鄭驕陽 呂鴻達(dá) 程 鯤 宗 誠(chéng)

(東北林業(yè)大學(xué)野生動(dòng)物與自然保護(hù)地學(xué)院，哈爾濱，150040)

食物貯藏是動(dòng)物重要的適應(yīng)性行為，也是許多植物尤其是大種子植物傳播種子的主要機(jī)制[1]。分散貯藏是貯食動(dòng)物將貯藏物存放在離散且間隔較遠(yuǎn)的貯點(diǎn)，將潛在的食物損失率降到最低[2-5]，分散貯食研究主要包括行為特點(diǎn)[6]、形成原因[7]、影響因素[8]以及對(duì)植物天然更新的影響等[9-11]。關(guān)于其行為動(dòng)機(jī)，學(xué)者們提出了快速隔離、缺乏貯藏空間和避免盜竊等假說[12]。其中快速隔離假說認(rèn)為，分散貯藏行為是對(duì)豐富卻短暫的食物資源的一種競(jìng)爭(zhēng)性策略，當(dāng)食物資源豐富時(shí)，動(dòng)物的貯食活動(dòng)加劇，在食源附近迅速地分散貯藏食物，其搬運(yùn)距離小，有效地縮短了動(dòng)物單次貯食時(shí)間，以最短的時(shí)間獲取更多的食物，從而提高貯藏效率[13]。

分散貯藏動(dòng)物會(huì)通過移動(dòng)、取食、重取、二次貯藏以及盜取等行為持續(xù)對(duì)種子進(jìn)行存儲(chǔ)管理[14-15]。二次貯藏是指貯食動(dòng)物將貯點(diǎn)內(nèi)種子取出、搬運(yùn)至新貯點(diǎn)，這種行為在嚙齒動(dòng)物[14-17]和鳥類[18-21]中均有發(fā)現(xiàn)。大量研究表明，當(dāng)種子被二次貯藏時(shí)，與食物源的距離會(huì)增加[21-23]，二次貯藏可能通過改變種子與母樹的距離來影響幼苗建立的概率[24-26]。在動(dòng)物貯藏管理的過程中，貯點(diǎn)中的種子都有可能會(huì)由于偷盜、種子易腐性、病蟲感染或被貯食者遺忘而丟失，而未被取食的完好種子則對(duì)植物更新起到很大作用[27]。

在黑龍江涼水自然保護(hù)區(qū)，紅松(Pinuskoraiensis)與松鼠(Sciurusvulgaris)、星鴉(Nucifragacaryocatactes)等貯食動(dòng)物之間通過協(xié)同進(jìn)化形成了互惠共生網(wǎng)絡(luò)[28-31]。其中星鴉作為紅松種子的主要傳播者，其分散貯藏行為對(duì)原始紅松林生態(tài)系統(tǒng)的維持有著重要作用。每年8月末涼水保護(hù)區(qū)人工采摘的紅松球果會(huì)短期集中堆放，直到10月進(jìn)行去殼處理，這為貯食動(dòng)物提供了集中的食物源。2017年秋季，我們觀察到大群星鴉啄取松塔堆的松子并在附近區(qū)域分散貯藏，而且對(duì)貯點(diǎn)不斷更新，重取后又埋藏，具有2次貯藏和臨時(shí)貯點(diǎn)管理行為。本研究通過探究星鴉對(duì)集中紅松種子源的分散貯藏和重取行為，分析星鴉貯點(diǎn)特征、貯點(diǎn)生境選擇及食物密集貯藏期的臨時(shí)貯點(diǎn)管理過程，旨在進(jìn)一步豐富動(dòng)物的分散貯藏理論，探討星鴉對(duì)紅松種子傳播和天然林更新的作用。

1 研究地區(qū)與研究方法

1.1 研究地概況

黑龍江涼水國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)位于中國(guó)小興安嶺東南部，地理坐標(biāo)為128°48′08″—128°55′46″E，47°07′15″—47°14′38″N。保護(hù)區(qū)總面積為6 394 hm2，南北長(zhǎng)11 km，東西寬6.25 km。保護(hù)區(qū)核心區(qū)3 740 hm2，其中原始紅松林面積2 375 hm2。本研究地在涼水自然保護(hù)區(qū)管理局附近的第19林班。

保護(hù)區(qū)全境屬于低山地貌，地形北高南低，相對(duì)高差一般為100—200 m，平均坡度為10—15°，最大坡度為40°。屬溫帶大陸性季風(fēng)氣候，冬長(zhǎng)夏短。保護(hù)區(qū)地帶性植被是以紅松占優(yōu)勢(shì)的針闊混交林，分為山地和谷地植被兩大類。上世紀(jì)前半葉對(duì)紅松的拔大毛式采伐使原始闊葉紅松林被分割成大小不一的斑塊，夾雜不同演替階段的次生林、人工林和林間空地[32]。

保護(hù)區(qū)主要喬木樹種有紅松、紅皮云杉(Piceakoraiensis)、魚鱗云杉(Piceajezoensis)、臭冷杉(Abiesnephrolepis)、興安落葉松(Larixgemliniivar.gmelinii)、胡桃楸(Juglansmandshurica)、黃檗(Phellodendronamurense)、水曲柳(Fraxinusmandshurica)、春榆(Ulmusdavidianavar.japonica)、碩樺(Betulacostata)、白樺(Betulaplatyphylla)等。林下灌木主要有金花忍冬(Lonicerachrysantha)、毛榛(Corylusmandshurica)、珍珠梅(Sorbariasorbifolia)、繡線菊(Spiraeasalicifolia)、刺五加(Eleutherococcussenticosus)等。林下草本種類繁多，主要有羊須草(Carexcallitrichos)、毛緣薹草(Carexpilosa)、問荊(Equisetumarvense)及各種蕨類植物等。

保護(hù)區(qū)內(nèi)動(dòng)物區(qū)系組成豐富，共有鳥類17目47科254種，獸類6目16科51種，其中嚙齒類17種。其中松鼠、花鼠(Tamiassibiricus)、星鴉和普通(Sittaeuropaea)與紅松種子之間形成了穩(wěn)定的貯食傳播網(wǎng)絡(luò)[28-31]。

1.2 研究方法

1.2.1 星鴉貯食行為監(jiān)測(cè)

2017年10—11月，對(duì)星鴉貯食行為進(jìn)行紅外相機(jī)監(jiān)測(cè)。根據(jù)紅松球果堆放時(shí)間，將監(jiān)測(cè)分為2個(gè)時(shí)間段，10月1—15日為球果堆放期，此階段松塔被集中堆成大堆，星鴉啄食松子，在附近埋藏；10月16日之后為貯點(diǎn)重取期，這期間松塔堆已經(jīng)移走，星鴉陸續(xù)將埋藏松子重取。將相機(jī)捆綁于距地面10—20 cm的樹干，設(shè)置為拍照2張后，錄制15 s視頻。記錄每張照片的星鴉數(shù)量、貯食行為持續(xù)時(shí)間、溫度(℃)以及干擾因素。第一階段設(shè)置11臺(tái)相機(jī)(型號(hào)：H6W)，第二階段設(shè)置6臺(tái)相機(jī)。

1.2.2 貯食行為譜

根據(jù)對(duì)星鴉貯食行為的觀察，將紅外相機(jī)照片和視頻中的行為類型進(jìn)行分類定義，確定貯食行為譜，包括貯藏、重取、移動(dòng)、爭(zhēng)斗、警戒等行為(表1)。

1.2.3 貯點(diǎn)調(diào)查

貯點(diǎn)調(diào)查時(shí)間為10月1—7日。在距松塔堆1 km內(nèi)選取5塊樣地，其生境類型分別為人工針葉林、林間空地、次生針闊混交林、云冷杉林、原始紅松林，記錄樣地距食物源距離、距道路距離(表2)。每塊樣地選取10個(gè)樣方(由于人工針葉林樣地貯點(diǎn)數(shù)量多且集中，選取了22個(gè)樣方)，樣方大小為2 m×2 m。

首次貯點(diǎn)調(diào)查時(shí)，撥開樣方中的枯枝落葉層，在找到的貯點(diǎn)旁插上標(biāo)記，記錄貯點(diǎn)特征：貯點(diǎn)大小、貯點(diǎn)深度、基質(zhì)類型、基質(zhì)硬度。其中基質(zhì)類型分為草地、苔蘚、枯草地以及裸地?；|(zhì)硬度分為軟、較軟、較硬、硬。貯點(diǎn)重取調(diào)查時(shí)，貯點(diǎn)為空時(shí)記為重取貯點(diǎn)，貯點(diǎn)數(shù)量保持原樣則記為留存貯點(diǎn)，如發(fā)現(xiàn)新的貯點(diǎn)記為新建貯點(diǎn)。重取率指重取貯點(diǎn)占所有貯點(diǎn)的比例；更新率指新增貯點(diǎn)占所有貯點(diǎn)的比例。

表1 星鴉貯食行為譜

Tab.1 The hoarding behavioral spectrum of spotted nutcrackers

表2 星鴉貯點(diǎn)調(diào)查樣地描述

Tab.2 Description of sample plots for spotted nutcracker cache investigation

1.2.4 數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)分析

數(shù)據(jù)描述用算術(shù)平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤表示，置信度95%。用單因素方差分析不同生境類型及基質(zhì)特征中貯點(diǎn)特征的差異。數(shù)據(jù)處理、統(tǒng)計(jì)分析及作圖在Excel 11.0、R 3.5.2、SPSS Statistics 22及Sigmaplot 10.0中完成。

2 結(jié)果與分析

2.1 貯食行為特征

2.1.1 貯食行為時(shí)間分配及節(jié)律

獲得星鴉紅外相機(jī)照片1 864張，記錄到的星鴉行為頻次共2 409次，主要行為類型有貯藏、重取、移動(dòng)、爭(zhēng)斗和警戒行為(圖1)。其中，重取行為是最主要的行為類型，占(55.42±1.34)%；移動(dòng)行為占(25.74±6.24)%；貯藏行為占(11.08±2.69)%；警戒行為和爭(zhēng)斗行為分別占(3.28±0.79)%和(2.16±0.52)%；其他行為占(2.33±0.57)%。

星鴉重取行為的時(shí)間比例從早晨、中午到下午逐漸增加，8：00—9：00、10：00—12：00和16：00—17：00有2個(gè)活動(dòng)高峰。貯藏行為與重取行為的活動(dòng)高峰相鄰，貯藏高峰出現(xiàn)在重取行為高峰之前，主要集中在早晨，5：00—6：00、7：00—8：00和9：00—10：00有3個(gè)活動(dòng)高峰，中午和下午貯藏行為逐漸減少。移動(dòng)行為僅在7：00—8：00出現(xiàn)1個(gè)峰值，其他時(shí)間段的時(shí)間比例較為平均。警戒行為5：00—6：00和15：00—17：00有2個(gè)峰值，爭(zhēng)斗行為6：00—7：00和15：00—16：00有2個(gè)峰值，警戒行為活動(dòng)高峰在爭(zhēng)斗行為高峰之前(圖2)。

2.1.2 貯藏地星鴉活動(dòng)頻次

球果堆放期的10月4—15日，監(jiān)測(cè)樣地的星鴉活動(dòng)非常頻繁，每臺(tái)相機(jī)記錄到星鴉的平均活動(dòng)頻次為每天(21.43±5.73)次。堆放球果被移走后，10月16日直至11月初，星鴉一直有持續(xù)的重取行為，但貯點(diǎn)重取期活動(dòng)頻次下降為(3.30±0.68)次/d/相機(jī)(圖3)。

2.2 貯點(diǎn)特征

2.2.1 貯點(diǎn)大小

共調(diào)查了62個(gè)樣方，記錄了451個(gè)貯點(diǎn)、1 079粒紅松種子。貯點(diǎn)平均大小為(2.39±0.09)粒，多為1粒或2粒松子，分別占35.48%和32.15%，最大貯點(diǎn)為20粒松子。原始紅松林貯點(diǎn)的平均松子粒數(shù)相對(duì)較多，為(3.50±0.84)粒；其次為林間空地(2.65±0.34)粒、次生林(2.44±0.20)粒、人工針葉林(2.41±0.11)粒，云冷杉林貯點(diǎn)相對(duì)較小，為(1.87±0.19)粒。但不同生境類型的星鴉貯點(diǎn)大小沒有顯著差異(F=1.679，P>0.05)。

2.2.2 貯點(diǎn)深度

星鴉貯點(diǎn)的貯藏深度為(1.55±0.03)cm。不同生境類型的貯藏深度有顯著差異(F=17.171，P<0.05)。貯點(diǎn)埋藏最深的生境類型為原始紅松林，為(2.50±0.71)cm；其次為次生林(1.78±0.06)cm、人工針葉林(1.59±0.03)cm、云冷杉林(1.35±0.09)cm，林間空地的貯點(diǎn)埋藏最淺，為(0.95±0.11)cm。

圖1 星鴉貯食行為日活動(dòng)時(shí)間分配Fig.1 Diurnal time budget of hoarding behavior of spotted nutcrackers

圖2 星鴉貯食行為節(jié)律Fig.2 Hoarding behavior rhythm of spotted nutcrackers

圖3 球果堆放期和貯點(diǎn)重取期星鴉的活動(dòng)頻次Fig.3 The activity frequency of the spotted nutcracker during cone piling period and retrieving period

2.2.3 貯點(diǎn)密度

各樣方貯點(diǎn)的平均密度為(1.82±0.11)個(gè)/m2。不同生境類型的貯點(diǎn)密度差異顯著(F=7.471，P<0.05)。星鴉貯藏最密集的生境為人工針葉林，平均每個(gè)樣方有14個(gè)貯點(diǎn)，貯藏密度為(3.48±0.62)個(gè)/m2；其次為次生林(1.35±0.30)個(gè)/m2；云冷杉林(1.20±0.22)個(gè)/m2；林間空地(0.93±0.20)個(gè)/m2；原始紅松林樣地內(nèi)貯點(diǎn)最少，平均每個(gè)樣方僅有0.6個(gè)貯點(diǎn)，貯點(diǎn)密度為(0.15±0.07)個(gè)/m2(圖4a)。

不同基質(zhì)類型的貯點(diǎn)密度有顯著差異(F=3.205，P<0.05)，其中基質(zhì)為草地的貯點(diǎn)密度最高，為(3.94±1.37)個(gè)/m2，共發(fā)現(xiàn)212個(gè)貯點(diǎn)，占所有貯點(diǎn)的46.09%；基質(zhì)為苔蘚的次之，貯點(diǎn)密度為(1.74±0.44)個(gè)/m2；裸地的貯點(diǎn)密度為(1.63±0.34)個(gè)/m2；枯草地的貯點(diǎn)密度最低，為(0.93±0.20)個(gè)/m2(圖4b)。

此外，基質(zhì)硬度對(duì)貯點(diǎn)密度也有顯著影響，基質(zhì)較軟時(shí)，星鴉貯藏密度更大(F=31.446，P<0.05)。

2.3 臨時(shí)貯點(diǎn)管理

在球果堆放期間，星鴉對(duì)貯藏地的貯點(diǎn)更新比較頻繁，每天都有新增貯點(diǎn)出現(xiàn)，也有貯點(diǎn)被重取。臨時(shí)貯點(diǎn)的更新率很高，為48.34%；貯點(diǎn)重取率也很高，為45.23%，僅有6.43%的貯點(diǎn)沒有發(fā)生變化。

人工針葉林的貯點(diǎn)更新率最高，為58.17%；林間空地、次生林的貯點(diǎn)重取率較高；云冷杉林的貯點(diǎn)留存率相對(duì)較高。原始紅松林發(fā)現(xiàn)的貯點(diǎn)很少，且沒有新增貯點(diǎn)(表3)。

圖4 不同生境類型和基質(zhì)類型的貯點(diǎn)密度比較Fig.4 The cache densities in different habitat types and ground types

表3 不同生境類型中星鴉臨時(shí)貯點(diǎn)的管理

Tab.3 Temporary cache management of spotted nutcrackers in different habitats

星鴉重取貯點(diǎn)大小為(2.69±0.15)粒，留存貯點(diǎn)大小為(2.63±0.09)粒，臨時(shí)新增貯點(diǎn)大小為(2.13±0.09)粒。留存貯點(diǎn)與新增貯點(diǎn)大小差異顯著，新增貯點(diǎn)較小(F=1.471，P<0.05)。貯點(diǎn)重取與貯點(diǎn)大小顯著相關(guān)(F=5.492，P<0.05)，貯點(diǎn)越大，越易被重取。

3 討論

3.1 星鴉貯食行為對(duì)集中食物源的適應(yīng)

貯食行為是一種特化的取食行為。動(dòng)物通常在食物資源豐富的時(shí)候貯藏食物，這種行為保證了動(dòng)物在食物缺乏或在強(qiáng)烈的競(jìng)爭(zhēng)條件下能夠獲得足夠的食物，減緩食物缺乏季節(jié)所帶來的困難。涼水自然保護(hù)區(qū)的紅松球果集中堆放，成為星鴉的集中食物來源，本研究中星鴉對(duì)集中食物源的適應(yīng)性行為主要包括在球果堆附近大量聚集、快速分散食物、頻繁重取、更新貯點(diǎn)等。貯藏地星鴉的貯藏和重取行為時(shí)間比例為66.5%，其中重取時(shí)間比例高于貯藏行為。星鴉的貯食行為節(jié)律中，上午的貯藏行為時(shí)間比例較高，下午的重取行為時(shí)間比例較高。貯藏和重取行為有一定連貫性，貯藏在前，重取在后。

星鴉在食物源附近形成了大量臨時(shí)貯點(diǎn)，并將臨時(shí)貯點(diǎn)的種子重新取出，進(jìn)行二次貯藏。因此在食物源附近適宜的貯藏地，星鴉對(duì)臨時(shí)貯點(diǎn)重復(fù)利用，活動(dòng)頻次急劇增加，紅外相機(jī)拍攝到多只星鴉在同一個(gè)樣方內(nèi)貯藏和翻取紅松松子，這也導(dǎo)致貯食行為中出現(xiàn)了爭(zhēng)斗行為，此行為在其他研究中很少有報(bào)道。出現(xiàn)在星鴉臨時(shí)貯點(diǎn)的其他動(dòng)物物種有松鼠、花鼠、普通，其中松鼠會(huì)盜取星鴉的貯點(diǎn)。

自然環(huán)境中星鴉的冬季重取期從11月初到次年1月[30]。而本研究中的貯點(diǎn)在11月初就全部被重取了，說明星鴉對(duì)集中食物源的重取行為與自然狀態(tài)下完全不同，只是一種機(jī)會(huì)主義的分散貯藏行為，隨著食物源消失，星鴉的活動(dòng)頻率、貯藏和重取強(qiáng)度均急劇下降，直到11月6日監(jiān)測(cè)樣地已無星鴉出現(xiàn)。

3.2 星鴉貯點(diǎn)生境選擇

本次研究結(jié)果顯示星鴉對(duì)貯點(diǎn)生境具有選擇性，不同的生境類型中貯點(diǎn)的數(shù)量差異顯著。涼水自然保護(hù)區(qū)的松塔堆位于管理局旁邊的小路上，因此集中食物源周圍生境較為復(fù)雜且人為干擾較大，但本研究結(jié)果表明星鴉的貯食行為受人為干擾影響很小，食物源距離是影響了星鴉對(duì)貯點(diǎn)生境的選擇的最主要因素。在距離最遠(yuǎn)的原始紅松林樣方內(nèi)，星鴉貯點(diǎn)最少，僅發(fā)現(xiàn)6個(gè)貯點(diǎn)、21粒紅松種子，其中有2/3貯點(diǎn)被重取，且未發(fā)現(xiàn)新增貯點(diǎn)，所以可判定原始紅松林不是星鴉傾向選擇的臨時(shí)貯藏地。

研究表明星鴉貯藏種子的傳播距離較遠(yuǎn)，且隨著種子大小而變化，種子越大傳播距離越遠(yuǎn)[33-35]。加州星鴉(Nucifragacolumbiana)可將美洲矮松(Pinusedulis)種子傳播至距母樹遠(yuǎn)22 km的地點(diǎn)[36]，星鴉搬運(yùn)紅松種子距離可達(dá)4 km[28]。但在本次調(diào)查中，發(fā)現(xiàn)星鴉的貯點(diǎn)距離人工采集紅松球果堆較近，尤其是距離食物源不足5 m的人工針葉林林下，發(fā)現(xiàn)很多星鴉貯點(diǎn)，這符合短距離搬運(yùn)、短時(shí)間分散的快速撤離假說，是對(duì)大量集中食物源的適應(yīng)。人工針葉林地表植被為草地和苔蘚，基質(zhì)較軟適合貯藏。鴉科(Corvidae)鳥類通常將單枚種子貯藏在開闊地或灌叢邊，很少見其穿過濃密的灌叢，將種子貯于灌叢下[30，34]。本研究發(fā)現(xiàn)，星鴉多選擇人工針葉林林下貯藏，樹木分布疏松且林下無低矮灌叢，適合短距離低飛往返食物源處搬運(yùn)種子。

星鴉優(yōu)先選擇在其家域范圍內(nèi)建立多個(gè)貯藏點(diǎn)，每個(gè)貯點(diǎn)內(nèi)貯藏少量食物[33]。研究表明星鴉的貯點(diǎn)平均大小為(3.21±0.22)粒，深度(2.73±0.15)cm，密度(406±55)個(gè)/hm2[30]。本研究發(fā)現(xiàn)星鴉快速分散的臨時(shí)貯點(diǎn)較小、密度高、聚集分布，臨時(shí)貯點(diǎn)多為2—3個(gè)貯點(diǎn)一組，貯點(diǎn)之間距離較近，星鴉將一次攜帶的種子在相距不遠(yuǎn)處先后貯藏，方便記憶和取回。