趙慧，黃麗萍

中國(guó)醫(yī)科大學(xué)附屬盛京醫(yī)院超聲科，遼寧沈陽(yáng) 110004； *通訊作者 黃麗萍 lipinghuang08@163.com

炎癥性腸?。╥nflammatory bowel disease，IBD）是一類慢性非特異性炎癥性腸道疾病，主要包括潰瘍性結(jié)腸炎（ulcerative colitis，UC）和克羅恩?。–rohn’s disease，CD）。IBD 既往在歐美國(guó)家多發(fā)，近20 多年來(lái)，我國(guó)的發(fā)病率逐年上升[1]。IBD 的病因及發(fā)病機(jī)制尚不清楚，多數(shù)學(xué)者認(rèn)為與感染、環(huán)境、自身免疫、遺傳、社會(huì)和心理因素等有關(guān)，更可能是上述多種因素共同作用所致[2]。大多數(shù)IBD 患者在診斷和監(jiān)測(cè)療效過(guò)程中需反復(fù)檢查、定期評(píng)估，以制訂適當(dāng)?shù)闹委煼桨负驮u(píng)價(jià)療效。目前臨床尚無(wú)診斷IBD 的“金標(biāo)準(zhǔn)”，多綜合臨床癥狀、實(shí)驗(yàn)室檢查、結(jié)腸內(nèi)鏡和影像學(xué)檢查進(jìn)行診斷[3]。結(jié)腸鏡檢查可評(píng)估黏膜病變，但不能顯示黏膜下各層腸壁及腸外的病變情況；增強(qiáng)CT 和MRI能顯示腸壁整體情況，并評(píng)估胃腸道的血流灌注，但不能實(shí)時(shí)動(dòng)態(tài)地觀察病變部位，且成本高，有放射性，所用造影劑可致過(guò)敏及腎臟毒性[4]。經(jīng)腹超聲具有實(shí)時(shí)便捷、無(wú)創(chuàng)、無(wú)放射性等特點(diǎn)，可作為診斷IBD 和監(jiān)測(cè)其活動(dòng)性的重要影像學(xué)檢查。隨著超聲新技術(shù)的發(fā)展，其在IBD 中的臨床應(yīng)用也越來(lái)越廣泛[5]。

1 IBD 的病理及臨床表現(xiàn)

UC 和CD 的病理表現(xiàn)不同。UC 是一種慢性非特異性炎癥[6]，多起自直腸，逆行向近端發(fā)展，全結(jié)腸甚至末段回腸均可受累；表現(xiàn)為黏膜、黏膜下層高度充血水腫，多發(fā)淺潰瘍，呈連續(xù)彌漫性分布；慢性疾病反復(fù)發(fā)作，大量肉芽組織增生，可出現(xiàn)炎性息肉；同時(shí)黏膜不斷破壞再修復(fù)，形成瘢痕，黏膜肌層增厚，可出現(xiàn)變形、短縮，甚至狹窄。CD 是一種慢性肉芽腫性炎癥，病變呈節(jié)段性，可位于消化道各個(gè)部位，以末段回腸及鄰近結(jié)腸受累多見(jiàn)；常侵及腸壁全層，可見(jiàn)縱行裂隙狀和鵝卵石樣改變，腸道狹窄、腸瘺及膿腫較常見(jiàn)[3]。

UC 和CD 的臨床表現(xiàn)重疊較多。UC 病程多在4～6 周以上，臨床表現(xiàn)為黏液膿血便伴腹痛、（持續(xù)或反復(fù)發(fā)作）腹瀉、里急后重及不同程度的全身表現(xiàn)，可伴皮膚、黏膜、關(guān)節(jié)等腸外表現(xiàn)，并發(fā)癥包括中毒性巨結(jié)腸、下消化道大出血、腸穿孔、癌變等。CD 的臨床表現(xiàn)為腹瀉、腹痛，可有血便，全身表現(xiàn)有發(fā)熱、體重減輕、貧血等，其腸外改變與UC 相似，常見(jiàn)并發(fā)癥包括腸梗阻、瘺管、腹腔膿腫及肛周病變等，病程長(zhǎng)者可發(fā)生癌變。

2 IBD 的超聲檢查及表現(xiàn)

經(jīng)腹超聲檢查前一晚常規(guī)禁食，必要時(shí)可給予灌腸或口服瀉藥等腸道準(zhǔn)備，以減少腸腔內(nèi)容物和氣體的干擾。檢查時(shí)可先用低頻凸陣探頭（頻率3～5 Hz）自右下腹開(kāi)始依次掃查各段腸管，必要時(shí)可經(jīng)直腸或經(jīng)會(huì)陰掃查觀察直腸或肛周病變，在確定病變部位后切換高頻線陣探頭（頻率5～15 Hz）進(jìn)一步掃查[7]。掃查過(guò)程中可用探頭逐步趕壓腸道，有助于減少腸腔氣體。采用口服或腸內(nèi)注入造影劑等方法充盈腸道，可提高對(duì)大腸結(jié)構(gòu)的分辨能力和病變檢出率，較準(zhǔn)確地定位病變部位[8]。

超聲評(píng)價(jià)IBD有多種參數(shù)，最常用的是腸壁厚度。UC 患者腸壁增厚以黏膜、黏膜下層為主，回聲均勻，與正常腸管間可見(jiàn)漸進(jìn)性改變，可累及全結(jié)腸。CD 的腸壁呈不對(duì)稱增厚，以黏膜下層增厚及回聲增高尤為明顯。評(píng)價(jià)腸壁厚度常用的臨界值為小腸2 mm，大腸3～4 mm。將腸壁厚度的截?cái)嘀翟O(shè)為3 mm，檢測(cè)IBD 的敏感度更高，而截?cái)嘀翟O(shè)為4 mm 特異度較高，敏感度分別為88%、75%，特異度分別為93%、97%[9]。

腸壁層次結(jié)構(gòu)和回聲也是評(píng)價(jià)腸壁的參數(shù)。UC的腸壁層次結(jié)構(gòu)清晰時(shí)，5 層結(jié)構(gòu)可以分辨（圖1）；不清晰時(shí)，呈彌漫低回聲，較均勻，可累及全腸壁，一般不呈團(tuán)塊狀；腸腔黏膜呈節(jié)段性回聲增強(qiáng)、增厚，部分可見(jiàn)凹陷，漿膜層回聲清晰完整。CD 病變（圖2）腸段層次結(jié)構(gòu)模糊或消失，有時(shí)呈團(tuán)塊狀；深潰瘍形成時(shí)可見(jiàn)黏膜下層高回聲連續(xù)性中斷。IBD患者活動(dòng)期腸壁毛細(xì)血管增多，血管充血擴(kuò)張。這種局部微循環(huán)的改變可以通過(guò)彩色或能量多普勒顯示（圖1B、C），并可采用半定量分型方法評(píng)估超聲所見(jiàn)，較常用的是Limberg 分級(jí)法：0 級(jí)為正常腸壁；Ⅰ級(jí)腸壁增厚；Ⅱ級(jí)腸壁增厚并可見(jiàn)較短的血管；Ⅲ級(jí)腸壁增厚并可見(jiàn)較長(zhǎng)的血管；Ⅳ級(jí)腸壁增厚且可見(jiàn)能與腸系膜相連的長(zhǎng)血管。該分級(jí)與疾病活躍程度呈正相關(guān)，一般認(rèn)為Ⅰ、Ⅱ級(jí)為緩解期，Ⅲ、Ⅳ級(jí)為活動(dòng)期。既往研究采用經(jīng)腹腸道超聲聯(lián)合能量多普勒對(duì)腸壁厚度、血流分級(jí)及動(dòng)脈阻力指數(shù)等進(jìn)行綜合分析，與內(nèi)鏡檢查結(jié)果相比，其評(píng)價(jià)IBD 活動(dòng)性有較高的準(zhǔn)確率[10]。Liu 等[11]基于超聲檢查所得的多種參數(shù)包括形態(tài)對(duì)稱性、腸壁回聲性、腸壁層結(jié)構(gòu)、腸周脂肪的回聲、腸壁厚度和Limberg 分級(jí)等進(jìn)行綜合評(píng)估，開(kāi)發(fā)出UC 的評(píng)分系統(tǒng)（UCS）。增加內(nèi)鏡檢查結(jié)果，用作參考標(biāo)準(zhǔn)，開(kāi)發(fā)確定CD 活動(dòng)性的SES 評(píng)分系統(tǒng)，具有較高的準(zhǔn)確性。

圖1 男，38 歲，UC。超聲可見(jiàn)腸壁的5 層結(jié)構(gòu)，增厚的黏膜層（箭頭）呈低回聲（A）；彩色多普勒超聲可見(jiàn)病變腸段豐富的血流信號(hào)（箭頭，B）；能量多普勒超聲示病變腸段可檢出豐富的血流信號(hào)（箭頭，C）

IBD 的炎癥不僅局限于腸壁，還會(huì)出現(xiàn)腸外改變。超聲不僅可顯示腸道改變，還可顯示腸外和腹腔病變。IBD 超聲下可見(jiàn)腸系膜脂肪組織增厚回聲增強(qiáng)、腹腔積液、腸系膜淋巴結(jié)腫大等腸外表現(xiàn)，超聲還可用于檢測(cè)狹窄、瘺管和膿腫等并發(fā)癥。

超聲內(nèi)鏡將超聲與內(nèi)鏡相結(jié)合，不僅可以觀察腸道黏膜，還可以顯示腸壁的層次結(jié)構(gòu)。Ellrichmann 等[12]的前瞻性研究表明，綜合腸壁全層厚度、黏膜層及黏膜下層厚度和腸壁周圍淋巴結(jié)，超聲內(nèi)鏡檢測(cè)活動(dòng)期IBD 的敏感度和特異度分別為 100%（95%CI0.91～1.00）、100%（95%CI0.92～1.00），鑒別活動(dòng)性UC 或CD 的敏感度和特異度分別為93%（95%CI0.78～0.98）、100%（95%CI0.79～1.00）。2015年美國(guó)胃腸內(nèi)鏡協(xié)會(huì)指南指出：超聲內(nèi)鏡可用于診斷與CD 相關(guān)的肛周病變，尤其是肛瘺[13]，其用于監(jiān)測(cè)肛瘺的治療效果或許能提高CD 的臨床療效，但仍需更多研究證實(shí)。

3 超聲在IBD 中的應(yīng)用進(jìn)展

3.1 超聲造影（CEUS） CEUS 是用于描述腸壁血流情況的方法。造影劑通過(guò)顯示腸壁和腸系膜的血流分布，提供反映炎癥的主觀和客觀參數(shù)。腸壁增強(qiáng)水平與病理上的活動(dòng)性炎癥之間存在直接相關(guān)性[14]。此外，CEUS 還可以創(chuàng)建時(shí)間-強(qiáng)度曲線，從中可以量化腸壁的增強(qiáng)情況，從而反映腸的血容量分?jǐn)?shù)、血流量、通過(guò)時(shí)間等?；谶@種定量分析，可以更加客觀地評(píng)估是否存在炎癥及其程度[15]。歐洲醫(yī)學(xué)和生物學(xué)超聲學(xué)會(huì)聯(lián)合會(huì)指南[16]提出超聲造影的適應(yīng)證為：①評(píng)估IBD 的疾病活動(dòng)性；②區(qū)別CD 的纖維性和炎性狹窄；③疑似膿腫；④確認(rèn)瘺道。

CEUS 通過(guò)造影劑灌注時(shí)間-強(qiáng)度曲線的峰值強(qiáng)度（peak enhancement，PE）、曲線下面積和達(dá)峰時(shí)間（time to peak，TTP）等參數(shù)對(duì)疾病活動(dòng)性進(jìn)行定量評(píng)估。研究顯示，疾病活動(dòng)期PE 較高，下降延遲，并且增強(qiáng)水平較高；而緩解期或輕度疾病時(shí)，PE 增強(qiáng)較低，下降迅速且更接近正常基線水平[15]。在生物治療過(guò)程中，超聲造影參數(shù)的變化可用于監(jiān)測(cè)疾病活動(dòng)性。在CD 患者中，超聲造影可見(jiàn)4 種增強(qiáng)方式[7]：①腸壁全層高增強(qiáng)；②黏膜層、黏膜肌層和黏膜下層高增強(qiáng)；③黏膜下層高增強(qiáng)；④無(wú)增強(qiáng)。前兩種主要見(jiàn)于活動(dòng)期，后兩種主要見(jiàn)于非活動(dòng)期，此方法判斷活動(dòng)性的靈敏度為93.5%、特異度為93.7%[17]。按灌注方式分為兩種模式：①由內(nèi)向外，即腸壁先灌注，腸系膜后灌注，多見(jiàn)于活動(dòng)期；②由外向內(nèi)即腸系膜先灌注，后向腸壁灌注，多見(jiàn)于緩解期。

CD 的腸腔狹窄發(fā)生率較高，約為12%～54%，可為纖維性或炎性，有時(shí)也可為混合性。不同性質(zhì)的狹窄臨床治療方法不同，纖維性狹窄多采取內(nèi)鏡輔助下氣囊擴(kuò)張或外科手術(shù)，炎性狹窄多采取內(nèi)科方法治療，因此狹窄性質(zhì)的判斷有一定的臨床意義。對(duì)于結(jié)腸鏡難以到達(dá)的小腸狹窄，超聲造影具有一定的優(yōu)勢(shì)。研究顯示，纖維性狹窄多從腸壁外層或腸周血管開(kāi)始增強(qiáng)，也可見(jiàn)全腸壁增強(qiáng)，增強(qiáng)常較弱；炎癥性狹窄多為黏膜下層顯著增強(qiáng)且增強(qiáng)程度常較高，病程長(zhǎng)時(shí)可見(jiàn)全層腸壁增強(qiáng)[17]。

CD 患者?？梢?jiàn)腸周炎性包塊，主要包括蜂窩織炎和膿腫形成。蜂窩織炎以內(nèi)科治療為主，而膿腫常需外科引流。CEUS 鑒別兩者較易，膿腫一般為無(wú)增強(qiáng)，而蜂窩織炎顯示為動(dòng)脈期高增強(qiáng)。此外，CEUS 可以準(zhǔn)確評(píng)估膿腫有無(wú)及其范圍，并在超聲引導(dǎo)下進(jìn)行治療性穿刺或引流[18]。

3.2 超聲彈性成像（UE） UE 的原理是通過(guò)探頭向組織發(fā)射聲波或施加外力，使組織發(fā)生形變，對(duì)形變進(jìn)行檢測(cè)和量化，從而間接反映組織的硬度信息。理論上，纖維性狹窄的腸壁硬度應(yīng)該較炎性或混合性狹窄高，故可利用彈性成像鑒別狹窄的性質(zhì)。

剪切波彈性成像是一種振動(dòng)性彈性成像，可利用彩色編碼技術(shù)實(shí)時(shí)顯示組織的彈性圖，并通過(guò)定量分析系統(tǒng)測(cè)量組織的楊氏模量值，從而反映病變部位的組織彈性。Ding 等[19]研究表明，剪切波彈性成像鑒別IBD 患者狹窄性質(zhì)具有較高的價(jià)值，以楊氏模量值2.73 m/s 作為臨界值時(shí)，其敏感度為75%，特異度為100%，以內(nèi)鏡下取病理組織活檢為“金標(biāo)準(zhǔn)”，準(zhǔn)確性可達(dá)96%。

Orlando 等[20]通過(guò)超聲彈性成像測(cè)量組織應(yīng)變，可檢測(cè)出CD 患者的重度回腸纖維化，從而進(jìn)一步預(yù)測(cè)抗TNF 治療CD 患者的效果。

3.3 超微血流成像（superb micro-vascular imaging，SMI） SMI 是一種基于彩色多普勒原理發(fā)展起來(lái)的彩色血流顯示新技術(shù)，它可以更敏感地捕捉低速血流，其靈敏度和分辨力較高。其原理為：分析噪聲的運(yùn)動(dòng)特性，并用新的自適應(yīng)智能算法將血流信號(hào)從疊加在一起的組織運(yùn)動(dòng)偽像中提取出來(lái)，以顯示細(xì)微、真實(shí)的低速血流信息[21]。SMI 有灰階模式和彩色模式，灰階模式通過(guò)消除背景信息提高敏感度，側(cè)重顯示血管；彩色模式同時(shí)顯示背景和彩色信息。Machado 等[22]研究表明，與CDFI 和PDI 相比，SMI 對(duì)低速血流的敏感度更高，不需注射對(duì)比劑即可以清晰顯示病變部位的微血流影像，并與超聲造影結(jié)果具有較高的一致性。與超聲造影相比，SMI 無(wú)需注入造影劑，更容易被患者接受。但目前鮮有SMI 應(yīng)用于IBD 的報(bào)道。因此，SMI 用于診斷IBD 及對(duì)其活動(dòng)性的評(píng)價(jià)效能仍有待研究。

總之，超聲作為一種實(shí)時(shí)便捷的檢查方法，在IBD的診斷中有較高的敏感度和特異度。隨著超聲技術(shù)的發(fā)展，超聲可以從形態(tài)、功能、組織彈性、微循環(huán)灌注等多個(gè)方面觀察IBD 患者的腸道情況。SMI 及剪切波彈性成像有望應(yīng)用于IBD 診斷和IBD 活動(dòng)性評(píng)估。