張紫薇，高 斌，林長存，王 青，劉佳樂，楊 娜，蘇德榮，平曉燕

(北京林業(yè)大學(xué)草業(yè)與草原學(xué)院，草地資源與生態(tài)研究中心，北京 100083)

放牧是天然草原最重要的利用方式[1]。放牧作為草地生態(tài)系統(tǒng)的重要干擾因子和驅(qū)動力，會通過家畜的選擇性采食、踩踏和排泄物歸還等方式直接或間接的影響草地植物的群落演替進程[2]、群落組成和生產(chǎn)力[3]及草地生態(tài)系統(tǒng)的資源分配格局[4]。但過度放牧等不合理的人類活動會導(dǎo)致草地退化，降低草地生態(tài)系統(tǒng)的生產(chǎn)力和土壤養(yǎng)分含量，威脅我國草原區(qū)的生態(tài)安全，也給邊疆穩(wěn)定和社會經(jīng)濟發(fā)展帶來不利影響[5]。深入理解草原的放牧退化過程和闡明草原退化過程中的物種形成機制，對恢復(fù)和管理放牧退化草原具有十分重要的意義[3,6]。而物種在放牧退化過程中的生態(tài)適應(yīng)對策是理解放牧退化草原群落物種組成的關(guān)鍵[7]。

生物量分配格局反映植物應(yīng)對環(huán)境和資源脅迫時的光合產(chǎn)物分配策略，被認為是草本植物適應(yīng)放牧的一種重要的生態(tài)適應(yīng)對策[8-9]。生物量分配或光合產(chǎn)物分配格局在個體水平上作為影響草本植物活力和耐牧性的重要功能性狀[10]，在群落水平上會影響群落的結(jié)構(gòu)、功能和穩(wěn)定性[11]，在生態(tài)系統(tǒng)或區(qū)域水平是全球陸地生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)模型中的一個重要參數(shù)[12]。草地植物的生物量分配格局受氣候、地形、食草動物采食、刈割、資源有效性、種內(nèi)或種間競爭等諸多因素的共同影響[13-14]。有關(guān)植物生物量或光合產(chǎn)物分配策略的機理性假說包括功能平衡假說(Functional Balance Hypothesis)、源匯關(guān)系假說(Source-sink Relationship Hypothesis)和相關(guān)生長關(guān)系假說(Allometric Relationship Hypothesis)等[15]。但這些假說大都針對環(huán)境變化對光合產(chǎn)物分配格局的影響或用以闡明光合產(chǎn)物的分配機理，很難解釋放牧影響下植物的光合產(chǎn)物分配策略。

典型草原是我國溫帶草原中具有代表性和典型性的一種草原類型，也是歐亞草原區(qū)的典型代表，約占全國草地總面積的10.25%[16]。前期已有較多關(guān)于放牧強度對個體水平的生物量分配格局[10,17-18]、群落水平的生物量分配格局[19-20]、群落或生態(tài)系統(tǒng)水平的光合產(chǎn)物分配格局[3,21]以及個體尺度的繁殖分配格局等的影響研究[22]，但大部分研究集中在群落或生態(tài)系統(tǒng)水平[11,14,21]，對個體尺度的生物量分配格局研究也大都只關(guān)注單一物種，較少針對占據(jù)群落不同地位的物種開展生物量分配格局的研究，從而限制了我們對放牧影響下物種的生態(tài)適應(yīng)策略和生物量分配格局在群落物種組成中具體作用和貢獻的準確理解。因此本研究選取河北壩上地區(qū)的典型草原為研究區(qū)域，從該區(qū)域不同放牧強度樣地的群落優(yōu)勢種、亞優(yōu)勢種和常見種中選擇6個物種為研究對象，通過分析6個物種在不同放牧強度下的生物量分配格局，從個體水平闡明不同物種應(yīng)對放牧干擾的生態(tài)適應(yīng)對策，為深入理解放牧影響下該區(qū)域的物種組成機制提供理論基礎(chǔ)和參考。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于河北省沽源草地生態(tài)系統(tǒng)國家級野外觀測實驗站(116°14′ E，41°37′ N，海拔1 430 m)，屬半干旱大陸季風(fēng)氣候帶，年降水量350～450 mm，且多集中在6—9月，占全年降水量的79%，年蒸發(fā)量1 700～2 300 mm，年平均氣溫1℃左右，最冷月(1月)平均氣溫—18.6℃，最熱月(7月)平均氣溫17.6℃，≥0℃年積溫 2 000～2 800℃，地帶性土壤類型為粟鈣土，地帶性植被為典型草原。研究區(qū)維管束植物354 種，分屬于61 個科，196 屬。其中種數(shù)最多的科是菊科(Composite)、禾本科(Gramineae)、薔薇科(Rosaceae)、豆科(Leguminosae)和藜科(Chenopodiaceae)，這 5科約占總種數(shù)的 50%以上。該區(qū)草原植被以羊草(Leymuschinense)為建群種，克氏針茅(Stipakrylovii)為次優(yōu)勢種，冷蒿(Artemisiafrigida)、糙隱子草(Cleistogenessqurrosa)等為常見種。

1.2 野外試驗設(shè)計與方法

1.2.1野外試驗設(shè)計 研究區(qū)自2009 年起連續(xù)開展了不同放牧強度(圍封、輕度、中度和重度放牧)影響下典型草原生態(tài)學(xué)過程的控制試驗研究。本研究基于前期的野外控制實驗樣地，設(shè)置了3個放牧強度：輕度放牧(1.33 羊·hm-2)、中度放牧(4.0 羊·hm-2)和重度放牧(6.67 羊·hm-2)，以圍封樣地為對照。每個放牧強度 3次重復(fù)，共計 12 個小區(qū)，每個小區(qū)面積 1.5 hm2，所有放牧小區(qū)均為生長季(5—10月)持續(xù)放牧[23]。

1.2.2野外群落調(diào)查 在野外試驗地點劃分的圍封區(qū)、輕度放牧區(qū)、中度放牧區(qū)和重度放牧區(qū)分別進行群落樣方調(diào)查，不同放牧強度樣地的基本特征見表1。其中，圍封樣地的群落優(yōu)勢種為羊草，亞優(yōu)勢種為線葉蒿(A.subulate)；輕度放牧樣地的群落優(yōu)勢種為羊草，亞優(yōu)勢種為糙隱子草和華北米蒿(A.giraldii)；中度放牧樣地的群落優(yōu)勢種為羊草，亞優(yōu)勢種為冷蒿和二裂委陵菜(Potentillabifurca)；重度放牧樣地的群落優(yōu)勢種為羊草，亞優(yōu)勢種為馬藺(Irislactea)。

1.2.3樣品取樣與分析方法 2016年在草本植物生長最旺盛的7月分別在圍封區(qū)、輕度放牧區(qū)、中度放牧區(qū)和重度放牧區(qū)等4個不同放牧處理樣地采集了馬藺、線葉蒿、糙隱子草、二裂委陵菜、華北米蒿和羊草等6種植物的單株樣品，在每個放牧梯度樣地，每個物種各隨機選取長勢均一的5株植株將其整株挖取，在挖取根系時盡量小心將全部根系挖出。在采樣過程中，保證取樣的隨機性和植株的完整性。將所有樣品帶回實驗室后，將植株分為地上和根系兩部分，其中根系部分放入土壤篩中清洗去除雜質(zhì)和土壤后，將地上和根系樣品分別放入65℃烘箱中烘干48 h至恒重后用萬分之一天平稱量獲得干重，每個處理5次重復(fù)。

表1 不同放牧強度樣地的基本特征Table 1 Characteristics of grazing plots under different grazing intensities

1.3 數(shù)據(jù)處理和分析

利用R語言程序軟件(3.6.1 for Windows)對不同放牧強度處理下6個物種的單株地上生物量、單株地下生物量、單株總生物量和根冠比等指標進行了單因素方差分析，同時對同一放牧強度下不同物種之間的根冠比進行了單因素方差分析，對方差分析結(jié)果顯著的數(shù)據(jù)進行LSD多重比較。為深入探討典型草原物種的生物量分配格局與群落結(jié)構(gòu)或功能的關(guān)系，本研究基于Pearson相關(guān)分析對6個物種的根冠比和物種在群落中的重要值進行了相關(guān)分析。統(tǒng)計結(jié)果的顯著性水平為P<0.05。利用Sigmaplot 12.0軟件作圖。

為了分析物種在群落中的地位和作用，根據(jù)群落調(diào)查結(jié)果，計算6個物種的重要值(Important value，IV(%))，計算公式如下：

IV=(相對蓋度+相對密度+
相對頻度+相對生物量+相對株高)/5

(1)

2 結(jié)果與分析

2.1 放牧強度對6個物種單株生物量的影響

由圖1可知，放牧強度對6個物種的單株地上生物量均產(chǎn)生極顯著影響(P<0.001)，且放牧強度對不同物種的單株地上生物量的影響趨勢基本相同。除線葉蒿和羊草外，馬藺、糙隱子草、二裂委陵菜、華北米蒿等物種的單株地上生物量在輕度、中度和重度放牧處理下均顯著低于對照。馬藺的單株地上生物量隨放牧梯度呈現(xiàn)顯著下降趨勢，在四個放牧處理下均呈顯著差異。除糙隱子草外，與對照和輕度放牧相比，重度放牧顯著降低了其他物種的單株地上生物量。

不同物種單株地下生物量對放牧強度的響應(yīng)各不相同(圖2，馬藺(IL)P=0.08;線葉蒿(AS)P>0.05;糙隱子草(CS)P=0.01;二裂委陵菜(PB)P<0.001;華北米蒿(AG)P=0.05;羊草(LC)P>0.05)。放牧強度極顯著地影響了糙隱子草和二裂委陵菜的單株地下生物量。與單株地上生物量的影響相反，與對照相比，重度放牧顯著提高了糙隱子草的單株地下生物量。相比對照和輕度放牧，中度和重度放牧顯著增加了二裂委陵菜的單株地下生物量。

圖1 放牧強度對典型草原6個物種單株地上生物量的影響Fig.1 Effects of grazing intensity on aboveground biomass of individual plant of six plant species in a typical grassland注：IL:馬藺；AS:線葉蒿；CS：糙隱子草；PB：二裂委陵菜；AG：華北米蒿；LC：羊草，圖中不同小寫字母表示不同放牧強度間差異顯著(P<0.05)，誤差棒表示標準差。CK：圍封對照；LG：輕度放牧；MG：中度放牧；HG：重度放牧，下同Note:IL:Iris lactea;AS:Artemisia subulate;CS:Cleistogenes squarrosa;PB:Potentilla bi furca;AG:A. giraldii;LC:Leymus chinensis. Different letters indicate significant difference at the 0.05 level,and the error bar of each treatment represents the standard deviation of five replications. CK:control;LG:light grazing;MG:moderate grazing;HG:heavy grazing,the same as below

放牧強度對6個物種的單株總生物量均產(chǎn)生顯著或極顯著影響(圖3，馬藺(IL)P<0.001;線葉蒿(AS)P<0.01;糙隱子草(CS)P<0.01;二裂委陵菜

圖2 放牧強度對典型草原6個物種單株地下生物量的影響Fig.2 Effects of grazing intensity on belowground biomass of individual plant of six plant species in a typical grassland

(PB)P<0.001;華北米蒿(AG)P<0.001;羊草(LC)P<0.05)。其中，除糙隱子草外，其他物種的單株總生物量隨放牧強度均呈現(xiàn)逐漸降低的趨勢。與對照相比，馬藺和線葉蒿的單株總生物量在中度和重度放牧強度下顯著降低；糙隱子草的單株總生物量在輕度和中度放牧強度下顯著降低；放牧顯著降低了二裂委陵菜的單株總生物量，但不同放牧強度間沒有顯著差異。與輕度和中度放牧相比，重度放牧顯著降低了華北米蒿的單株總生物量。羊草的單株總生物量僅在重度放牧樣地顯著降低。

2.2 放牧強度對6個物種根冠比的影響

放牧處理對6個物種的根冠比均產(chǎn)生顯著影響，且不同物種的影響趨勢基本相同(P<0.01)。與對照相比，重度放牧均顯著增加了6個物種的根冠比(圖4a)；輕度放牧對根冠比有一定的促進作用，但影響不顯著；中度放牧顯著提高了馬藺和二裂委陵菜的根冠比。隨放牧強度的增加，6個物種的根冠比均呈上升趨勢(圖4b)。在每個放牧強度處理不同物種之間的根冠比均存在極顯著差異(CK:P=0.003;LG:P<0.001;MG:P<0.001;HG:P<0.001)。在圍封樣地(CK)，糙隱子草的根冠比顯著高于羊草和線葉蒿；在輕度放牧樣地，華北米蒿的根冠比顯著高于線葉蒿、二裂委陵菜和羊草，糙隱子草的根冠比顯著高于羊草；在中度放牧樣地，二裂委陵菜的根冠比顯著高于其他所有物種；在重度放牧樣地，二裂委陵菜的根冠比顯著高于馬藺、糙隱子草和羊草，華北米蒿的根冠比顯著高于糙隱子草和羊草，線葉蒿的根冠比顯著高于羊草。

圖3 放牧強度對典型草原6個物種單株總生物量的影響Fig.3 Effects of grazing intensity on total biomass of individual plant of six plant species in a typical grassland

圖4 放牧強度對典型草原6個物種根冠比的影響Fig.4 Effects of grazing intensity on the R/S ratio of individual plant of six plant species in a typical grassland注：圖中不同小寫字母表示同一物種的根冠比在不同放牧強度間差異顯著(P<0.05)，圖中**和***表示同一放牧強度下不同物種的根冠比間具有極顯著差異(P<0.01和 P<0.001)，誤差棒表示標準差Note:Different letters indicate significant difference in R/S ratio among different grazing intensities at the 0.05 level,** and ***represent significant difference in R/S ratio among different plant species under the same grazing intensity at the 0.01 and 0.001 level，and the error bar of each treatment represents the standard deviation of five replications

2.3 不同放牧強度影響下物種的重要值與根冠比間的關(guān)系

羊草的根冠比與其重要值間呈極顯著的負相關(guān)關(guān)系(r=-0.82，df=10，P=0.001，圖5a)，但其他5個物種的根冠比與重要值之間呈極顯著的正相關(guān)關(guān)系(r=0.65，df=13，P=0.008，圖5b)。

3 討論

3.1 不同物種的生物量分配格局對放牧強度的響應(yīng)特征

本研究結(jié)果表明隨放牧強度的增加，6個物種的單株地上生物量和單株總生物量顯著降低，根冠比隨放牧強度顯著增加，但不同物種之間的生物量分配格局又有所不同。該結(jié)果與前期眾多群落水平的測定結(jié)果類似，群落地上生物量和總生物量均隨放牧強度的增加而顯著降低[3,20,24]。放牧促使草本植物減少莖的生物量分配比例，植株趨向小型化，從而減少家畜采食和踩踏的比例，這是草本植物面對放牧采取的有效生態(tài)適應(yīng)策略[25-26]。

根系生物量隨放牧強度的變化存在較大爭議，在佛羅里達的亞熱帶草原研究結(jié)果表明，放牧?xí)黾痈瞪锪俊⑼寥兰毟置谖锖臀⑸锾己縖27]。在藏北高寒草原的研究結(jié)果表明中度放牧樣地的根系生物量最高[3]。也有研究表明，放牧處理會降低不同草原類型的根系生物量和根系凈初級生產(chǎn)力[19]。但根系生物量的分配比例隨放牧梯度的顯著增加得到了眾多研究的支持[21,27-29]。本研究結(jié)果表明，6個物種在放牧條件下均會顯著提升生物量向根系的分配比例。前期研究結(jié)果表明放牧處理會顯著降低研究區(qū)土壤特別是表層土壤的含水量[30]。基于功能平衡假說，植物光合產(chǎn)物會優(yōu)先分配至緩解環(huán)境脅迫的部位[15]。因此在放牧干擾下，研究區(qū)6種植物均通過增加生物量向根系的分配比例來緩解土壤水分脅迫。

相比前期群落或個體水平的生物量分配格局研究，本研究僅簡單考慮了生物量在地上和根系兩個組分的分配比例，沒有綜合考慮植物繁殖器官和莖葉的分配比例，這會影響對生物量分配格局這一生態(tài)適應(yīng)對策的深入理解[18,22]。因此，未來的研究要關(guān)注放牧強度對植物體不同組分的生物量分配格局的影響，并分析生物量分配格局與物種功能特征間的關(guān)系，從而更好的揭示物種生物量分配格局的影響機制。

3.2 不同研究尺度根冠比測定結(jié)果間的差異

在溫帶典型草原和荒漠草原的研究結(jié)果表明，個體和群落水平測定的根冠比之間存在較大的差異，本研究結(jié)果也支持這一結(jié)論[17,31-32]。個體水平測定的根冠比相比群落水平顯著偏低，這可能是由于個體水平的根系生物量取樣更多針對植物的活根，而群落水平的測定結(jié)果關(guān)注死根與活根的總生物量，也可能與單株個體根系的取樣方法有關(guān)。本研究中羊草(根莖型禾草)的根冠比值介于0.23～0.38之間，不同植株羊草個體的根莖之間可能會相互聯(lián)系，但在單株植物取樣時可能只關(guān)注單一植物的根系，而群落水平觀測時會將單位面積的地下根系全部取樣，從而使草原地下密集的根系部分被取樣，導(dǎo)致群落水平的根系生物量測定值偏高。因此，未來的研究應(yīng)該關(guān)注不同研究尺度、研究區(qū)域和干擾類型下物種的生物量分配格局，從而能更深入的理解生物量分配格局的控制因素和物種的生態(tài)適應(yīng)對策。

3.3 放牧影響下物種的生態(tài)適應(yīng)對策

物種在群落中的地位和作用受其競爭能力、外界因素的干擾(如放牧、刈割、火燒等)、環(huán)境條件、種間相互作用等多重因素的共同影響[5,7,11,23,33]。能夠更好的適應(yīng)放牧干擾的物種必將在放牧草原占據(jù)群落的優(yōu)勢地位[18,33]。生物量分配格局的改變是物種應(yīng)對環(huán)境脅迫和外界因素干擾常采用的一種生態(tài)適應(yīng)對策。羊草作為原生草原的群落建群種，其在群落中的重要值隨放牧強度和根冠比逐漸減低，而糙隱子草、二裂委陵菜和馬藺等物種的重要值則隨放牧強度而升高，這可能與不同物種本身的適口性、耐踐踏性、株型及生活史類型等有很大關(guān)系。羊草和糙隱子草的適口性較好，但糙隱子草相比羊草，株型更小，更加適應(yīng)放牧導(dǎo)致的干旱環(huán)境，從而使其能更好的適應(yīng)輕度放牧[33]。二裂委陵菜和馬藺的適口性較差，在中度和重度放牧條件下綿羊的選擇性采食使其在群落中占據(jù)了一定的地位和作用。

本研究結(jié)果表明，在不同的放牧強度下，6個物種的根冠比之間均呈現(xiàn)顯著差異，這種生物量分配格局的差異體現(xiàn)出不同物種的放牧適應(yīng)對策。在輕度放牧樣地，糙隱子草和華北米蒿相比其他物種顯著提高了生物量向根系的分配比例(根冠比顯著增加，P<0.001)；糙隱子草的單株根系生物量在重度放牧處理下最高，導(dǎo)致糙隱子草的單株總生物量在重度放牧處理下與圍封之間無顯著差異，這可能是糙隱子草適應(yīng)高強度放牧的一種有效的生態(tài)適應(yīng)對策。糙隱子草是典型草原適應(yīng)性和耐牧性均較強的牧草，其作為綿羊最喜食的牧草之一，卻在所有放牧強度下均維持較強的優(yōu)勢度[33-34]。結(jié)合前期研究和本研究結(jié)果，糙隱子草會通過調(diào)整其形態(tài)可塑性和生物量分配格局來適應(yīng)放牧干擾，具體表現(xiàn)在，植株趨向于小型化，在減少生殖枝數(shù)量的同時，保證其營養(yǎng)枝數(shù)和葉片數(shù)，并增加植物向根系的生物量分配比例[25-26,33]。二裂委陵菜相比其他物種，在中度放牧樣地，顯著提高了其根冠比(P<0.001)。這種生物量分配格局的調(diào)整使其更能適應(yīng)放牧導(dǎo)致的環(huán)境變化，并促使其成為中度放牧樣地的群落亞優(yōu)勢種。因此，本研究結(jié)果證明生物量分配格局的調(diào)整可能是草地植物適應(yīng)放牧干擾并占據(jù)群落優(yōu)勢地位的一種重要的生態(tài)適應(yīng)對策。

4 結(jié)論

典型草原6個物種的單株地上生物量和單株總生物量均隨放牧強度的增加而顯著降低，放牧導(dǎo)致草本植物的小型化，但放牧強度對單株根系生物量的影響隨物種變化而有所不同。放牧處理顯著提高了6個物種的根冠比，且在相同放牧強度下不同物種的根冠比之間具有顯著差異。糙隱子草在輕度放牧樣地和二裂委陵菜在中度放牧樣地的生物量分配格局作為其重要的生態(tài)適應(yīng)對策，可能在其占據(jù)群落優(yōu)勢地位過程中起到重要作用，其具體的作用機制還有待進一步研究。