趙康寧,劉丹丹

(1.南華大學 建筑學院,湖南 衡陽 421001;2.生態(tài)型區(qū)域-城市規(guī)劃與管理衡陽市重點實驗室,湖南 衡陽 421001)

0 引 言

耐陰性通常理解為在低光條件下植物可以維持存活和生長的能力。實際上，耐陰性有多重含義，一個是，到底在多低的光照條件下，植物仍可以維持正向生長；另一個是，在極低的光照環(huán)境中，植物已經(jīng)無法正常生長，那么植物可以維持多長時間的生存，這關(guān)系到植物是否能夠堅持到干擾的發(fā)生和林窗的形成。再從季節(jié)動態(tài)來看，光照本身是一個動態(tài)復雜的環(huán)境指標，以中國東南季風區(qū)為例，夏季植被茂密，林冠層的林隙減少，林下層的光照條件變差，一些植物可能在夏季剛剛維持收支平衡，難以進行正向生長，但是當春季和秋季一些不耐寒或不耐旱的樹落葉或還未長出很多葉片時，林下光照較多，這些在夏季對光照競爭能力差的物種卻可以利用春秋季節(jié)的短暫時間實現(xiàn)生長。還有一些營養(yǎng)生殖的幼樹，可以通過根部與母樹相連獲取資源從而度過幼樹階段的陰蔽環(huán)境。但本研究中僅考慮最簡單的情形，即物種能夠在多低的光照條件下仍然能夠維持生長和存活以及在低光條件下的生長存活狀態(tài)。需要澄清的是，耐陰與喜陰不是相同的概念，有的物種雖然可以耐受蔭蔽環(huán)境，但是在高光照條件下生長得更好，依然偏好于高光照條件。而有些物種則是喜歡蔭蔽條件，給予適度的遮陰，它會生長地更好[1-2]。

1 評價植物耐陰性的意義

光照是整個生物圈的最初能量源泉，為植物的光合作用提供動力。光照條件是決定植物的生長速率[3-4]和死亡率[5]的主要因素之一，同時影響著幼苗的萌發(fā)[6]。在郁閉的成熟林中，林下的光照很低，比如熱帶雨林的林下光照只有林上光照的1%左右，樹種在這種低光條件下生長緩慢，因此它們通常需要在林下生長幾十年才能長到冠層。在這漫長的幼樹階段，樹種間以及樹種與各種環(huán)境因素間的相互作用都可能受到它自身的耐陰性的影響，而這一過程決定了未來的森林群落結(jié)構(gòu)[7]。

研究樹種之間的耐陰性差異，也是理解群落演替和樹種共存的關(guān)鍵。因為生態(tài)位分化是樹種共存的重要機制，植物需求的資源種類類似，而植物樹種沿資源梯度的分化就表現(xiàn)為對資源需求量的不同[8]。在成熟林中，部分先鋒種和陽生種需要依賴林窗實現(xiàn)種群的更新，而森林群落可以看做是林窗和非林窗斑塊相互轉(zhuǎn)換的動態(tài)過程[9]。耐陰性差的物種需要有較好的光照條件才能完成種群的更新，因此林窗被認為在群落更新的過程中扮演重要角色[10]，尤其是對于不耐陰的物種[11]。根據(jù)巴拿馬Barro Colorado島的50公頃熱帶雨林動態(tài)樣地調(diào)查結(jié)果表明，這里的樹僅從樹苗長到胸徑1 cm的幼樹就需要平均16 a的時間。先鋒樹種和陽性樹種在成熟林中難以完成更新。由此，生態(tài)學家提出適度的干擾，比如動物對冠層的破壞對于生物多樣性是有利的。因為干擾產(chǎn)生的林窗是陽性樹種和先鋒樹種得以維持種群的關(guān)鍵。甚至于美國的黃石森林公園曾規(guī)定由閃電產(chǎn)生的林火不要快速撲滅。中度干擾理論則指出在生物多樣性與干擾強度是拋物線的關(guān)系。由此可見，耐陰性的相關(guān)研究對于森林管理和理解生物多樣性維持機制都有著重要意義[8,12]。

隨著現(xiàn)代園林發(fā)展，人們對園林景觀和人工林質(zhì)量的要求不斷提高[13]，對多層次的植物群落配置有了更高的要求[13]。過去的單一植物種類的園林造景，其層次感不足，群落的結(jié)構(gòu)單調(diào)，已不能滿足城市和園林發(fā)展的需要[14]。為了更好地發(fā)揮單位綠地面積的生態(tài)效益，需要對植物的各種環(huán)境耐受性有更好的了解，耐陰性是其中十分重要的一個，了解物種的耐陰性對于綠化選種和育種都有重要意義[15]。

2 評價植物耐陰性的方法

2.1 測定形態(tài)指標

通過觀察植物的形態(tài)特征，可以對植物的耐陰性給出一定評判，這將為評估植物的耐陰性提供極易操作的方法。因為這一方法對工具的需求很低，無需光合儀等昂貴專業(yè)的器械。2000年以后，耐陰性在植物學研究中的熱度明顯提升[16]，積累了大量的關(guān)于陽生種和耐陰種在形態(tài)特征上的差異的經(jīng)驗知識，為耐陰性的評價提供了理論基礎(chǔ)。比如耐陰種的葉片叢集程度較小，減小了葉片之間的相互遮擋[17-18]。不過，陽生種和耐陰種的形態(tài)差異，不同工作的結(jié)果并不完全一致，存在較多爭議。比如陽生種和耐陰種相比，誰會有更大的比葉重？比葉重即單位葉面積的葉干物質(zhì)含量，比葉重反映了植物實現(xiàn)一定的光照捕獲(葉面積)所需要投入的資源(葉干物質(zhì)含量)，一些研究強調(diào)，比葉重較小的物種，在投入相同資源時，可以獲得更大的葉面積，因此更加耐陰[18-19]。然而，另一些科學家持相反觀點，即比葉重小的物種是葉片更新快的、生長速率高的資源需求型物種，更加依賴高光環(huán)境[20]。常綠植物往往比落葉植物的比葉重大，體現(xiàn)為葉片更厚[21]。比葉面積也是常見的形態(tài)學指標，即葉面積與葉干物質(zhì)含量的比值，它是比葉重的倒數(shù)。研究表明，樹種的比葉面積與其生長速率成正比，而陽性樹種往往生長速率更快，根據(jù)這一觀點，陽性樹種應該有更大的比葉面積，即更小的比葉重[22]。國際上的耐陰性研究多以樹種為研究對象，一方面因為森林中的遮陰很嚴重，尤其是熱帶雨林地區(qū)；另一方面是通過研究森林中樹種的耐陰性差異，可以探究群落的演替規(guī)律和物種共存機制。國內(nèi)也有很多樹種耐陰性的研究，形態(tài)指標方面，常用的測量指標有：葉面積、葉長、葉寬、葉厚度、比葉面積、根冠比等[23-27]。根據(jù)碳積累假說，能夠適應陰生環(huán)境的物種，是能夠在陰生條件下更多的積累有機物的物種，即能夠維持較高的光合作用水平，因此，認為葉片較大、根冠比較小的物種更耐陰。實際上任意單一指標是難以準確描述一個物種的耐陰性的，而且一個植物的形態(tài)指標受到其基因型與環(huán)境的共同作用。環(huán)境適應性方面，比如同一個物種的不同個體，隨著遮陰程度的加大，葉面積會更大、葉片會更薄。如果土壤中氮的含量增加，也會使植物的比葉面積增大[28]。通過性狀來理解植物所適應環(huán)境的一大難點就在于，環(huán)境同時也塑造植物性狀，植物性狀與環(huán)境之間的關(guān)系的關(guān)聯(lián)性是可塑性與環(huán)境過濾的綜合結(jié)果。與比葉面積不同的是，對于陽生種和耐陰種誰的木材密度更大這一問題的結(jié)論卻比較一致，即科學家都認為耐陰種有更大的木材密度。這可能是因為木材密度與物種死亡率緊密相關(guān)[29]，而耐陰種在林下有較低的死亡率。用經(jīng)驗來評估林間植物耐陰性時，還常用第一分枝離地高度與總高度的比值來判斷，因為不耐陰的植物需要拔高高度，所以這一比值較大。植物在受到一定程度蔭蔽時，首先會加快生長試圖擺脫低光環(huán)境[30]，出現(xiàn)徒長現(xiàn)象，也就是表現(xiàn)為莖長度的增加[31]。有些植物面對蔭蔽時莖會變細[32-33]，但是光照太低時，植物生長會受到抑制就不再出現(xiàn)生長加快的現(xiàn)象。相比于陽生種面對蔭蔽條件的徒長，耐陰種的徒長現(xiàn)象較弱，更偏向于調(diào)節(jié)比葉面積和葉綠素含量等方式來應對蔭蔽的出現(xiàn)[34]。

2.2 測定生理指標

另一種比較方便操作的評價耐陰性的方法是測定物種的生理指標，也是國內(nèi)以耐陰性為主題的研究文章中最常見的方法。便攜式光合儀是一種常用的測量植物光合作用指標的儀器，通過設置光照強度梯度(以單位時間單位面積的有效光合光量子通量為單位)，測定CO2在樣本室和參比室的流速，可以得到一系列指標，如暗呼吸速率、光補償點、光飽和點、單位葉面積最大光合速率、表觀量子效率等[35-38]。其中光補償點和飽和點被認為是重要的反映物種耐陰性的指標[39]，光補償點即葉片光合產(chǎn)出與呼吸達到收支平衡時的光照強度。耐陰種往往光補償點和飽和點比較低[40]，即在較低光照條件下就可以實現(xiàn)有機物積累，但是利用高光照的能力有限。表觀量子效率是光合-光響應曲線的初始斜率，反映了植物利用低光的效率。還有一些常見的評價耐陰性的生理指標，如葉綠素a、b含量、氣孔導度、葉綠素熒光的指數(shù)等[41]。葉綠素a和葉綠素b總體含量決定葉片總體光合作用的能力[42]，而葉綠素a與葉綠素b的比值(葉綠素a/b)反映植物利用強光的效率[43]，比值越小越耐陰[39]，因此耐陰種有更高的葉綠素含量，而陽生種的葉綠素a與葉綠素b的比值較大。氣孔導度反映了植物與外界進行CO2交換的能力，影響著植物的胞間CO2濃度[44]，從而對光合作用產(chǎn)生影響。葉綠素熒光曲線與光合光響應曲線類似，但是它僅考慮了光合作用的光反應過程，測量的光反應的電子傳遞速率，未考慮光合作用的暗反應過程，是一種操作更簡化的方法[45]。單一的生理指標同樣不能完全反映植物耐陰性，因為植物的耐陰性由其光合能力和呼吸消耗共同決定，有研究表明實際上與光合速率的指標相比，暗呼吸速率對物種間的耐陰性差異的解釋度更高[46]。還有少量工作會測量不同光照條件下植物蛋白質(zhì)一類物質(zhì)的含量[47]，比如脯氨酸的含量反映了細胞穩(wěn)定細胞代謝的能力[48]。與形態(tài)指標類似，生理指標同樣受環(huán)境影響，具有可塑性，比如隨著遮陰處理強度的增大，葉片的葉綠素含量會上升[49]，最大光合速率會下降[50]，即使對于同一株植物來說，其陽生葉與陰生葉也有明顯差異[51]，陽生葉一般光飽和點、補償點和最大凈光合速率會高于陰生葉[43]。同一片葉子在一天中的不同時段，比如早晨和下午的光合能力也有所差異[52]。

2.3 測定統(tǒng)計學指標

在森林群落的研究中，統(tǒng)計物種的生長速率或者死亡率也是一種常見的用來評價植物耐陰性的方法[53]。以統(tǒng)計生長或死亡率來分析物種的耐陰性有兩層含義，一種是直接統(tǒng)計整個種群的生長速率或死亡率[54]，另一種是比較物種的生長或死亡率如何隨光照梯度而變化[55]。從第一方面來看，是把所有物種都看做是位于生長-死亡權(quán)衡策略軸上的點，而物種在軸上位置由其生長速率決定，同時也決定了它的耐陰性[22]。樹種的生長速率與死亡率的權(quán)衡在巴拿馬Barro Colorado 島50公頃大樣地完成第二輪調(diào)查時就已被清晰地揭示[56]。也就是生長速率比較快的樹種往往死亡率比較高，而生長速率快、死亡率高的物種一般認為是陽性樹種。這些生長速率快的樹種可以比較快速地占據(jù)林冠層，但是當他們處于林下蔭蔽環(huán)境中時，會承受更高的死亡率。物種的功能性狀與它的生長速率有一定關(guān)聯(lián)，比如木材密度大的物種生長較慢，死亡率低[29]。

另一方面的研究是調(diào)查植物的生長速率和死亡率如何隨光照條件的變化而變化。其中一個探討的問題是，如果做物種的生長速率隨光照變化的曲線，陽生種和耐陰種的曲線是否會發(fā)生交叉[57]？這一假設是基于碳積累假說，耐陰種會比陽生種在低光條件下更快的積累有機物，因而生長速率高于陽生種，而在高光條件下，陽生種的生長速率會超過耐陰種，因此他們的生長速率曲線會發(fā)生交叉[5]。另一種假設是陽生種在低光和高光條件下都比耐陰種的生長速率高，其生長速率曲線不會發(fā)生交叉，根據(jù)這一假設，物種沿光梯度的生態(tài)位分化僅由生長-死亡權(quán)衡導致。這兩種假設都分別得到了實驗數(shù)據(jù)的支持[5,58]。而生長速率曲線是否隨光照變化發(fā)生交叉可能與實驗材料的發(fā)育階段有關(guān)[55]，比如一些物種無論在光多的地方還是光少的地方都比另一種物種生長速率高，可能是因為它的種子比較大，在初期提供了更多的營養(yǎng)。

2.4 測定生境指標

測定生境指標是基于物種多度分布數(shù)據(jù)來評價物種環(huán)境偏好的一種方法，它的基本假設是物種會更多地出現(xiàn)在適合自己的環(huán)境中[59-60]。應用這一方法需要大量實驗數(shù)據(jù)支持，不但要調(diào)查物種的空間分布，而且調(diào)查環(huán)境數(shù)據(jù)的空間分布。在評價耐陰性方面，比如要評價一個樹種的耐陰性，就把它在森林中一個調(diào)查區(qū)域中每個個體的光照指標統(tǒng)計出來[60]。早期國外常用的森林中個體的光照指標叫樹冠照明指數(shù)(CII,Crown Illumination Index)，即研究者走到森林中要調(diào)查的個體的位置，觀察它上方的蔭蔽情況，在1～5這五個分數(shù)之間給出一個分數(shù)，這一評判帶有一定的主觀性，通常要兩個研究者分別打分，并取平均值[61]。一個物種的每個個體都獲得一個光照指標后，研究者就可以用所有個體光照水平的10%分位數(shù)來表征物種的耐陰性[62]，相比于環(huán)境指標的平均值，10%分位數(shù)反映物種在低光區(qū)域的分布情況，因而更能反映物種耐受低光環(huán)境的能力。除了用樹冠照明指數(shù)法，還有一些比較客觀的光照條件分析方法。比如通過模型分析大樹對小樹光照的遮擋情況[63]，哥斯達黎加的工作[63]只是用樹高來估計林冠大小，還有與之類似而更加精確地操作，比如巴拿馬Barro Colorado島50公頃大樣地中對林冠分布進行調(diào)查[64]，然后通過林冠層的分布更準確地模擬林冠層對下層光照條件的影響，從而較準確地評估林下光照分布。半球攝影法也是一種評估林下光照水平的重要手段[65]，它是通過豎直向上的超廣角鏡頭拍攝林冠層的照片，通過分析林隙的比例及位置來估計光照水平。半球攝影法比較客觀而且準確性很高，除了計算林下光照水平外還得到林冠層的葉面積指數(shù)等指標。比較簡單的測量光照水平的方法還有瞬時透光率測量法，也就是用光量子傳感器分別在林下和林上測量光照水平，然后相除得到一個比值[66]。這一方法通常是在測量點附近的空地或高塔上布設一個自動記錄器，自動記錄器連接一個光量子傳感器，實時記錄林上光照的變化情況，研究者手持一個光量子傳感器和讀表在林下測量林下的瞬時光強，光照的測量一般選擇陰天、日出之前或日落之后，以避免太陽光斑的影響。更加簡化的光照條件描述方法是把區(qū)域簡單劃分為林窗和非林窗[67-68]，林窗又可以分為不同的大小，林窗的大小就影響了林下的光照水平。

3 評價植物耐陰性的方法間的比較和選擇

以上所提到的四種方法相比，操作起來的工作量依次遞增，即工作量：測量生境指標>記錄統(tǒng)計學指標>測定生理指標>測定形態(tài)指標。而隨著工作量增大，方法的可靠性也有增加的趨勢。用形態(tài)指標來判斷植物耐陰性或比較物種之間的耐陰性時，適用于評價典型的陽性樹種或耐陰種，或比較耐陰性相差較大的物種，評價或比較這些物種的耐陰性時，可以充分發(fā)揮形態(tài)指標判斷的便捷性。但是如果比較不同耐陰種之間的耐陰性，僅憑觀察形態(tài)特征是不夠的，還需要考慮更多的綜合指標。測量生理指標主要是對于儀器的要求較高，且光合儀比較昂貴，因此主要是從經(jīng)濟上的考量來選擇這一方法，通過測量植物的光合作用方面的指標可以更好的比較物種間的耐陰性。但是正如前面方法介紹中提到的，單一生理指標只能反映部分器官(通常是葉子)的能量收支情況，并不能很好地代表整株植物的水平(整體能量消耗)，而統(tǒng)計學指標，則是從整株的水平對物種耐陰性進行分析。從這一點來看，統(tǒng)計生理指標的方法有其優(yōu)勢，但是需要較長時間的調(diào)查，時間成本較高，尤其是物種的耐陰性隨生長階段還可能有所變化。生長速率或死亡率的影響因素較多，控制其他變量有一定難度，而且在某一生境下生長速率更快，并不能代表這一物種就更有競爭優(yōu)勢，因為物種對特定生境的適合度是生長速率、死亡率、繁殖能力的綜合體現(xiàn)，而不是生長速率或死亡率的單一指標。比如一個物種可能死亡率很高，但是卻可以產(chǎn)生很多的種子和幼苗。測定生境指標在某種意義上可以完善我們對物種耐陰性的定義，即物種會偏好于出現(xiàn)在適應的環(huán)境中。這種基于物種多度的評價物種生境偏好的方法同樣被一些研究者認為存在缺陷，即出現(xiàn)在生境中不一定就是適應這一生境?？傊魏我环N耐陰性的評價方法都有其缺陷和優(yōu)勢，而耐陰性本身是一個復雜而綜合的指標，不僅隨個體發(fā)育而變化，而且會受土壤營養(yǎng)等其他因素的影響。因此植物的耐陰性難以做到用一個指標來完全地衡量。只能根據(jù)實驗條件、已有工具情況和可投入的工作時間來選擇不同的方法。

4 中國的一些耐陰性評價工作

為了分析中國的耐陰性工作主要采用什么研究手段，以及這些工作主要在哪些地區(qū)開展，在知網(wǎng)(https://www.cnki.net/)文獻檢索平臺以“耐陰性”為主題進行搜索，隨機選取了50篇文章進行整理。發(fā)現(xiàn)國內(nèi)的耐陰性評價工作的研究對象涵蓋了喬木[41]、灌木[69]、草本植物[70]、水生植物[71]，落葉植物[72]，包括各種用途的植物，如藥材植物[2,73]、大田糧食作物[74-75]，包括不同品種間的比較[76]、地被菜類[77]、草料種[78]、觀賞草類[79]、花卉[80]、盆栽[81]、園林植物[82-83]和草坪草種[23]。國內(nèi)的評價植物耐陰性的工作在北京及周邊地區(qū)開展較密集[84]，華南地區(qū)到西南地區(qū)也有較多工作(圖1)。長江中游地區(qū)植物的耐陰性評價工作相對較少。新疆、西藏、青海、內(nèi)蒙古、云南、海南、臺灣等地，未在抽樣中出現(xiàn)，表明這些地區(qū)開展的耐陰性評價工作比較少或較少在中文期刊投稿。

在抽選的50篇文章中，有44篇(88%)選擇測量植物的形態(tài)指標，46篇(92%)測量了植物的生理指標，有4篇(8%)測量了植物的生長速率或者死亡率[85]，抽選的文章中沒有采用測量生境指標的。統(tǒng)計結(jié)果表明，國內(nèi)的評價植物耐陰性的工作以測量植物的形態(tài)指標和生理指標為主。通過測量物種在不同光照水平下的生長速率或死亡率來評價物種耐陰性的工作比較少，幾乎沒有通過測量植物的生境指標來評價植物耐陰性的[86]。這些研究表明，草本植物一般比木本植物更耐陰[13]，而喬木和灌木的耐陰性相差不大[51]。國內(nèi)的工作除了比較不同類群物種的耐陰性，還有的比較了常用綠化種的不同品種之間的耐陰性，試圖為我國的綠化選種提供依據(jù)[87]。

5 結(jié) 論

植物的耐陰性是一個受到多種因素共同影響的植物屬性。同一種植物在不同生長階段，其耐陰性就有很大差異[62,88]。耐陰性不僅僅受物種本身的屬性影響，也受到其他環(huán)境因素影響。比如生長在濕潤的土壤中，植物耐陰性會上升，而生長在干旱土壤中，耐陰性會下降。這是由于在干旱地區(qū)土壤中，植物需要投入更多資源到植物根部，來增強對水分的吸收能力。減少了植物地上部分的資源投入，表現(xiàn)為地下、地上干物質(zhì)含量比例的增大。地上資源投入減少，導致冠幅、總?cè)~面積減少，從而降低了植物的光能捕獲能力[89]。土壤肥力同樣影響耐陰性，因為植物葉片中的氮(N)含量與它所生長的土壤中的N含量呈顯著的正相關(guān)關(guān)系。而N元素是構(gòu)成葉綠素的重要元素，因而土壤N的肥力會直接影響到植物的光合作用能力和利用弱光的水平，進而影響植物的耐陰性。因此，要準確評價植物的耐陰性，需要在操作中控制好各種變量，還要考慮植物所處的生長階段[54]。

任何單一指標都難以全面地描述一個植物的耐陰性。比如比葉面積反映了單位資源投入下光能的捕獲能力，但它只是在一片葉子的水平，而整株植物的光能截獲在很大程度上取決于冠幅和葉片的密度，還受到葉片之間相互遮擋，葉片傾角等因素的影響。綜合考慮比葉面積與總?cè)~片量、冠幅等因素可以更好的預測植物在各種環(huán)境下的生長狀況。從能量代謝來看，常用的一些光合指標，如最大光合速率、光補償點和光飽和點等，都是以單位面積的葉片為單元進行測量的。然而一個植物的光合能力不僅由葉片的單位面積的光合能力決定，還取決于葉片大小、葉量多少、葉片重疊情況。其耐陰性除了受光合能力影響，還與根等器官的能量消耗有關(guān)。也就是說，需要從器官上升到整株水平來看待植物耐陰性。已有一些研究嘗試將整株幼苗用塑料袋包起來，來測量整株幼苗的光補償點[90]。也有研究用生長速率與光照條件做回歸，來探究整株植物的光補償點[46]。也就是說可以嘗試整合各種指標[91]或者從整株植物出發(fā)來探討耐陰性，可以更準確地評價植物的耐陰性。

對于我國的植物耐陰性調(diào)查，目前的研究主要集中在科研力量雄厚的地區(qū)(見表1)。

表1 隨機選取了50篇以植物耐陰性評價為主題的國內(nèi)文章，其工作地點在我國的分布

另外，我國多以植物的形態(tài)和生理指標作為衡量植物耐陰性的標準，還應多開展一些長期實驗，豐富評價手段，努力整合各種評價指標，以更好地評價不同植物的耐陰性。