)在擬南芥中過表達(dá)OsSIZ1可以提高轉(zhuǎn)基因植株在干旱條件下P5CS的表達(dá)量，增加脯氨酸的積累并提高轉(zhuǎn)基因擬南芥的抗旱性。

另一種類型的SUMO E3連接酶MMS21也可以通過調(diào)控ABA合成途徑相關(guān)基因的表達(dá)調(diào)控擬南芥對干旱脅迫的響應(yīng)。Zhang等［49］發(fā)現(xiàn)ABA、PEG處理或干旱脅迫可以抑制擬南芥AtMMS21的表達(dá)，過表達(dá)MMS21后擬南芥抗旱性顯著降低，而mms21突變體表現(xiàn)出更強(qiáng)的抗旱性。

2.2 SUMO E3連接酶在植物適應(yīng)鹽脅迫中的作用

高濃度鹽分會造成離子毒害、滲透脅迫和氧化損傷等次級脅迫［50］。siz1突變體可以通過SOS3非依賴途徑減少擬南芥對Na+的吸收和積累，增強(qiáng)擬南芥的耐鹽性。100 mmol/L NaCl能促進(jìn)擬南芥siz1突變體的生長并降低Na+的吸收和積累［51］。sos3-1突變體對Na+和Li+超敏感，而突變SIZ1后的sos3-1 siz1-1雙突變體對Na+的敏感性顯著降低，而對Li+的敏感性無明顯變化［51-52］。

與以上Miura等［51］發(fā)現(xiàn)擬南芥siz1突變體通過減少對Na+的吸收和積累提高抗鹽性的結(jié)論不同的是，有學(xué)者研究發(fā)現(xiàn)SIZ1也可以正向調(diào)節(jié)植物對鹽脅迫的響應(yīng)。Conti等［14］發(fā)現(xiàn)，鹽脅迫可以誘導(dǎo)擬南芥體內(nèi)SUMO化蛋白的積累。Miura等［18］在擬南芥中過表達(dá)SIZ1發(fā)現(xiàn)，在125 mmol/L NaCl條件下，轉(zhuǎn)基因株系根系生長、葉面積和種子產(chǎn)量均明顯優(yōu)于野生型，耐鹽性顯著增強(qiáng)。在鹽脅迫條件下，擬南芥過表達(dá)OsSIZ1后地上部和根中的Na+積累顯著減少，而K+積累顯著增多，同時P5CS的表達(dá)量也顯著增加，抗鹽能力顯著增強(qiáng)［47-48］。

2.3 SUMO E3連接酶在植物適應(yīng)高溫脅迫中的作用

為了鑒定擬南芥中的SUMO化靶標(biāo)蛋白，Rytz等［53］利用適用于質(zhì)譜研究的工程化SUMO1對siz1和mms21突變體進(jìn)行蛋白質(zhì)組學(xué)分析，發(fā)現(xiàn)有超過1 000個靶標(biāo)蛋白在正常條件或熱脅迫刺激后被SUMO化。其中，大多是核定位蛋白，它們中大多數(shù)都可以和SIZ1結(jié)合，但是沒有鑒定到可以和MMS21結(jié)合的靶標(biāo)蛋白，這說明MMS21只能介導(dǎo)少量低豐度蛋白的SUMO化修飾。

SIZ1可以通過SA非依賴途徑介導(dǎo)熱激轉(zhuǎn)錄因子（Heat shock transcription factors，HSFs）的SUMO化，調(diào)控編碼熱激蛋白（Heat shock proteins，HSPs）相關(guān)基因的表達(dá)，從而影響植物對熱脅迫的響應(yīng)。Yoo等［16］發(fā)現(xiàn)，在熱脅迫下，相較于野生型，siz1-2和siz1-3突變體SA積累量更多，SUMO化蛋白含量更少，熱敏感性更強(qiáng)。而在過表達(dá)nahG后siz1-2突變體盡管SA積累量減少，但熱敏感性更強(qiáng)［16］。

在匍匐翦股穎中過表達(dá)水稻OsSIZ1可以極大提高轉(zhuǎn)基因株系的耐熱性［45］。Zhang等［29］發(fā)現(xiàn)，番茄SlSIZ1干擾株系對熱脅迫敏感，過表達(dá)SlSIZ1可以提高番茄HSPs和HSFs等基因的表達(dá)，同時降低熱脅迫下ROS的積累，使轉(zhuǎn)基因株系抗熱性顯著增強(qiáng)。熱脅迫下SlSIZ1過表達(dá)株系HSP70、HSP90和HsfA2的表達(dá)量顯著增加，酵母雙雜交（Yeast two-hybrid，Y2H）和雙分子螢光互補(bǔ)（Bimolecular fluorescence complementation，BiFC） 試 驗(yàn) 發(fā) 現(xiàn)，SlSIZ1可以和SlHsfA1互作并介導(dǎo)SlHsfA1的SUMO化［29］。隨后在棉花［46］和擬南芥［47-48］中過表達(dá)水稻OsSIZ1的研究也都發(fā)現(xiàn)相似的結(jié)果。

2.4 SUMO E3連接酶在植物適應(yīng)冷脅迫中的作用

低溫誘導(dǎo)下，SIZ1會介導(dǎo)ICE1的SUMO化，被SUMO化的ICE1活性和穩(wěn)定性均顯著增加，并促進(jìn)CBF3/DREB1A的表達(dá)而抑制MYB15的表達(dá)，以增強(qiáng)植物的耐寒能力。Miura等［17，54］發(fā)現(xiàn)，在擬南芥siz1突變體中，CBF3/DREB1A的表達(dá)被抑制；ICE1的K393位置被替換后ICE1K393R無法與SUMO蛋白結(jié)合，在野生型擬南芥中表達(dá)ICE1K393R后CBF3/DREB1A的表達(dá)被抑制，同時MYB15積累量增加，轉(zhuǎn)基因株系對低溫的敏感性增強(qiáng)［17］。低溫下SIZ1還可以通過抑制SA積累，誘導(dǎo)CBF3/DREB1A表達(dá)，從而增強(qiáng)植物的抗寒性。siz1突變體對冷脅迫敏感，SA積累水平較高，CBF3/DREB1A、COR47和KIN1等關(guān)鍵低溫誘導(dǎo)表達(dá)基因的表達(dá)量較低；而在siz1突變體中表達(dá)nahG后，SA積累量降低，轉(zhuǎn)基因植株抗冷性顯著增強(qiáng)［55］。Miura等［18］也發(fā)現(xiàn)在擬南芥中過表達(dá)SIZ1可提高轉(zhuǎn)基因株系的耐寒性。此外，Zhou等［33］在蘋果中的研究還發(fā)現(xiàn)，低溫可以誘導(dǎo)MdSIZ1的表達(dá)，而MdSIZ1能直接介導(dǎo)MdMYB1的SUMO化以提高M(jìn)dMYB1的活性和穩(wěn)定性，促進(jìn)花青素的合成。

2.5 SUMO E3連接酶與植物養(yǎng)分吸收和利用

植物感應(yīng)磷酸鹽（Pi）匱缺并啟動控制Pi獲取所必需信號傳導(dǎo)途徑是植物磷元素吸收的重要步驟。Miura等［52］發(fā)現(xiàn)，siz1突變體表現(xiàn)出過度的原型磷饑餓反應(yīng)（包括初生根停止生長，側(cè)根和根毛增多，根冠比增大，花青素積累量增加，但細(xì)胞內(nèi)Pi含量與野生型相近）。AtPT2、AtPS2和AtPS3是擬南芥磷饑餓響應(yīng)基因，Pi足量條件下，它們在siz1中的表達(dá)量顯著高于野生型，但在磷饑餓狀態(tài)下，它們在siz1突變體和野生型中的表達(dá)量無顯著差異［52］。PHR是作用于磷饑餓響應(yīng)基因AtIPS1和AtRNS1的MYB類轉(zhuǎn)錄因子，可在SIZ1介導(dǎo)下發(fā)生SUMO化，在siz1突變體中，AtIPS1和AtRNS1在磷饑餓條件下的響應(yīng)要顯著慢于野生型［52］。

SIZ1還可以通過介導(dǎo)硝酸鹽還原酶NA1和NA2的SUMO化而參與到擬南芥的氮素同化過程，發(fā)生SUMO化后的NA1和NA2硝酸鹽還原酶活性顯著提高。Park等［56］發(fā)現(xiàn)，siz1-2中硝酸鹽還原酶NRs活性較低，補(bǔ)充銨鹽（NH4NO3或（NH4）2SO4）可以恢復(fù)擬南芥siz1-2突變體早花、矮化、種子發(fā)育異常和高SA積累量等表型，但補(bǔ)充硝酸鹽（KNO3或NaNO3）、磷酸鹽（NaH2PO4）和鉀鹽（KCl或 KNO3）均無此作用。同時Park等［57］還發(fā)現(xiàn)，盡管擬南芥中編碼亞硝酸鹽還原酶的基因NiR的表達(dá)量顯著高于siz1突變體，但并沒有發(fā)現(xiàn)SIZ1介導(dǎo)的NiR的SUMO化。

水稻OsSIZ1也與氮（N）和磷（P）的同化有關(guān)。OsSIZ1對多個編碼Pi轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白、Pi調(diào)控蛋白、硝酸鹽或銨鹽轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白的基因和氮代謝途徑相關(guān)的基因的表達(dá)也都有調(diào)控作用［58］。無論P(yáng)i是否足量，ossiz1中P、Pi和N的含量都要顯著高于野生型，測定其他礦質(zhì)營養(yǎng)元素（K、Ca、Mg、Mn、Si、Fe、Zn、Cu）發(fā)現(xiàn)，OsSIZ1調(diào)控的營養(yǎng)元素同化是對N和P特異性的［58］。Pei等［59］利用ossiz2對磷吸收的研究發(fā)現(xiàn)OsSIZ2和OsSIZ1也具有類似的磷吸收調(diào)控作用。Zhang等［60］發(fā)現(xiàn)蘋果MdSIZ1與Pi的響應(yīng)有關(guān)，磷饑餓會誘導(dǎo)MdSIZ1基因大量表達(dá)，SUMO化蛋白的迅速積累，同時參與蘋果磷饑餓響應(yīng)的MYB類轉(zhuǎn)錄因子MdPHR1也會被SUMO化；在磷饑餓條件下，antiMdSIZ1愈傷組織無法生長而過表達(dá)MdSIZ1的愈傷組織生長則幾乎不受影響。

2.6 SUMO E3連接酶與ABA途徑

ABA是五大經(jīng)典植物激素之一，對植物生長和發(fā)育的很多方面都有重要的調(diào)控作用，因其對植物響應(yīng)各種生物和非生物脅迫的重要作用，還被稱為“脅迫激素”［61］。SIZ1可以通過介導(dǎo)ABI5的SUMO化參與ABA信號響應(yīng)。siz1突變體對ABA超敏感，外源ABA會抑制siz1種子的萌發(fā)和初生根的生長，并顯著促進(jìn)依賴ABI5的ABA信號響應(yīng)基因如RD29A、RD29B、AtEm6、RAB18和ADH1等的表達(dá)［18］。ABI5被SUMO化后活性降低且不易被蛋白酶體降解，使得RD29A、RD29B、AtEm6、RAB18和ADH1等基因的表達(dá)受到抑制；相較于siz1-2，siz1-2 abi5-4雙突變體對ABA的敏感性顯著降低，ABI5蛋白的K391位置為SUMO蛋白和ABI5的特異性識別位點(diǎn)，在abi5-4中過表達(dá)ABI5K391R后，由于ABI5K391R無法被SUMO化，轉(zhuǎn)基因株系對ABA超敏感［62-63］。

SIZ1還可通過介導(dǎo)MYB30發(fā)生SUMO化而調(diào)節(jié)與ABI5途徑“相平行”的ABA信號響應(yīng)途徑。擬南芥myb30突變體對外源ABA超敏感，Zheng等［64］研究發(fā)現(xiàn)，MBY30的K283為發(fā)生SIZ1介導(dǎo)的SUMO化結(jié)合的特異位點(diǎn)，在myb30表達(dá)MYB30K283R只能部分回補(bǔ)其ABA超敏感表型；在野生型擬南芥中過表達(dá)MYB30后轉(zhuǎn)基因株系對ABA的敏感性顯著降低，而在siz1突變體中過表達(dá)MYB30并不會改變siz1的ABA超敏感表型。同時Zheng等［64］還發(fā)現(xiàn)，siz1-2 myb30-2雙突變體比任意一個單突變體對ABA更為敏感。綜上所述，依賴SIZ1介導(dǎo)的MYB30和ABI5的SUMO化修飾共同影響了擬南芥的ABA信號途徑中相關(guān)基因的表達(dá)，進(jìn)而影響了擬南芥對ABA的響應(yīng)。

MMS21也與ABA的合成和響應(yīng)有關(guān)。Zhang等［49］發(fā)現(xiàn)，ABA可以抑制MMS21的表達(dá)，mms21對ABA超敏感，COR15A、RD22和P5CS1等ABA途徑相關(guān)的脅迫響應(yīng)基因在mms21突變體的表達(dá)量均要顯著高于野生型植株。

2.7 SUMO E3連接酶在植物適應(yīng)重金屬脅迫中的作用

Cu是植物正常生命活動所必需的微量元素之一，在很多生物學(xué)過程中都有重要作用，但過量的Cu2+會誘導(dǎo)活性氧的產(chǎn)生而對植物生長造成毒害，SIZ1可以減少擬南芥對Cu2+的吸收和并促進(jìn)其再分配，以降低其對植物的毒害作用。Chen等［21］發(fā)現(xiàn)，Cu2+處理會誘導(dǎo)擬南芥SUMO化水平的迅速增加。siz1-2和siz1-3突變體對外源Cu2+超敏感，且地上部Cu2+積累顯著高于野生型；在Cu2+處理下，siz1突變體中金屬轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白YELLOW STRIPE-LIKE1（YSL1）和YSL3的編碼基因的表達(dá)量要明顯高于野生型，而siz1 ysl3和siz1 ysl1雙突變體均可有效降低植株體內(nèi)Cu2+的積累水平并顯著提高對Cu2+脅迫的耐受性［21，65］（表 1）。

6 2-6 3］7，5 4-5 5 5］獻(xiàn)-2 1，，5 1，］］］文2 0 4 4 1 5，6 4］1 8 4 8 6 0考C u 2+參［1 6，［6 5］［1 7，［1 4-［5 8］［5 9］［4 9］［2 9］［1 4，［4 7-［4 5］［4 6］［3 3，［3 0］量過-A A B ----用氮缺-+作的中磷缺-+迫脅境迫脅逆溫應(yīng)低--++適物迫植脅在溫酶高-+++接連迫3脅O E 鹽++-++U M 迫1 S 脅旱干+++++++表型1達(dá)達(dá)達(dá)達(dá)達(dá)達(dá)因基s i z 1-o s s i z 1+o s s i z 2+s 2 m m t i S l S I Z 1-a n 表表表表表表過過過過過過穎感體股敏受芥芥芥芥翦迫因南稻稻南茄南南匐花果茄脅基擬水水?dāng)M番擬擬匍棉蘋番該對示表因S 2 1-”基S I Z 1 O s S I Z 1 O s S I Z 2 M M S l S I Z 1 S I Z 1 O s S I Z 1 M d S I Z 1 S l S I Z 1，“感體敏供芥芥芥不因南稻南茄南稻果茄迫脅基擬水?dāng)M番擬水蘋番該對示擾表體干+”因變A 基突R N 轉(zhuǎn)：“注

3 展望

SUMO化是一種響應(yīng)多重信號途徑的復(fù)雜調(diào)控機(jī)制，在植物的正常生長發(fā)育、激素代謝和脅迫響應(yīng)過程中發(fā)揮著重要的調(diào)控作用。眾多研究表明，E3連接酶介導(dǎo)的SUMO化對植物抗逆性產(chǎn)生顯著的影響，在此過程中SUMO E3連接酶SIZ1對植物適應(yīng)干旱、高鹽、高/低溫、N/P缺乏和重金屬毒害等非生物脅迫起了決定性作用，很多的SUMO化靶蛋白已經(jīng)被鑒定出來。但迄今為止，以下問題還難以解答：SUMO E3連接酶是如何進(jìn)行活性調(diào)節(jié)并特異性選擇靶蛋白的；在SUMO化/去SUMO化的循環(huán)過程中SUMO蛋白酶是如何準(zhǔn)確發(fā)揮作用的？啟動SUMO化修的分子機(jī)制是什么，這些問題的解答將對闡明SUMO蛋白如何與不同底物蛋白相結(jié)合而響應(yīng)單一或復(fù)合脅迫的機(jī)制至關(guān)重要。此外，對參與SUMO化修飾過程的眾多重要蛋白的生化和結(jié)構(gòu)特性和大量靶蛋白功能的鑒定等也將是未來SUMO化研究領(lǐng)域需要重點(diǎn)研究的課題。