門(mén)世爭(zhēng)，劉文耀，莫雨軒，張婷婷，范曉陽(yáng)

(1.中國(guó)科學(xué)院西雙版納熱帶植物園熱帶森林生態(tài)學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，云南 勐臘 666303；2.中國(guó)科學(xué)院大學(xué), 北京 100049)

生態(tài)化學(xué)計(jì)量學(xué)是一門(mén)研究組成有機(jī)體所需的各種元素之間多重平衡的學(xué)科，這些元素能影響營(yíng)養(yǎng)循環(huán)、食物網(wǎng)動(dòng)態(tài)、生態(tài)系統(tǒng)生產(chǎn)力，揭示其元素組成對(duì)生態(tài)功能的影響是該學(xué)科的核心內(nèi)容[1—3]。生態(tài)化學(xué)計(jì)量學(xué)也是綜合研究碳(C)、氮(N)、磷(P)等化學(xué)元素在生物地球化學(xué)循環(huán)中的耦合關(guān)系的新方法[4]。C、N、P元素作為參與構(gòu)建生物體氨基酸、蛋白質(zhì)、核酸等物質(zhì)的基本組成元素，其化學(xué)計(jì)量關(guān)系不僅可以分析植物元素養(yǎng)分來(lái)源，還為理解生物地理化學(xué)循環(huán)和生物多樣性變化提供科學(xué)依據(jù)[1—2,5]。內(nèi)穩(wěn)性理論是生態(tài)化學(xué)計(jì)量學(xué)的核心理論之一，體現(xiàn)了生物在變化的生境中具有保持自身化學(xué)組分及其計(jì)量比相對(duì)穩(wěn)定而不隨環(huán)境劇烈變化的能力[6—7]。不同的植物和組織具有不同程度的化學(xué)計(jì)量?jī)?nèi)穩(wěn)性[8]。

寄生植物是一個(gè)特殊的植物類(lèi)群[9—10]，根據(jù)其從寄主植物攝取養(yǎng)分的差異[11]，可分為全寄生植物(Holoparasitic plant)和半寄生植物(Hemiparasitic plant)兩大類(lèi)。前者不含葉綠素，無(wú)葉片或者葉片退化，不能進(jìn)行光合作用，其生長(zhǎng)所需的水分、無(wú)機(jī)養(yǎng)分和有機(jī)養(yǎng)分等都從寄主植物獲得；后者有正常的莖、葉分化，但光合水平低下，凈同化獲得產(chǎn)物少，不足以供自身生長(zhǎng)，加之缺乏根系，需靠吸盤(pán)、吸器或吸根從寄主中獲取水和無(wú)機(jī)鹽[3]。寄生植物不同程度地從寄主植物攝取養(yǎng)分，導(dǎo)致寄主的生長(zhǎng)、繁殖、生理代謝等方面受到不利的影響[4,12]。另一方面，雖然寄生植物的生物量較小，但顯著影響植物群落結(jié)構(gòu)、物種豐富度，甚至生物地球化學(xué)循環(huán)[10—12]。研究表明，寄生植物減弱了寄主植物的繁殖能力，降低了寄主的光合速率和競(jìng)爭(zhēng)能力[13—14]，也降低寄主植物的生物量等[15]，嚴(yán)重的槲寄生甚至可能導(dǎo)致寄主死亡[16]。此外，寄生植物的凋落與分解對(duì)促進(jìn)生態(tài)系統(tǒng)養(yǎng)分循環(huán)有一定的作用[17]。以往關(guān)于寄生植物的研究多聚焦在寄生植物自身的生物學(xué)特性及與寄主間物質(zhì)交流方面[18—20]，也有研究發(fā)現(xiàn)寄生植物葉片 C含量與寄主枝條呈負(fù)相關(guān)關(guān)系[21]，但寄生植物從寄主獲取養(yǎng)分及其轉(zhuǎn)移機(jī)制仍然不明確[20,22]。

云南西雙版納是中國(guó)生物多樣性較豐富的地區(qū)，也是全球44個(gè)生物多樣性熱點(diǎn)地區(qū)之一[23]。過(guò)去幾十年來(lái)，隨著橡膠林在西雙版納地區(qū)的廣泛種植，大面積熱帶森林被橡膠園替代，導(dǎo)致生境破碎化，生物多樣性受損嚴(yán)重[24]。在西雙版納地區(qū)，不同類(lèi)型寄生植物常見(jiàn)于果園、茶園等人工林及公路邊。一些學(xué)者調(diào)查了該地區(qū)桑寄生植物的物種組成[25]、多樣性以及分布特征[26]，但有關(guān)不同類(lèi)型寄生植物的生態(tài)化學(xué)計(jì)量特征還未見(jiàn)報(bào)道。本文擬通過(guò)研究云南西雙版納地區(qū)常見(jiàn)半寄生和全寄生植物的生態(tài)化學(xué)計(jì)量特征及其與寄主之間的關(guān)系，分析不同寄生植物的化學(xué)計(jì)量?jī)?nèi)穩(wěn)性指數(shù)及其變化，旨在進(jìn)一步理解不同寄生植物的養(yǎng)分利用策略與生態(tài)適應(yīng)性，為熱帶地區(qū)生物多樣性保護(hù)與管理提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

云南西雙版納位于中國(guó)西南部，地理位置21°09′～22°33′E，99°58′～101°50′N(xiāo)，海拔 550～2429.5 m，總面積19 690 km2。年均溫21.7 ℃，年均降水量1560 mm，時(shí)空分布不勻，一年被分為旱季(11～4月)和雨季(5～10月)，旱季的11月至翌年2月由于低溫多霧被稱(chēng)為霧涼季，3～4月少雨高溫則為干熱季[27]。土壤C、N和P含量分別為62 mg·g-1、2.41 mg·g-1和 0.56 mg·g-1[28]。

云南西雙版納地區(qū)寄生植物資源豐富，類(lèi)型多樣。在西雙版納熱帶植物園內(nèi)桑寄生植物就有3科8屬17種2變種1亞種[25]，常見(jiàn)半寄生植物是瀾滄江寄生(Scurrula chingiivar.yunnanensis)、五蕊寄生(Dendrophthoe pentandra)、卵葉梨果寄生(Scurrula chingii)、云南槲寄生(Viscum yunnanense)、檀香(Santalum album)等；全寄生植物主要有金燈藤(或日本菟絲子，Cuscuta japonica)、野菰(Aeginetia indica)、大花菟絲子(Cuscuta reflexavar.reflexa)、無(wú)根藤(Cassytha filiformis)、扁枝槲寄生(Viscum articulatum)等。

1.2 樣地設(shè)置與采樣方法

西雙版納熱帶植物園是我國(guó)面積最大、收集物種最豐富、植物專(zhuān)類(lèi)園區(qū)最多的植物園，植物園占地面積約1125 hm2，其中園區(qū)內(nèi)保存有一片面積約250 hm2的原始熱帶雨林。園內(nèi)寄生植物資源豐富，其中占優(yōu)勢(shì)的半寄生植物為瀾滄江寄生、五蕊寄生，而全寄生植物以金燈藤分布最為廣泛。因此，本研究選取這三種寄生植物作為材料。

采用樣帶調(diào)查法，在園區(qū)寄生植物分布較為集中的區(qū)域設(shè)置3條樣線作為重復(fù)，每個(gè)目標(biāo)物種在樣線上設(shè)置5個(gè)采樣點(diǎn)，于2019年3～4月(旱季)與7～8月(雨季)分別進(jìn)行調(diào)查采樣。采集半寄生植物時(shí)，選取寄主胸徑高度以上的寄生植物收集其成熟葉片和寄生枝條，同時(shí)收集寄主的葉片與枝條。采集全寄生植物樣品時(shí)，由于金燈藤眾多柔軟的草質(zhì)莖交織成網(wǎng)狀纏繞于群落中寄主植物的莖、葉部位，因此采集時(shí)選取全寄生植物分布密集的區(qū)域，并且采集該區(qū)域內(nèi)被感染全寄生植物的寄主植物莖、葉樣本。土壤樣品采集自寄主植物垂直投影下的四個(gè)方位，混合成為一份完整的樣品。在采樣中選擇寄主上相近生長(zhǎng)時(shí)期和相似生境的寄生植物，旱季和雨季的寄主為相同物種。每種寄主設(shè)5個(gè)重復(fù)。

在西雙版納植物園區(qū)內(nèi)，所選3種寄生植物對(duì)寄主有較強(qiáng)的選擇性，且各自的寄主有所不同。本研究對(duì)每一種寄生植物選擇寄生較多的5種寄主植物，其中半寄生植物瀾滄江寄生的寄主樹(shù)為柚(Citrus maxima)、使君子(Quisqualis indica)、可可(Theobroma cacao)、木奶果(Baccaurea ramiflora)和紅毛丹(Nephelium lappaceum)；五蕊寄生的寄主樹(shù)為柚、杧果(Mangifera indica)、海紅豆(Adenanthera microsperma)、菩提(Ficus religiosa)和云南蕊木(Kopsia officinalis)；全寄生植物金燈藤的寄主植物主要有紅背桂(Excoecaria cochinchinensis)、木薯(Manihot esculenta)、樹(shù)胡椒(Piper aduncum)、臭牡丹(Clerodendrum bungei)和銀合歡(Leucaena leucocephala)。

1.3 樣品處理

植物樣品清潔后于烘箱內(nèi)殺青，然后65 ℃烘干48 h至恒重。葉片和枝條的粉碎分別采用高速萬(wàn)能粉碎機(jī)(FW80型，天津市泰斯特儀器有限公司，天津)和微型植物粉碎機(jī)(FZ102型，天津市泰斯特儀器有限公司，天津)。C、N含量使用碳氮分析儀 (Vario MAX CN, Elementar Analysensysteme GmbH, Hanau,Germany)測(cè)定，P含量使用電感耦合等離子體原子發(fā)射光譜儀(iCAP6300, Thermo Fisher Scientific,Waltham, USA)測(cè)定。

1.4 數(shù)據(jù)分析

通過(guò)Excel 2016軟件處理數(shù)據(jù)，利用SPSS 25.0軟件進(jìn)行獨(dú)立樣本T檢驗(yàn)和Pearson相關(guān)性分析。使用SigmaPlot 12.5軟件制圖。

不同寄生植物化學(xué)計(jì)量的內(nèi)穩(wěn)性指數(shù)采用以下模型計(jì)算[8,29]：y=cx1/H

經(jīng)對(duì)數(shù)轉(zhuǎn)換可將內(nèi)穩(wěn)性指數(shù)(H)表示為：H=lgx/(lgy–lgc)

模型中，c為常數(shù)，x為環(huán)境營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的供應(yīng)量，y為有機(jī)體的元素含量，x和y為濃度百分比或元素含量的配比，如P%、N%或N：P等。

2 結(jié)果與分析

2.1 寄生植物C、N、P化學(xué)計(jì)量及其季節(jié)變化特征

對(duì)西雙版納地區(qū)瀾滄江寄生、五蕊寄生兩種半寄生植物葉片和全寄生植物金燈藤莖的C、N、P進(jìn)行化學(xué)計(jì)量分析。結(jié)果表明，在不同寄生類(lèi)型中，全寄生植物金燈藤莖的 C、N含量均顯著高于半寄生植物葉片，而半寄生植物五蕊寄生葉片的P含量顯著低于半寄生植物瀾滄江寄生和全寄生植物金燈藤；除 N：P沒(méi)有顯著差異外，半寄生植物葉片的C：N和 C：P均顯著高于全寄生植物(表1)。對(duì)半寄生植物葉片和全寄生植物莖的C、N、P化學(xué)計(jì)量變異系數(shù)的分析顯示，半寄生植物葉片中C元素含量的變異系數(shù)小于 N、P的變異系數(shù)，而化學(xué)計(jì)量比的變異系數(shù)呈現(xiàn)C：N

不同類(lèi)型寄生植物的C、N、P化學(xué)計(jì)量的季節(jié)變化有所不同(圖 1)。在旱季，瀾滄江寄生葉片的C：P、N：P顯著低于五蕊寄生；瀾滄江寄生葉片和金燈藤莖之間N含量、C：N和N：P均存在顯著差異；金燈藤莖的 N含量顯著高于五蕊寄生，C：N、C：P也存在顯著差異。在雨季，瀾滄江寄生葉片 N、P含量顯著高于五蕊寄生；金燈藤莖的C含量顯著高于瀾滄江寄生，各計(jì)量比也差異顯著；金燈藤莖的C、N、P含量顯著高于五蕊寄生葉片，但五蕊寄生葉片的C：N、C：P、N：P顯著較高。

在半寄生植物中，五蕊寄生葉片的C含量在旱季顯著高于雨季，N含量在旱季顯著低于雨季，P含量和化學(xué)計(jì)量比的季節(jié)差異不顯著；瀾滄江寄生的C、N、P含量及其計(jì)量比的季節(jié)差異皆不顯著。金燈藤C含量在旱季顯著低于雨季；N含量和N：P在旱季顯著高于雨季；C：N在雨季顯著高于旱季；P含量和C：P在旱季與雨季之間沒(méi)有顯著差異。

表1 半寄生和全寄生植物C、N、P含量與化學(xué)計(jì)量及其變異系數(shù)Table 1 The contents of C, N, P and stoichiometry and their coefficient of variation in hemiparasitic and holoparasitic plants

圖1 半寄生植物葉片和全寄生植物莖的化學(xué)計(jì)量及其季節(jié)變化特征Fig. 1 Stoichiometry and seasonal variation of leaves and stems of hemiparasitic plants and holoparasitic plants

2.2 寄生植物及其寄主化學(xué)計(jì)量特征的相互關(guān)系

兩種半寄生植物葉片和全寄生植物金燈藤莖的P含量和C：N均顯著高于寄主植物葉片，三種寄生植物的N含量和C：P、N：P則顯著低于寄主植物葉片(表 2)。

西雙版納地區(qū)兩種常見(jiàn)半寄生植物葉片與寄主葉、枝間的元素含量及化學(xué)計(jì)量比具有極顯著的正相關(guān)關(guān)系(P<0.01)，半寄生枝與寄主枝之間部分相關(guān)關(guān)系未達(dá)顯著水平(P>0.05)。全寄生植物金燈藤莖與寄主植物枝、葉之間的C：P和N：P呈現(xiàn)顯著的正相關(guān)(P<0.05)，而C、N、P含量和C：N之間的相關(guān)性不顯著(P>0.05) (表3)。

在寄生–寄主植物復(fù)合體中，半寄生植物寄生于寄主植物主干以外的側(cè)枝上，則連續(xù)體內(nèi)水分、無(wú)機(jī)鹽、有機(jī)質(zhì)等物質(zhì)的運(yùn)輸途徑為土壤–寄主主干–寄主枝條–寄生枝–寄生葉。在兩種半寄生植物–寄主復(fù)合體中，雖然同一物種在不同寄主上有所差異，但寄主枝–寄生枝–寄生葉連續(xù)體的生態(tài)化學(xué)計(jì)量特征趨勢(shì)具有高度相似性。瀾滄江寄生和五蕊寄生中N含量及C:P、N:P在該連續(xù)體中總體呈先下降后增加的趨勢(shì)；C和C:N含量總體呈現(xiàn)先增加后下降的趨勢(shì)；P含量則在該連續(xù)體中不斷富集(表4)。

表2 半寄生葉片和全寄生莖與其寄主植物葉片C、N、P化學(xué)計(jì)量的差異Table 2 Differences in stoichiometry of C, N and P in hemiparasitic leaves and holoparasitic stems and hosts’ leaves

表3 寄生植物與寄主葉、枝間生態(tài)化學(xué)計(jì)量特征的相互關(guān)系Table 3 The interaction of stoichiometry between parasitic plants leaves, host main branches and those of their host

表4 兩種半寄生植物寄主枝-寄生枝-寄生葉中生態(tài)化學(xué)計(jì)量特征的變化Table 4 Changes of stoichiometric characteristics in the host branches, parasitic branches, parasitic leaves of two hemiparasitic plants

(續(xù)表4)

2.3 寄生植物的內(nèi)穩(wěn)性特征及其季節(jié)變化

3種寄生植物不同季節(jié)化學(xué)計(jì)量的內(nèi)穩(wěn)性指數(shù)(H)均大于1(表5)，表明3種寄生植物能夠維持內(nèi)穩(wěn)性，具有較強(qiáng)的控制養(yǎng)分的能力。除旱季的HP外，全寄生植物金燈藤的其他內(nèi)穩(wěn)性指數(shù)均大于兩種半寄生植物。同一寄生植物中，瀾滄江寄生的HP較大，HN較??；五蕊寄生的HC較大，HC：P較小，兩種半寄生植物的內(nèi)穩(wěn)性指數(shù)季節(jié)變化不明顯；金燈藤的HC、HC：N較高，HP較低。值得說(shuō)明的是，雨季金燈藤的內(nèi)穩(wěn)性指數(shù)顯著高于旱季。

表5 寄生植物葉片的內(nèi)穩(wěn)性特征及其季節(jié)變化Table 5 The homeostasis indexes of parasitic plants

3 討論

本研究中半寄生植物葉片 C、N含量分別為441.75 g·kg-1和 15.96 g·kg-1，均低于全球陸生植物的平均水平[30]，而半寄生植物葉片 P含量(3.28g·kg-1)高于全球[30]和全國(guó)陸地植物的平均水平[31]，半寄生植物 N：P僅為 7.08，遠(yuǎn)低于全球的 13.8與全國(guó)的16.3[30—31]。與云南哀牢山亞熱帶山地森林常見(jiàn)半寄生植物椆樹(shù)桑寄生(Loranthus delavayi)和柳葉鈍果寄生(Taxillus delavayi)相比[21]，本研究?jī)煞N半寄生植物的C含量和C：N、C：P偏低，而N、P含量及N：P較高。全寄生植物金燈藤的 N(24.79 g·kg-1)與P(4.08 g·kg-1)含量均高于全球與全國(guó)水平，但其N(xiāo)：P(6.70)遠(yuǎn)低于全球與全國(guó)水平[30—31]。作為構(gòu)成細(xì)胞的基本元素，C元素在生物體內(nèi)具有含量高、變異小的特點(diǎn)[32—33]。本研究中，半寄生植物中C含量的變異系數(shù)小于10%，全寄生植物中C含量的變異系數(shù)為22.14%，亦驗(yàn)證這一點(diǎn)；半寄生植物中C：N變異系數(shù)小于 C：P，可能受植物體內(nèi) N、P含量變化、生物代謝等方面的影響[34]。植物葉片的養(yǎng)分含量隨季節(jié)變化而存在較大差異[35]，與年平均降水量相關(guān)性不顯著[36]。我國(guó)熱帶雨林植被中開(kāi)展的研究也未發(fā)現(xiàn)生態(tài)化學(xué)計(jì)量特征與降雨量之間存在相關(guān)性[37]。本研究的寄生植物C、N、P含量及其計(jì)量比大部分在旱季、雨季差異不顯著。

全寄生植物金燈藤的 N、P含量顯著高于半寄生植物，這與不同物種自身生物學(xué)特性導(dǎo)致的對(duì)養(yǎng)分選擇吸收特性有關(guān)外[38]，還與兩者從寄主攝取養(yǎng)分的組成和數(shù)量差異相關(guān)，養(yǎng)分來(lái)源限制與 N、P利用效率均可能導(dǎo)致 N、P含量的差異。瀾滄江寄生和五蕊寄生同為多年生桑寄生科植物，但兩者的物候節(jié)律有所不同，生態(tài)化學(xué)計(jì)量特征的較大差異可能受生長(zhǎng)發(fā)育階段或物候節(jié)律等方面的影響[3]。葉片 C：N、C：P比值表明植物碳同化的能力[4]，反映植物N和P的利用效率。半寄生植物具有部分合成有機(jī)物的能力，在營(yíng)養(yǎng)元素供應(yīng)缺乏的情況下往往具有較高的養(yǎng)分利用效率[39]。兩種木本半寄生植物葉片C：N、C：P均顯著高于全寄生植物草質(zhì)莖，而N：P沒(méi)有顯著差異，這與不同功能群的相關(guān)研究基本一致[40]，也反映出半寄生植物 N、P的利用效率高于全寄生植物，但又與普通高等陸生植物有較大差異，寄生植物這一獨(dú)特的現(xiàn)象有待深入研究。

寄生植物較其寄主有更高的營(yíng)養(yǎng)濃度[14]，半寄生植物的N、P含量是寄主的2～4倍[41—44]。在本研究中，寄生植物葉片較寄主植物N含量和C：P、N：P顯著偏低，P含量和C：N顯著偏高。這可能是元素的單向流動(dòng)或富集效應(yīng)的原因[44]。半寄生植物葉片與寄主枝條的化學(xué)計(jì)量關(guān)系強(qiáng)于全寄生植物與寄主枝條的關(guān)系。半寄生植物葉與寄主葉之間、與寄主枝間的元素含量及化學(xué)計(jì)量比具有極顯著的正相關(guān)關(guān)系，寄生枝與寄主枝C、P含量和C：P相關(guān)關(guān)系未達(dá)顯著水平。全寄生植物寄生莖與寄主枝、寄生枝與寄主葉間C：P和N：P均存在顯著正相關(guān)關(guān)系。前人研究表明，寄主植物中元素濃度能預(yù)測(cè)半寄生植物元素濃度[21]，這一結(jié)論適用于半寄生植物，但并不適用于全寄生植物。

由于生長(zhǎng)策略差異，不同物種的化學(xué)計(jì)量?jī)?nèi)穩(wěn)性具有不同的變化趨勢(shì)[35]，常量元素內(nèi)穩(wěn)性高于微量元素[21]，陸生植物N的內(nèi)穩(wěn)性絕對(duì)值(HN)強(qiáng)于P的內(nèi)穩(wěn)性絕對(duì)值(HP)，而N：P的內(nèi)穩(wěn)性絕對(duì)值(HN：P)強(qiáng)于HN和HP[35]。在本研究中，半寄生和全寄生植物C的內(nèi)穩(wěn)性(HC)均大于N(HN)和P(HP)的內(nèi)穩(wěn)性，但在瀾滄江寄生和五蕊寄生兩種半寄生植物中，除五蕊寄生在旱季外，HN均小于HP，同時(shí)也不符合HN：P大于HN和HP的規(guī)律；全寄生植物金燈藤符合HN大于HP，HN:P大于HP的規(guī)律，但HN：P小于HN。植物生態(tài)化學(xué)計(jì)量?jī)?nèi)穩(wěn)性除受光照強(qiáng)度、養(yǎng)分供應(yīng)狀況影響外，也受物種、器官(地上和地下)、生長(zhǎng)發(fā)育階段等因素影響[45]。在繁殖階段HP較高是由于植物需要穩(wěn)定的P供給來(lái)維持其生殖生長(zhǎng)[29]。本研究中，旱季采樣時(shí)五蕊寄生進(jìn)入生殖生長(zhǎng)，而瀾滄江寄生處于營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)階段，但五蕊寄生表現(xiàn)出較低的HN：P。

內(nèi)穩(wěn)性高的物種往往具有更高的穩(wěn)定性和優(yōu)勢(shì)度[8]。本研究中，金燈藤的內(nèi)穩(wěn)性高于半寄生植物的內(nèi)穩(wěn)性，在雨季更為明顯。內(nèi)穩(wěn)性高的物種養(yǎng)分利用較為保守[46]，在一定程度上也說(shuō)明金燈藤具有較強(qiáng)的入侵能力[47]。因此，在未來(lái)的工作中需進(jìn)一步研究不同類(lèi)型寄生植物的養(yǎng)分利用策略與生態(tài)適應(yīng)性。