何雨晗 徐 軍 姚 慧 張 歡

(1. 中國(guó)科學(xué)院水生生物研究所, 武漢 430072; 2. 中國(guó)科學(xué)院大學(xué), 北京 100049; 3. 中南民族大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院, 武陵山區(qū)特色資源植物種質(zhì)保護(hù)與利用湖北省重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 武漢 430074)

輪蟲(chóng)是一類營(yíng)浮游、底棲或周叢生活的小型無(wú)脊椎多細(xì)胞動(dòng)物, 屬于輪蟲(chóng)動(dòng)物門(mén) (Phylum Rotifera)。輪蟲(chóng)體型微小, 大多數(shù)種的體長(zhǎng)在100—500 μm。目前世界上已知約有2030種輪蟲(chóng), 其中約1570種屬于單巢綱 (Monogononta), 其余則分別屬于蛭態(tài)綱 (Bdelloidea) 和尾盤(pán)綱(Seisonidea)[1]。

表型可塑性 (Phenotypic plasticity), 是指在不同環(huán)境因素或生物內(nèi)在因素誘導(dǎo)下, 生物形態(tài)由單一轉(zhuǎn)變?yōu)槎鄻拥耐庥^防御性變化[2]。簡(jiǎn)而言之, 表型可塑性指的是生物體在周?chē)h(huán)境發(fā)生變化時(shí)能夠產(chǎn)生不同的適應(yīng)表型[2]。表型可塑性在自然界中廣泛存在, 是生物體對(duì)改變的理化及生物環(huán)境因子的適應(yīng)。如萼花臂尾輪蟲(chóng) (Brachionus calyciflorus)在與捕食者晶囊輪蟲(chóng) (Asplanchna) 共同培養(yǎng)時(shí), 具有較長(zhǎng)的防御性棘刺以及更大的體型[3—5]。隨著表觀形態(tài)的改變, 一個(gè)物種與其他物種及環(huán)境之間的關(guān)系也隨之發(fā)生改變[2]。這種表觀形態(tài)的改變是生物能在不同環(huán)境及影響因素下保持生存的重要原因[2,6]。對(duì)表型可塑性的研究有助于更深入地理解生物的種間關(guān)系及其與環(huán)境的相互作用。

單巢綱中多種輪蟲(chóng)可展現(xiàn)出不同表型形態(tài)變化[7—10]。輪蟲(chóng)的表型可塑性自20世紀(jì)50年代首次被Beauchamp發(fā)現(xiàn)以來(lái)[11], 一直吸引著許多科研工作者對(duì)其進(jìn)行研究[4,12—15]。輪蟲(chóng)的表型形態(tài)改變大多數(shù)是針對(duì)外源環(huán)境因素, 包含對(duì)捕食者及競(jìng)爭(zhēng)者信息素 (Kairomone) 的響應(yīng), 也有一部分是對(duì)低溫及較低食物質(zhì)量的應(yīng)答。如部分臂尾輪蟲(chóng)及龜甲輪蟲(chóng) (Keratella) 在上述環(huán)境因素存在時(shí), 可被誘導(dǎo)產(chǎn)生棘刺增長(zhǎng), 體型增大, 被甲 (Lorica) 增厚等形態(tài)改變。部分輪蟲(chóng)的形態(tài)改變?nèi)鐖D 1所示[7,8, 10,16—21]。除了外源環(huán)境因素, 內(nèi)源性因素也會(huì)影響輪蟲(chóng)的形態(tài)防御表達(dá)[22—24]。輪蟲(chóng)對(duì)內(nèi)源因素的響應(yīng)多為母體效應(yīng)及休眠卵階段帶來(lái)的影響[23,24]。母體效應(yīng)對(duì)萼花臂尾輪蟲(chóng)的形態(tài)改變是通過(guò)帶卵母體進(jìn)行影響, 從而改變后代形態(tài)。當(dāng)母體暴露于捕食者信息素或其他環(huán)境因素時(shí), 母體將這些外部信息呈遞給卵, 卵孵化后的幼體具有形態(tài)防御改變[24]。而由休眠卵孵化而來(lái)的輪蟲(chóng)通常具有基礎(chǔ)形態(tài)[22]。

既然表觀形態(tài)的改變能使生物在環(huán)境因素改變時(shí)及時(shí)適應(yīng), 為何這種表型改變并非總是存在？原因是表觀形態(tài)的改變需要付出一些代價(jià)[26,27]。例如, 部分輪蟲(chóng)產(chǎn)生形態(tài)防御性改變的同時(shí)會(huì)降低繁殖率以及有性生殖率[28,29]。在產(chǎn)生形態(tài)防御改變, 獲得適合度收益的同時(shí), 有部分輪蟲(chóng)也相應(yīng)地付出了適合度代價(jià)[26,28—30]。這些代價(jià)包括繁殖速率降低, 沉降率增加, 有性繁殖率降低等[29]。

綜合以上各論點(diǎn), 本文綜述了環(huán)境因子誘導(dǎo)的輪蟲(chóng)形態(tài)防御特征, 以及這種防御產(chǎn)生的內(nèi)源性因素, 并對(duì)防御的適合度收益及適合度代價(jià)進(jìn)行闡述。通過(guò)對(duì)目前國(guó)內(nèi)外已有的研究進(jìn)行整理, 為廣大學(xué)者提供參考。

圖1 輪蟲(chóng)形態(tài)改變對(duì)比圖Fig. 1 Comparison of rotifer morphology

1 環(huán)境因素

許多輪蟲(chóng)的形態(tài)防御反應(yīng)可由一種或多種不同環(huán)境因子引發(fā)[7]。信息素、溫度及食物是目前已知能誘導(dǎo)輪蟲(chóng)產(chǎn)生形態(tài)響應(yīng)的主要的環(huán)境因素[8,10]。通過(guò)試驗(yàn)及野外觀測(cè), 已知目前約有22種輪蟲(chóng)能夠被環(huán)境因子誘導(dǎo)形態(tài)響應(yīng)(表 1)。其中, 已知萼花臂尾輪蟲(chóng)與熱帶龜甲輪蟲(chóng)對(duì)三種環(huán)境因素(信息素、溫度及食物)均響應(yīng); 螺形龜甲輪蟲(chóng) (K. cochlearis) 對(duì)信息素及低溫有形態(tài)響應(yīng)。三肢輪屬的Filinia pejleri與F. temtinalis對(duì)低溫具有形態(tài)響應(yīng)[31]。鏡輪屬的微凹鏡輪蟲(chóng) (Testudinella mucronata) 與盤(pán)鏡輪蟲(chóng) (T. patina) 具有誘導(dǎo)性的形態(tài)響應(yīng), 但誘導(dǎo)因素還未明確[32]。除此之外, 其余輪蟲(chóng)均對(duì)信息素產(chǎn)生形態(tài)響應(yīng)(表 1)。在這22種輪蟲(chóng)之外, 目前還未有研究發(fā)現(xiàn)環(huán)境因素對(duì)其他輪蟲(chóng)的形態(tài)誘導(dǎo)響應(yīng)。

表1 已知對(duì)環(huán)境因素產(chǎn)生形態(tài)塑形響應(yīng)的輪蟲(chóng)種類Tab. 1 Rotifer species known to respond to environmental factors at present

1.1 信息素

信息素簡(jiǎn)介 信息素(利它素, Kaironmone)是一種由不同捕食者 (Predator) 或競(jìng)爭(zhēng)者 (Interference competitor)釋放于環(huán)境中從而誘導(dǎo)被影響的生物產(chǎn)生防御性響應(yīng)的物質(zhì)[46]。盡管Weiss等[47]已分析出幽蚊幼蟲(chóng) (Chaoborussp.) 產(chǎn)生的能夠誘導(dǎo)蚤狀溞 (Daphnia pulex) 頸齒 (Neckteeth) 形態(tài)防御的信息素的結(jié)構(gòu)組成, 并發(fā)現(xiàn)這種信息素是由脂肪酸與蛋白共軛結(jié)合組成的化合物, 但目前還沒(méi)有研究發(fā)現(xiàn)任何一種輪蟲(chóng)捕食者信息素的具體成分組成[7]。Gilbert[48]通過(guò)鏈霉蛋白酶處理認(rèn)為晶囊輪蟲(chóng)信息素可能是一種蛋白質(zhì)。而它也具有不穩(wěn)定的特性,在20℃ 時(shí)僅需1.5d活性便可下降一半[33,48,49]。但信息素的具體組成仍待探究。

部分輪蟲(chóng)、枝角類、橈足類、節(jié)肢動(dòng)物或魚(yú)類等分泌的信息素在一些情況下可誘導(dǎo)輪蟲(chóng)產(chǎn)生棘刺增長(zhǎng)或縮小、被甲增厚、體型增大或減小等變化[7, 9, 13, 28, 50]。萼花臂尾輪蟲(chóng)則是第一例被發(fā)現(xiàn)具有對(duì)捕食者信息素形態(tài)防御反應(yīng)的浮游生物[11,51]。除捕食者信息素以外, 對(duì)輪蟲(chóng)活動(dòng)、攝食等產(chǎn)生干擾的競(jìng)爭(zhēng)者信息素也可誘導(dǎo)部分輪蟲(chóng)棘刺產(chǎn)生變化[12, 21, 25, 50, 52]。信息素對(duì)輪蟲(chóng)的影響與捕食者本身所屬種類、捕食者體型大小以及是否依賴視覺(jué)進(jìn)行捕食等因子都有關(guān)[9,43]。

不同種類的捕食者或競(jìng)爭(zhēng)者信息素可誘導(dǎo)輪蟲(chóng)產(chǎn)生不同的響應(yīng)。晶囊輪蟲(chóng)的信息素可以誘導(dǎo)多數(shù)臂尾輪蟲(chóng)和龜甲輪蟲(chóng)棘刺顯著增長(zhǎng), 而仰泳蝽(Buenoa fuscipennis)和擬鯉 (Rutilus rutilus) 仔魚(yú)信息素等可以抑制熱帶龜甲輪蟲(chóng)棘刺增長(zhǎng)[13,43]。輪蟲(chóng)對(duì)競(jìng)爭(zhēng)者的形態(tài)響應(yīng)總體弱于對(duì)捕食者的響應(yīng),防御性棘刺增長(zhǎng)程度也許與信息素種類有關(guān)[50]。與晶囊輪蟲(chóng)相比, 熱帶龜甲輪蟲(chóng)對(duì)蚤狀溞信息素的響應(yīng)較為不敏感, 蚤狀溞信息素濃度需達(dá)到454 μg/L才可誘導(dǎo)熱帶龜甲輪蟲(chóng)棘刺長(zhǎng)度達(dá)到最大值的一半[10]。對(duì)于同種誘導(dǎo)生物, 棘刺增長(zhǎng)程度也許與信息素濃度有關(guān)[10]。隨著晶囊輪蟲(chóng)密度從空白增至8 ind./L, 萼花臂尾輪蟲(chóng)后側(cè)棘刺與熱帶龜甲輪蟲(chóng)右后側(cè)棘刺長(zhǎng)度先是出現(xiàn)指數(shù)性增長(zhǎng), 然后逐漸到達(dá)最大值。在晶囊輪蟲(chóng)數(shù)目為1.2或1.8 ind./L(或信息素干物質(zhì)含量為1.7或2.5 μg/L時(shí))時(shí)二者被誘導(dǎo)的棘刺長(zhǎng)度分別達(dá)到最大值的一半[7]。

信息素誘導(dǎo)輪蟲(chóng)棘刺長(zhǎng)度變化的機(jī)制目前仍然未知。在萼花臂尾輪蟲(chóng)中, 個(gè)體是否具有棘刺在幼體尚未孵化, 處于細(xì)胞分裂階段時(shí)已決定[7]。目前有三種關(guān)于信息素誘導(dǎo)輪蟲(chóng)產(chǎn)生防御性表型特征的理論[53]。第一, 認(rèn)為信息素直接作用于卵, 這一作用可能是在成熟的卵母細(xì)胞被幾丁質(zhì)包裹并產(chǎn)出之前, 誘導(dǎo)細(xì)胞膜上的受體發(fā)生改變, 而信息素并不能滲透卵。第二, 認(rèn)為外界的信息素能夠滲透卵, 且開(kāi)始分裂的細(xì)胞也對(duì)信息素產(chǎn)生響應(yīng)。第三, 信息素通過(guò)誘導(dǎo)母體而產(chǎn)生棘刺增長(zhǎng)的后代[53]。

捕食者信息素輪蟲(chóng)感知捕食者信息素后,能非常迅速地產(chǎn)生形態(tài)防御響應(yīng)[15]。例如, 當(dāng)處于繁殖期的萼花臂尾輪蟲(chóng)暴露于晶囊輪蟲(chóng)信息素富集液時(shí), 其產(chǎn)出的雌性后代在較短時(shí)間(24h內(nèi))內(nèi)便能陸續(xù)地被誘導(dǎo)出棘刺[11,48]。而從誘導(dǎo)形態(tài)回復(fù)到初始形態(tài)則需要更長(zhǎng)時(shí)間。由于捕食者持續(xù)存在, 輪蟲(chóng)無(wú)需在其短暫的生命中從誘導(dǎo)形態(tài)恢復(fù)到原始形態(tài)[54]。具有誘導(dǎo)性棘刺的母體在信息素影響消失后會(huì)繼續(xù)生產(chǎn)具有棘刺的幼體[15]。

目前已發(fā)現(xiàn)大約有20種捕食者信息素可誘導(dǎo)輪蟲(chóng)產(chǎn)生形態(tài)響應(yīng), 主要包括多種無(wú)脊椎動(dòng)物如輪蟲(chóng)、橈足類和昆蟲(chóng)類, 也包括某些脊椎動(dòng)物魚(yú)類等[4, 9, 28, 43, 50, 52, 55]。輪蟲(chóng)對(duì)不同類別的捕食者響應(yīng)存在差異。各類別捕食者按體型可分為大型捕食者(脊椎動(dòng)物魚(yú)類、昆蟲(chóng)類)和小型捕食者(輪蟲(chóng)、橈足類)。例如, 當(dāng)與體型較小的捕食者的信息素(如晶囊輪蟲(chóng), 體型為萼花臂尾輪蟲(chóng)的兩倍左右)共存時(shí), 萼花臂尾輪蟲(chóng)響應(yīng)表現(xiàn)為棘刺增長(zhǎng)、體型增大以及被甲增厚, 這類響應(yīng)也許有助于輪蟲(chóng)逃脫捕食者的捕獵[4,28]。而當(dāng)較大型的捕食者仰泳蝽、擬鯉仔魚(yú)和介形動(dòng)物Cypris pubera存在時(shí), 龜甲輪蟲(chóng)的棘刺及體型縮小能夠幫助其躲避視覺(jué)捕食者(Visual predator) 的捕食, 增加存活率[13,43,55]。輪蟲(chóng)能根據(jù)捕食者的大小改變自己的防御體型以更好地適應(yīng)環(huán)境變化[43]。表 2羅列了目前已發(fā)現(xiàn)能誘導(dǎo)輪蟲(chóng)產(chǎn)生形態(tài)響應(yīng)的捕食者, 以及輪蟲(chóng)對(duì)這些捕食者的不同的形態(tài)響應(yīng)。

在已知捕食者中, 對(duì)晶囊輪蟲(chóng)信息素的研究較多。目前已發(fā)現(xiàn)有6種臂尾輪蟲(chóng)、5種龜甲輪蟲(chóng)、1種平甲輪蟲(chóng)對(duì)晶囊輪蟲(chóng)信息素具有棘刺增長(zhǎng)的響應(yīng)[7]。此外, 也發(fā)現(xiàn)躍進(jìn)三肢輪蟲(chóng) (Filinia passa) 對(duì)晶囊輪蟲(chóng)信息素有剛毛增長(zhǎng)的響應(yīng)[38]。Lecane stokeii對(duì)多突晶囊輪蟲(chóng) (Asplanchnopus multiceps) 有棘刺增長(zhǎng)的響應(yīng)等[45]。輪蟲(chóng)對(duì)晶囊輪蟲(chóng)信息素的響應(yīng)比較強(qiáng)烈且迅速。臂尾輪蟲(chóng)及龜甲輪蟲(chóng)對(duì)卜氏晶囊輪蟲(chóng) (A. brightwellii) 及蓋氏晶囊輪蟲(chóng) (A.girodi) 的形態(tài)防御響應(yīng)較為顯著[4,12, 25, 44,48]。卜氏和蓋氏晶囊輪蟲(chóng)可誘導(dǎo)萼花臂尾輪蟲(chóng)雙側(cè)后側(cè)新生棘刺, 以及使其增長(zhǎng)以及體型增大[4]。而晶囊輪蟲(chóng)又可誘導(dǎo)熱帶龜甲輪蟲(chóng)和K. slacki右后側(cè)棘刺顯著增長(zhǎng), 以及有時(shí)伴隨左后側(cè)棘刺縮短, 甚至消失。這種單側(cè)棘刺增長(zhǎng), 另一側(cè)略微縮短的形態(tài)防御對(duì)晶囊輪蟲(chóng)也有良好甚至更好的防御效果, 并且被認(rèn)為能夠最大程度地減小棘刺增長(zhǎng)的代價(jià)[18,44]。

總體來(lái)看, 由于較長(zhǎng)的棘刺長(zhǎng)度或體長(zhǎng)可使其自身較難被晶囊輪蟲(chóng)捕獲, 輪蟲(chóng)對(duì)晶囊輪蟲(chóng)信息素的響應(yīng)是通過(guò)增加棘刺長(zhǎng)度、體長(zhǎng)、體寬及被甲厚度來(lái)實(shí)現(xiàn)。誘導(dǎo)產(chǎn)生的棘刺使被捕食輪蟲(chóng)體長(zhǎng)超過(guò)晶囊輪蟲(chóng)口徑大小, 即使被吞食, 具有防御性棘刺的被捕食輪蟲(chóng)相比基礎(chǔ)形態(tài)個(gè)體也較容易逃脫[10, 29]。

同樣作為捕食者的橈足類, 其信息素也可以誘導(dǎo)龜甲輪蟲(chóng)產(chǎn)生棘刺增長(zhǎng)或縮短的防御反應(yīng), 目前已知有1種臂尾輪蟲(chóng), 4種龜甲輪蟲(chóng)對(duì)橈足類具有形態(tài)防御響應(yīng)[9, 12, 18, 21, 25, 52]。輪蟲(chóng)對(duì)橈足類信息素的響應(yīng)總體上弱于對(duì)晶囊輪蟲(chóng)的響應(yīng), 這或許是由于橈足類對(duì)輪蟲(chóng)的捕食效率相對(duì)較低, 在一組試驗(yàn)中,每只蓋氏晶囊輪蟲(chóng)每日可攝食約15只螺形龜甲輪蟲(chóng), 而中劍水蚤 (Mesocyclops pehpeiensis) 或近劍水蚤 (Tropocyclops prasinus) 每日僅可攝食6或5只螺形龜甲輪蟲(chóng)[25]。

輪蟲(chóng)對(duì)介形類、昆蟲(chóng)、扁蟲(chóng)及脊椎動(dòng)物魚(yú)類信息素產(chǎn)生的形態(tài)響應(yīng), 總體表現(xiàn)為體型縮小, 棘刺縮短。有3種龜甲輪蟲(chóng)對(duì)昆蟲(chóng)信息素產(chǎn)生防御性形態(tài)響應(yīng)[9,12,13]。例如, 當(dāng)仰泳蝽存在時(shí), 熱帶龜甲輪蟲(chóng)尾部棘刺縮短, 甚至消失[13]。螺形龜甲輪蟲(chóng)對(duì)霓虹脂鯉 (Paracheirodon innesi) 和擬鯉仔魚(yú)信息素產(chǎn)生的形態(tài)防御反應(yīng)為體型縮小, 棘刺變短[9,43]。B. havanaensis與熱帶龜甲輪蟲(chóng)被分別發(fā)現(xiàn)對(duì)扁蟲(chóng)Stenostomum leucope和介形類C. pubera有棘刺輕微增長(zhǎng)及棘刺縮小, 或者不產(chǎn)生棘刺防御[21,55]。

表2 可誘導(dǎo)輪蟲(chóng)產(chǎn)生形態(tài)響應(yīng)的捕食者Tab. 2 Predators induced morphological response in rotifers

在自然環(huán)境中, 捕食者及其信息素在不同水域的分布也可能會(huì)影響輪蟲(chóng)的形態(tài)響應(yīng)。Otake等[57]發(fā)現(xiàn)當(dāng)菱作為庇護(hù)所存在時(shí), 萼花臂尾輪蟲(chóng)的防御性棘刺比開(kāi)放水域的同種輪蟲(chóng)短, 豐度較低, 且晶囊輪蟲(chóng)在開(kāi)放水域豐度較高。這也許是庇護(hù)所降低了輪蟲(chóng)與捕食者相遇的概率的原因。

競(jìng)爭(zhēng)者信息素除了捕食者, 一部分不捕食輪蟲(chóng)但與輪蟲(chóng)形成競(jìng)爭(zhēng)關(guān)系的競(jìng)爭(zhēng)者 (Interference competitor), 如枝角類及橈足類也可以誘導(dǎo)輪蟲(chóng)形態(tài)發(fā)生改變[12, 21, 25, 50, 52]。輪蟲(chóng)對(duì)競(jìng)爭(zhēng)者的形態(tài)響應(yīng)主要在于抵抗干擾。例如, 在輪蟲(chóng)與枝角類蚤狀溞共存時(shí), 防御體型可保護(hù)螺形龜甲輪蟲(chóng), 從而使其更快地?cái)[脫枝角類纏繞[12]。輪蟲(chóng)對(duì)競(jìng)爭(zhēng)者的形態(tài)響應(yīng)總體上弱于對(duì)捕食者的響應(yīng)[12,21,50]。表 3 羅列了目前已知可誘導(dǎo)輪蟲(chóng)產(chǎn)生形態(tài)響應(yīng)的競(jìng)爭(zhēng)者。

表3 可誘導(dǎo)輪蟲(chóng)產(chǎn)生形態(tài)響應(yīng)的競(jìng)爭(zhēng)者Tab. 3 Interference competitors induced morphological response in rotifers

1.2 溫度

在外溫動(dòng)物 (Ectotherms) 中, 動(dòng)物形態(tài)變化一定程度上符合溫度-大小規(guī)律 (Temperature-size rule)[58]。溫度也是一種誘導(dǎo)輪蟲(chóng)形態(tài)響應(yīng)的重要環(huán)境因子, 在低溫條件下, 輪蟲(chóng)可出現(xiàn)體型增大, 棘刺輕微增長(zhǎng)的響應(yīng)。

Gilbert[10]通過(guò)室內(nèi)試驗(yàn)發(fā)現(xiàn)熱帶龜甲輪蟲(chóng)的棘刺長(zhǎng)度改變與水溫呈負(fù)相關(guān)。室內(nèi)試驗(yàn)研究發(fā)現(xiàn)在低溫下, 萼花臂尾輪蟲(chóng)、螺形龜甲輪蟲(chóng)及熱帶龜甲輪蟲(chóng)可表現(xiàn)出一定程度的棘刺增長(zhǎng)[7,10, 33,42]。在室外種群研究中, 螺形龜甲輪蟲(chóng)棘刺或被甲長(zhǎng)度也與水溫負(fù)相關(guān)[59]。不過(guò)與晶囊輪蟲(chóng)信息素作為誘導(dǎo)因素相比, 溫度對(duì)萼花臂尾輪蟲(chóng)和熱帶龜甲輪蟲(chóng)的誘導(dǎo)程度較低[10,34]。

全球地理區(qū)域的溫度差異似乎也會(huì)影響輪蟲(chóng)體型大小。項(xiàng)賢領(lǐng)等[60]發(fā)現(xiàn)盡管隨著溫度升高, 各地理品系萼花臂尾輪蟲(chóng)體現(xiàn)均呈現(xiàn)縮小趨勢(shì), 但不同地理品系輪蟲(chóng)體型縮小程度存在差異。這種形態(tài)響應(yīng)的差異或許是輪蟲(chóng)長(zhǎng)期適應(yīng)當(dāng)?shù)丨h(huán)境, 從而具有的對(duì)惡劣條件的不同的抵抗力[60,61]。輪蟲(chóng)棘刺長(zhǎng)度對(duì)溫度的響應(yīng)也可能反映在不同緯度區(qū)域的差異上。如圖 2所示, Zhang等[43]總結(jié)了全球10個(gè)不同緯度區(qū)域水生態(tài)系統(tǒng)的螺形龜甲輪蟲(chóng)年均棘刺長(zhǎng)度, 發(fā)現(xiàn)輪蟲(chóng)棘刺長(zhǎng)度隨緯度升高而增長(zhǎng)。

輪蟲(chóng)形態(tài)對(duì)溫度的響應(yīng)可能是對(duì)不同水溫水體理化環(huán)境的適應(yīng)。Carlin[62]最早提出低溫可能會(huì)增加水體粘滯力, 降低水體渦流, 因此輪蟲(chóng)需要一定程度上增長(zhǎng)棘刺以抵抗沉降。Pejler[63]認(rèn)為增長(zhǎng)的體型和棘刺長(zhǎng)度可以降低輪蟲(chóng)下沉速率。但Gilbert[17]認(rèn)為輪蟲(chóng)是否通過(guò)增長(zhǎng)棘刺或增大體型抵抗沉降還與輪蟲(chóng)自身重力和被甲厚度有關(guān), 例如具有較長(zhǎng)棘刺的螺形龜甲輪蟲(chóng)個(gè)體在水體中的沉降速率高于基礎(chǔ)形態(tài)的個(gè)體, 這或許是由于螺形龜甲輪蟲(chóng)被甲更厚, 在水中重力較大。

圖2 輪蟲(chóng)棘刺長(zhǎng)度與緯度的相關(guān)性(改自文獻(xiàn) [43])Fig. 2 The relationship between spine length of rotifer and latitudes(modified from [43])

1.3 食物

室內(nèi)研究發(fā)現(xiàn)食物濃度的高低在一定程度上也影響輪蟲(chóng)棘刺的生長(zhǎng)[13]。在低食物濃度情況下,萼花臂尾輪蟲(chóng)與熱帶龜甲輪蟲(chóng)表現(xiàn)出一定程度的棘刺增長(zhǎng)[13,33]。B. havanaesis在小球藻食物濃度為1×106cell/mL時(shí), 其后側(cè)棘刺長(zhǎng)度長(zhǎng)于食物濃度為0.5×106和2×106cell/mL時(shí)[8], 并且在水溫20℃及25℃, 晶囊輪蟲(chóng)信息素存在時(shí), 后側(cè)棘刺增長(zhǎng), 而在信息素不存在時(shí), 未表現(xiàn)出棘刺增長(zhǎng), 這種響應(yīng)產(chǎn)生的原因仍然不明。食物濃度與某些捕食者信息素(如晶囊輪蟲(chóng)信息素)對(duì)輪蟲(chóng)棘刺生長(zhǎng)可產(chǎn)生疊加效應(yīng)[10]。在控制實(shí)驗(yàn)中, 萼花臂尾輪蟲(chóng)同時(shí)暴露在低食物濃度和晶囊輪蟲(chóng)的處理中, 棘刺長(zhǎng)度被誘導(dǎo)達(dá)到最長(zhǎng), 新生幼體在低食物濃度處理組中具有較長(zhǎng)的棘刺及較小的個(gè)體[20]。食物濃度與溫度也存在疊加效應(yīng)。在食物濃度適宜時(shí), 高溫或低溫都可誘導(dǎo)B. havanaesis體型減小[8]。盡管有研究認(rèn)為增長(zhǎng)的體型可以增加輪蟲(chóng)對(duì)食物的獲取, 但目前還未有研究探究體型與攝食效率及其相關(guān)影響因素的關(guān)系[8]。

信息素、溫度及食物這三種因素都受到棘刺能增長(zhǎng)的最大長(zhǎng)度的制約, 輪蟲(chóng)能產(chǎn)生的最長(zhǎng)防御棘刺長(zhǎng)度在孵化前已經(jīng)決定[33]。Gilbert[7]認(rèn)為信息素、低溫及劣質(zhì)食物都是對(duì)母體帶卵階段產(chǎn)生影響。除了已具有形態(tài)防御反應(yīng)的臂尾輪科 (Brachiondae) 輪蟲(chóng)外。還有研究發(fā)現(xiàn)——微凹鏡輪蟲(chóng)(T. mucronata) 和盤(pán)鏡輪蟲(chóng) (T. patina) 中的部分個(gè)體體表向身體內(nèi)部凹陷。但這一現(xiàn)象由什么因素引發(fā)仍然未知[32]。

2 內(nèi)部因素

目前研究發(fā)現(xiàn)影響輪蟲(chóng)防御形態(tài)的內(nèi)部因素主要有兩類, 分別為母體效應(yīng)及休眠卵孵化帶來(lái)的影響。這兩種效應(yīng)并非直接作用于輪蟲(chóng), 而是通過(guò)其帶卵及休眠卵階段對(duì)輪蟲(chóng)產(chǎn)生的形態(tài)塑形影響[22,24]。

2.1 母體效應(yīng)

母體效應(yīng)即母體的基因或表型對(duì)子代的影響[64]。母體效應(yīng)被認(rèn)為是生物為了增加后代適合度的一種適應(yīng)[65]。在萼花臂尾輪蟲(chóng)與晶囊輪蟲(chóng)的捕食-被捕食關(guān)系中, 當(dāng)晶囊輪蟲(chóng)密度較低, 信息素濃度不足以引起輪蟲(chóng)產(chǎn)生迅速的形態(tài)防御, 但其存在又足以對(duì)輪蟲(chóng)產(chǎn)生威脅時(shí), 輪蟲(chóng)母體產(chǎn)出的幼體會(huì)隨著其出生順序的增加而逐漸具有更強(qiáng)的防御體型[24]。在沒(méi)有誘導(dǎo)因素時(shí), 有一部分萼花臂尾輪蟲(chóng)的克隆種群也表現(xiàn)出棘刺的分化[66]。而且在這部分輪蟲(chóng)繁殖的后代中, 有些輪蟲(chóng)完全不具有棘刺, 而有些棘刺長(zhǎng)度可達(dá)到被晶囊輪蟲(chóng)誘導(dǎo)的程度。這一表現(xiàn)與母體年齡有關(guān)。母體較早帶卵產(chǎn)出的幼體僅具有很短的棘刺, 甚至沒(méi)有棘刺。而較晚產(chǎn)出的幼體具有較長(zhǎng)的棘刺, 棘刺長(zhǎng)度隨著幼體出生順序的增加而增加[15,24,66]。萼花臂尾輪蟲(chóng)的這種母體年齡效應(yīng)在后生動(dòng)物中十分獨(dú)特, 因?yàn)樗茉诙潭痰囊淮鷥?nèi)便發(fā)生顯著的形態(tài)改變[7]。這種母體效應(yīng)可能是動(dòng)物應(yīng)對(duì)變化未知的環(huán)境做出的“雙面下注”(Bet-hedging strategy) 對(duì)策[66]。

2.2 休眠卵

Li等[22]通過(guò)研究不同環(huán)境條件下的休眠卵孵化后的形態(tài), 發(fā)現(xiàn)受到晶囊輪蟲(chóng)信息素影響的混交雌體母體產(chǎn)生的休眠卵及內(nèi)部胚胎尺寸小于未暴露于信息素的母體, 并且其休眠卵孵化出的幼體及后代對(duì)于晶囊輪蟲(chóng)信息素產(chǎn)生防御性棘刺的敏感度低于母體沒(méi)有暴露過(guò)的休眠卵后代。Gilbert等[67]也觀察到盡管母體具有防御形態(tài), 通過(guò)休眠卵孵化的輪蟲(chóng)個(gè)體通常具有較短的棘刺, 甚至不具備防御體型, 他認(rèn)為這也許是休眠卵階段可能會(huì)抑制輪蟲(chóng)產(chǎn)生防御體型。不論是母體效應(yīng)或由休眠卵孵化產(chǎn)生的形態(tài)塑性改變, 都可能是輪蟲(chóng)為了增加后代適合度作出的響應(yīng)[67]。

3 輪蟲(chóng)防御形態(tài)的收益與代價(jià)

輪蟲(chóng)在產(chǎn)生形態(tài)響應(yīng)時(shí), 會(huì)獲得適合度收益(Fitness benefit) 或付出適合度代價(jià) (Fitness cost)[29]。具有防御性棘刺響應(yīng)的輪蟲(chóng)在與捕食者共存時(shí), 被發(fā)現(xiàn)具有更低的被攝食率。這種防御性形態(tài)響應(yīng)使得輪蟲(chóng)在捕食者存在時(shí)能保證種群的存活。但試驗(yàn)研究發(fā)現(xiàn)捕食者及其信息素不存在時(shí), 這種防御性特征并不普遍, 這顯示防御性形態(tài)比普通形態(tài)可能需要更多的代價(jià)[17,68,69]。

3.1 適合度收益

輪蟲(chóng)能通過(guò)產(chǎn)生防御性形態(tài)變化減少被捕食的概率, 增加適合度收益。首先, 晶囊輪蟲(chóng)及其他捕食者信息素誘導(dǎo)產(chǎn)生的棘刺增長(zhǎng)可以增加晶囊輪蟲(chóng)的捕食難度, 降低輪蟲(chóng)的被消化率, 因此這一形態(tài)變化可增加輪蟲(chóng)與晶囊輪蟲(chóng)共存時(shí)的適合度[25,28,70]。Gilbert[68]與Halbach[71]發(fā)現(xiàn)輪蟲(chóng)對(duì)捕食性晶囊輪蟲(chóng)密度變化十分敏感, 當(dāng)晶囊輪蟲(chóng)密度一旦達(dá)到閾值,輪蟲(chóng)迅速響應(yīng), 表現(xiàn)為產(chǎn)出棘刺增長(zhǎng)的后代。在萼花臂尾輪蟲(chóng)等輪蟲(chóng)中, 新生個(gè)體具有最大的棘刺體長(zhǎng)比, 這種分布能較好保護(hù)種群中較弱小個(gè)體。而年齡較大的個(gè)體其較小的棘刺即使不能帶來(lái)最大適合度, 但其較大的體型同樣能減少其被捕食的概率[68]。Yin等[28]研究發(fā)現(xiàn)卜氏晶囊輪蟲(chóng)可誘導(dǎo)角突臂尾輪蟲(chóng) (B. angularis) 被甲增厚, 從而降低被攝食率及延長(zhǎng)被攝食的時(shí)間。角突臂尾輪蟲(chóng)被攝食率對(duì)比見(jiàn)圖 3。

圖3 基礎(chǔ)形態(tài)與防御形態(tài)角突臂尾輪蟲(chóng) (B. angularis) 被攝食率對(duì)比[被攝食率=100×(被攝食輪蟲(chóng)個(gè)數(shù)/成功被捕獲輪蟲(chóng)個(gè)數(shù))][28]Fig. 3 Prey ingestion rate between basic form and defensive form of B. angularis fed by A. brightwellii [Prey ingestion rate = 100 ×(number of ingestion/number of successful capture)][28]

K. slacki與熱帶龜甲輪蟲(chóng)在與晶囊輪蟲(chóng)接觸后, 誘導(dǎo)產(chǎn)生的單側(cè)棘刺能有效抵御捕食[18,44]。這種單側(cè)棘刺能提供不輸雙側(cè)棘刺的防御, 并最小化棘刺增長(zhǎng)帶來(lái)的代價(jià)[44]。

枝角類及橈足類誘導(dǎo)龜甲輪蟲(chóng)產(chǎn)生的棘刺短于晶囊輪蟲(chóng)誘導(dǎo)臂尾輪蟲(chóng)產(chǎn)生的棘刺, 但這種短棘刺面對(duì)甲殼動(dòng)物時(shí), 防御效果仍然較好[25,52]。由于枝角類不是輪蟲(chóng)的主要捕食者, 熱帶龜甲輪蟲(chóng)響應(yīng)枝角類的棘刺與響應(yīng)晶囊輪蟲(chóng)的棘刺相比帶來(lái)的適合度收益較低[13]。晶囊輪蟲(chóng)誘導(dǎo)產(chǎn)生的被捕食輪蟲(chóng)棘刺及體型變化可能反過(guò)來(lái)使晶囊輪蟲(chóng)體型增大[72]。

除了應(yīng)對(duì)捕食壓力, 低溫誘導(dǎo)棘刺增長(zhǎng)也可降低輪蟲(chóng)在水體中的下沉。有兩種解釋: 較長(zhǎng)的棘刺能抵消低溫帶來(lái)的水體低擾動(dòng), 使輪蟲(chóng)保持在水體中漂浮; 或較長(zhǎng)的棘刺能抵消低溫下體型增大帶來(lái)的下沉[7,10]。較低食物濃度誘導(dǎo)的棘刺增長(zhǎng)和體型增大或許同樣能降低輪蟲(chóng)在水中的下沉率[20]。或者可能在食物濃度較低時(shí), 增加食物攝取[8]。

除了環(huán)境因素, 由內(nèi)部因素影響產(chǎn)生的形態(tài)塑性也可使幼體在晶囊輪蟲(chóng)密度未達(dá)到閾值時(shí)便具有防御能力。母體效應(yīng)使輪蟲(chóng)將感受的外界壓力傳遞給未孵化的幼體, 誘導(dǎo)幼體產(chǎn)生防御性體型,以更好地抵御外界不良環(huán)境[24,66]。

3.2 適合度代價(jià)

捕食者及其信息素不存在時(shí), 輪蟲(chóng)的防御性特征并不普遍, 這似乎顯示防御性形態(tài)比普通形態(tài)需要付出更多的適合度代價(jià)[17,68,69]。

塑形的代價(jià)多是由誘導(dǎo)該種防御而產(chǎn)生[73]。根據(jù)試驗(yàn)情況, 環(huán)境條件的不同, 不同輪蟲(chóng)產(chǎn)生防御所需的代價(jià)程度有差異。

固定代價(jià) (Fixed costs) 指在任何條件下均會(huì)產(chǎn)生的代價(jià)[29]。固定代價(jià)中最為顯著的則是分配代價(jià)(Allocation costs), 指能量從繁殖向防御轉(zhuǎn)移的權(quán)衡分配。由防御形態(tài)帶來(lái)的流體動(dòng)力方面的能量支出也屬于分配代價(jià)[74]。在許多生態(tài)系統(tǒng)中, 盡管多年沒(méi)有發(fā)現(xiàn)晶囊輪蟲(chóng), 熱帶龜甲輪蟲(chóng)和K. morenoi仍然保留了對(duì)晶囊輪蟲(chóng)產(chǎn)生防御的潛力[44]。這顯示保留這一能力似乎代價(jià)很小。當(dāng)然, 還有可能是晶囊輪蟲(chóng), 或者其休眠卵通過(guò)風(fēng)傳播、動(dòng)物攜帶等方式從別的生態(tài)系統(tǒng)進(jìn)入而未被發(fā)現(xiàn)。剪形臂尾輪蟲(chóng) (B. forficula) 中具有長(zhǎng)棘刺的個(gè)體相比短棘刺個(gè)體將分配更多的能量用于個(gè)體生長(zhǎng), 用于繁殖的能量則減少[35]。無(wú)論食物濃度高低, 觀察發(fā)現(xiàn)龜形龜甲輪蟲(chóng)中具有針對(duì)卜氏晶囊輪蟲(chóng)防御的個(gè)體生殖率明顯低于基礎(chǔ)形態(tài)個(gè)體[17]。這可能是由于長(zhǎng)棘刺的個(gè)體將能量用于棘刺增長(zhǎng)或者抵抗下沉。并且在龜形龜甲輪蟲(chóng)中, 這一代價(jià)與其胸甲的密度相關(guān), 長(zhǎng)棘刺的個(gè)體更大概率具有胸甲, 而胸甲增加了龜形龜甲輪蟲(chóng)的重力。因此, 對(duì)于一部分具有防御形態(tài)的輪蟲(chóng)而言, 棘刺及胸甲的生長(zhǎng)可能會(huì)將原本用于繁殖的能量用于棘刺增長(zhǎng)或者抵抗下沉[7]。

在萼花臂尾輪蟲(chóng)和熱帶龜甲輪蟲(chóng)中, 與上述繁殖率降低的情況相反, 具有防御性棘刺的個(gè)體繁殖率不低于, 甚至超過(guò)基礎(chǔ)形態(tài)的個(gè)體[20,44, 55, 68,75]。與龜形龜甲輪蟲(chóng)相比, 這些輪蟲(chóng)胸甲也許更薄, 因此棘刺增長(zhǎng)帶來(lái)的代價(jià)也許十分微小。更多觀察研究顯示與基礎(chǔ)形態(tài)個(gè)體相比, 具有防御形態(tài)的萼花臂尾輪蟲(chóng)無(wú)論是游泳行為還是攝食率沒(méi)有明顯差異[7,76]。也有研究認(rèn)為防御體型的輪蟲(chóng)具有棘刺和較大的體型, 也許在食物充足時(shí)具有較高的繁殖率[12,25]。不過(guò)Gilbert[7]認(rèn)為室內(nèi)試驗(yàn)可能低估了水流帶來(lái)的影響。

形態(tài)防御帶來(lái)的另一種代價(jià)為機(jī)會(huì)代價(jià) (Opportunity costs)[29], 即一些不可避免的, 但不涉及能量消耗的代價(jià)。例如, 一部分具有防御性棘刺的個(gè)體無(wú)法成功孵化即屬于這種代價(jià)。這一代價(jià)有時(shí)可能會(huì)降低輪蟲(chóng)的繁殖率[29]。

有些類型的代價(jià)不一定與被誘導(dǎo)的防御形態(tài)相關(guān), 這種代價(jià)稱為可變代價(jià) (Variable costs) 或環(huán)境代價(jià) (Environmental costs)[29,74]。這種代價(jià)也許只在一定的環(huán)境中表現(xiàn), 在實(shí)驗(yàn)室則不一定能發(fā)現(xiàn)。野外及室內(nèi)試驗(yàn)顯示萼花臂尾輪蟲(chóng)對(duì)捕食者產(chǎn)生防御需要付出一些代價(jià)[77], 但在生命表實(shí)驗(yàn)中,可響應(yīng)晶囊輪蟲(chóng)的防御型萼花臂尾輪蟲(chóng)也沒(méi)有顯示出明顯的代價(jià), 這可能由于具有防御性棘刺的基因型在晶囊輪蟲(chóng)密度人為控制增大的時(shí)候占有優(yōu)勢(shì)[7]。代價(jià)是否明顯也與食物濃度有關(guān)。在食物濃度較低時(shí), 輪蟲(chóng)顯示出較明顯的性別傾向, 較少產(chǎn)生休眠卵[29,70]。

值得注意的是, 適合度代價(jià)所帶來(lái)的影響本身可能也會(huì)再次影響輪蟲(chóng)的適合度。例如, 由防御帶來(lái)的休眠卵數(shù)目減少可能會(huì)進(jìn)一步影響輪蟲(chóng)的短期或長(zhǎng)期適合度[70]。

4 總結(jié)與展望

輪蟲(chóng)的形態(tài)防御可以展現(xiàn)出極高的可塑性[7]。具體表現(xiàn)為: (1)在捕食者存在的情況下, 被捕食輪蟲(chóng)的棘刺可從幾乎不可觀察增長(zhǎng)至與體長(zhǎng)相當(dāng), 部分輪蟲(chóng)體表的被甲也相應(yīng)地增厚。(2)競(jìng)爭(zhēng)者也會(huì)誘導(dǎo)輪蟲(chóng)產(chǎn)生一定程度的形態(tài)防御。(3)在低溫與食物缺乏的情況下, 輪蟲(chóng)表現(xiàn)出一定程度的棘刺增長(zhǎng)。這些變化都可能是在條件不利于自身的情況下的一種適應(yīng)性的改變[4, 28, 67]。

在內(nèi)源性影響因素中, 母體效應(yīng)也會(huì)造成同種輪蟲(chóng)形態(tài)的差異[22,24,66]。(1)隨著母體年齡的增長(zhǎng),晚出生的幼體與早出生的幼體相比傾向于帶有更長(zhǎng)的防御性棘刺, 這是由于母體可能隨著時(shí)間的增長(zhǎng), 暴露于誘導(dǎo)因子的機(jī)會(huì)增加, 產(chǎn)出帶有較長(zhǎng)棘刺的幼體有利于增加幼體的存活[66]。(2)由休眠卵孵化的個(gè)體通常為不具防御體型的個(gè)體, 這也許是休眠卵階段抑制了防御體型的發(fā)生[67]。

輪蟲(chóng)的防御特征為其自身帶來(lái)適合度收益的同時(shí), 也存在適合度代價(jià)[28,29]。輪蟲(chóng)在繁殖與防御之間存在權(quán)衡[29]。在萼花臂尾輪蟲(chóng)的室內(nèi)試驗(yàn)中,盡管沒(méi)有發(fā)現(xiàn)棘刺對(duì)種群增長(zhǎng)產(chǎn)生明顯影響, 但在野外這種影響是否存在并未探明。對(duì)于一部分具有防御形態(tài)的輪蟲(chóng), 如龜形龜甲輪蟲(chóng)而言, 棘刺及胸甲等防御性特征的生長(zhǎng)會(huì)令其將原本用于繁殖的能量用于棘刺增長(zhǎng)或者抵抗下沉, 從而降低繁殖率。因此, 在捕食者不存在的情況下, 較強(qiáng)的防御性特征并不總是存在[17,78]。

盡管輪蟲(chóng)的快速防御性特征已被許多實(shí)驗(yàn)及觀察證實(shí), 但這種防御的產(chǎn)生機(jī)制目前仍不明確。

輪蟲(chóng)對(duì)不同環(huán)境因素快速響應(yīng)的差異, 及不同地區(qū)的輪蟲(chóng)對(duì)同一環(huán)境因素響應(yīng)的差異是由何種因素引起, 未來(lái)需要對(duì)這種防御的分子及遺傳機(jī)理、信息素的具體作用進(jìn)行更深的研究。