孫 新，李 琪，姚海鳳，劉滿強，吳東輝，朱 冬，朱永官，?

（1. 中國科學(xué)院城市環(huán)境研究所，福建廈門 361021；2. 中國科學(xué)院沈陽應(yīng)用生態(tài)研究所，沈陽 110016；3. 中國科學(xué)院東北地理與農(nóng)業(yè)生態(tài)研究所，長春 130102；4. 中國科學(xué)院大學(xué)，北京 100049；5. 南京農(nóng)業(yè)大學(xué)資源與環(huán)境科學(xué)學(xué)院，南京 210095；6. 中國科學(xué)院生態(tài)環(huán)境研究中心，北京 100085）

土壤作為地球關(guān)鍵帶的核心組成部分，其健康與大氣、水環(huán)境質(zhì)量密切相關(guān)，決定著植物、動物和人類的健康，同時也是保障農(nóng)業(yè)可持續(xù)發(fā)展和支撐美麗中國的重要基礎(chǔ)[1-2]。隨著人口增長、氣候變化、不合理的土地利用及環(huán)境污染等問題的加劇，土壤生態(tài)系統(tǒng)正面臨著嚴(yán)峻的考驗[3-4]，提升土壤質(zhì)量和維持土壤健康成為我國土壤科學(xué)研究關(guān)注的焦點和前沿[5]。

土壤健康是指土壤履行生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能的持續(xù)能力[6-7]，更加注重土壤質(zhì)量隨時間和管理而變化的動態(tài)特性，因此，需要通過一系列動態(tài)指標(biāo)來評估土壤健康狀況[8-9]。相比土壤理化特性，土壤生物學(xué)特性對環(huán)境條件的變化更敏感，目前常用的生物學(xué)指標(biāo)主要包括土壤微生物生物量及活性、碳氮礦化速率、土壤呼吸作用和土壤生物網(wǎng)絡(luò)復(fù)雜度等[9-10]，而對土壤動物相關(guān)指標(biāo)涉及的較少[11]。土壤動物作為土壤生物多樣性的重要組分，其種類豐富且高度多樣化，具有廣泛的生活史策略和攝食類型[12]，在生態(tài)系統(tǒng)功能、植物群落動態(tài)乃至人類健康中均發(fā)揮著至關(guān)重要的作用[13-15]。隨著2020年全球土壤生物多樣性現(xiàn)狀報告的出版[16]，全球土壤動物學(xué)家聯(lián)手相繼在Nature和Science等刊物上報道了不同土壤動物類群（如線蟲、蚯蚓和原生動物）在全球尺度上的分布及它們在土壤生態(tài)系統(tǒng)中的貢獻[17-19]，進一步突顯了全球變化背景下土壤動物多樣性及其生態(tài)功能在生態(tài)系統(tǒng)中的重要性。

土壤動物幾乎參與了所有重要的土壤生態(tài)過程，它們在有機質(zhì)分解、養(yǎng)分循環(huán)和維持土壤結(jié)構(gòu)和穩(wěn)定等方面發(fā)揮重要作用[16]。土壤動物群落組成和多樣性與土壤的物理、化學(xué)及微生物特性的變化密切相關(guān)[20-21]，是土壤健康變化的良好指示生物[22]。本文詳細綜述了土壤動物在土壤健康指示和評價體系中的潛力，尤其是土壤動物功能性狀和土壤食物網(wǎng)指標(biāo)的應(yīng)用前景，以期能夠推動土壤動物和土壤食物網(wǎng)在土壤健康評價和調(diào)控中的應(yīng)用，促進土壤健康和生態(tài)系統(tǒng)可持續(xù)發(fā)展。

1 土壤動物對土壤健康的指示作用

土壤動物的種類繁多、數(shù)量龐大，在以往的生態(tài)學(xué)研究中常根據(jù)體寬將土壤動物劃分為小型土壤動物、中型土壤動物、大型土壤動物和巨型土壤動物[23]。小型土壤動物如原生動物和線蟲等可通過捕食等作用改變土壤微生物群落的組成進而影響分解過程和生物地球化學(xué)循環(huán)[24-27]。例如原生動物通過取食細菌或真菌可以改變土壤微生物的群落結(jié)構(gòu)，控制病原微生物群落，影響土壤有機質(zhì)分解，從而影響?zhàn)B分周轉(zhuǎn)及植物生長[17]。跳蟲和螨類是中型土壤動物中的典型代表[28-29]，它們通過直接取食土壤微生物來調(diào)節(jié)其群落結(jié)構(gòu)，同時還可取食凋落物并對凋落物進行破碎，增大微生物與凋落物表面的接觸面積，間接促進凋落物的分解和養(yǎng)分循環(huán)[30-31]。蚯蚓和白蟻是常見的大型土壤動物類群，它們可通過穿梭、掘穴等非取食活動改變土壤結(jié)構(gòu)，產(chǎn)生的生物孔隙可以增加土壤透氣性，影響土壤有機質(zhì)分布及腐殖質(zhì)的形成[32-33]；同時，它們在取食土壤及凋落物的過程中還可攝入土壤微生物及其他小型土壤動物，進而間接影響土壤的養(yǎng)分循環(huán)過程[34]。蜘蛛、甲蟲等捕食性土壤動物也會通過捕食環(huán)境中一些中小型土壤動物來影響它們的群落組成[35]。此外，一些巨型土壤動物如鼴鼠等的覓食和筑巢行為也會影響土壤理化性質(zhì)及其他土壤生物群落組成[16]。

土壤動物的生命活動高度依賴于其所處的環(huán)境[36]。由于人類活動和環(huán)境變化等因素引起的土壤物理、化學(xué)或生物學(xué)特性的改變，能夠直接導(dǎo)致土壤動物群落的變化（如物種組成、群落結(jié)構(gòu)和個體數(shù)量等）[29]。因此，關(guān)注土壤動物對環(huán)境變化的響應(yīng)有助于全面挖掘土壤動物類群對土壤健康的指示作用。目前土壤動物在土壤健康和質(zhì)量的評價中應(yīng)用較多的類群包括線蟲、螨類、跳蟲和蚯蚓等，它們對土壤環(huán)境的變化敏感且不同類群對于環(huán)境變化的響應(yīng)程度不同[28，37-39]。

在農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)中，土壤健康的干擾因素主要是農(nóng)藥和化肥的使用、耕作和管理方式以及土壤污染等[11，40]。近年來，在全球變化背景下農(nóng)業(yè)土地集約化導(dǎo)致的頻繁耕作、農(nóng)藥和肥料的過量使用降低了土壤動物多樣性及豐度（abundance）[13，41]，進而威脅土壤健康狀況以及生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)[42]。相比傳統(tǒng)耕作，有機耕作和保護性耕作下土壤動物的多樣性和密度均有所提高[43-45]，能夠顯著提高土壤肥力從而促進土壤健康[46]。有研究表明，生物污泥的使用在增加土壤養(yǎng)分的同時也升高了土壤重金屬的濃度，從而使土壤跳蟲個體數(shù)量減少和食細菌線蟲個體數(shù)量增加[47]。在自然生態(tài)系統(tǒng)中，土壤動物與土壤健康之間的關(guān)系也得到了廣泛關(guān)注。土壤動物作為草地生態(tài)系統(tǒng)的重要組成部分，常用于監(jiān)測草地退化及放牧管理對土壤質(zhì)量的影響[48-49]。研究發(fā)現(xiàn)不同放牧強度會影響土壤動物多樣性，隨著放牧強度的增加，土壤中線蟲和跳蟲的密度也隨之降低[50-51]；而燃燒因減少了輸入土壤中的有機質(zhì)對草地土壤動物群落產(chǎn)生了消極影響[52]。在森林生態(tài)系統(tǒng)中，森林砍伐和生態(tài)系統(tǒng)向耕地的轉(zhuǎn)化會降低植物的生物量并導(dǎo)致土壤特性和土壤生物多樣性的變化[53-54]。如森林砍伐增加了土壤線蟲群落中食細菌線蟲與食真菌線蟲的比例，且短期內(nèi)難以得到恢復(fù)[40，54]；在亞馬遜森林砍伐并建立牧場之后，單一的蚯蚓物種迅速繁殖，抑制了其他蚯蚓物種的生存[53]。因此，土壤動物多樣性可指示環(huán)境變化下的土壤健康狀況。

2 基于土壤動物的土壤健康評價

近年來，基于土壤動物開展土壤健康評價開始得到重視[21]，目前主要集中在線蟲、節(jié)肢動物和蚯蚓等類群（圖1）。

土壤線蟲結(jié)構(gòu)簡單、數(shù)量多、分布廣，世代周期較短且易于分離鑒定，在土壤食物網(wǎng)中占據(jù)多個營養(yǎng)級[55]，被認(rèn)為是土壤健康的良好指示生物[22，56-57]。目前基于土壤線蟲的物種多樣性、生活史特征及取食類型，研究人員提出了一系列相對成熟的土壤健康評價指標(biāo)，其中物種多樣性指標(biāo)主要包括土壤線蟲的物種組成、多度、生物量及均勻度等[40，58]。荷蘭學(xué)者Tom Bongers[59]根據(jù)線蟲不同的生活史對策將其劃分為由r-對策者向K-對策者過渡的5個c-p（colonizer-persister）類群，并提出了可反映線蟲群落演替狀態(tài)的成熟度指數(shù)（maturity index，MI）。成熟度指數(shù)可以表征土壤生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性及其受干擾程度，通常越穩(wěn)定的土壤環(huán)境中成熟度指數(shù)越高[40]。在此基礎(chǔ)上，F(xiàn)erris等[60]2001年根據(jù)線蟲不同取食類型和生活史特征將線蟲進一步劃分為不同的功能團，并提出了基于不同功能團的富集指數(shù)（enrichment index，EI）、結(jié)構(gòu)指數(shù)（structure index，SI）和通路指數(shù)（channel index，CI）。其中富集指數(shù)和結(jié)構(gòu)指數(shù)分別用于評估土壤食物網(wǎng)對可利用資源的響應(yīng)及食物網(wǎng)的結(jié)構(gòu)變化[61]，而通路指數(shù)一般指示有機物的分解途徑（如細菌通道或真菌通道）[62]。在土壤健康評價體系中，可根據(jù)實際生態(tài)系統(tǒng)類型及研究目的選擇相應(yīng)的線蟲生態(tài)指數(shù)。

土壤節(jié)肢動物占所描述的土壤生物的大部分[37]，對土壤環(huán)境的變化響應(yīng)迅速，在土壤健康指示研究中也受到日益關(guān)注[63-64]。但由于該類群種類繁多而形態(tài)分類知識相對缺乏，直接對其多樣性的量化存在一定困難[64]?；凇霸诟哔|(zhì)量土壤中，形態(tài)上能適應(yīng)土壤環(huán)境的節(jié)肢動物類群數(shù)量更高”這一概念，反映土壤節(jié)肢動物群落多樣性及脆弱性的QBS-ar（Soil Biological Quality-arthropod）指數(shù)被提出[63-64]。QBS-ar指數(shù)根據(jù)土壤樣本中節(jié)肢動物的形態(tài)類型進行生態(tài)形態(tài)評分（EMI：Eco-morphological Index）并求和[63-65]，常被用于評估土地利用及管理、重金屬污染等干擾因素對土壤健康的影響[66]。QBS-ar指數(shù)關(guān)注的是節(jié)肢動物適應(yīng)土壤環(huán)境的形態(tài)特征，因此不需要在物種水平上的分類鑒定[64]。但是，QBS指數(shù)的應(yīng)用需依賴于土壤節(jié)肢動物的存在，并同時認(rèn)為具有相同EMI值的節(jié)肢動物對土壤功能的影響相同，從而忽略了群落豐度差異對土壤功能的影響[10，63]。為了克服這種局限性，Yan等基于豐度提出了FAI指數(shù)（Abundance-based Fauna Index）[63]。相比QBS指數(shù)，F(xiàn)AI指數(shù)可以同時通過土壤動物群落和功能性狀特征來衡量土壤保持生物多樣性和實現(xiàn)土壤功能的能力，從而監(jiān)測土壤健康[63]。為了可以更加靈活地選取土壤動物類群，基于節(jié)肢動物、腹足綱及寡毛綱類群提出了IBS-bf指數(shù)（Soil Biodiversity Index-biodiversity friend）[66]。此外，螨類和跳蟲豐度的比值也能很好地反映土壤退化程度，可作為衡量土壤健康狀況的指標(biāo)[65]。

蚯蚓作為“生態(tài)系統(tǒng)工程師”，其多樣性和分布與土壤的健康狀況密切相關(guān)[6]。它們對土壤環(huán)境的改變十分敏感，一旦環(huán)境壓力過大，蚯蚓就會出現(xiàn)遷移或死亡，因此蚯蚓在土壤中存在與否及其數(shù)量多少常被直接作為土壤健康的生物指標(biāo)[67]。以QBS-ar指數(shù)為模型，研究者相繼提出了基于蚯蚓的土壤質(zhì)量生物監(jiān)測指標(biāo)（QBS-e：Soil Biological Quality-earthworm）[64]，該指標(biāo)的運用不需要具備大量的分類學(xué)專業(yè)知識，因此可由農(nóng)民或土地經(jīng)營人員開展自主監(jiān)測[68]。

3 土壤動物功能性狀與土壤健康

生態(tài)系統(tǒng)多功能性是土壤健康評價的重要內(nèi)容，土壤動物的功能性狀是土壤動物對于周圍環(huán)境的響應(yīng)和適應(yīng)性的直觀表現(xiàn)[69]，在表征土壤動物群落、量化食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)及其對生態(tài)系統(tǒng)功能貢獻方面具有很大的潛力[14，70-71]。以跳蟲為例，體型大小與資源可用性、代謝強度以及營養(yǎng)生態(tài)位有關(guān)[72]，食性與物種的生長繁殖及生存能力有關(guān)[73]，彈器的發(fā)達程度與運動和擴散能力有關(guān)，體表色素沉著和眼睛的存在與否與居住環(huán)境偏好有關(guān)[74]，垂直分布狀況與耐旱性有關(guān)（表土生的物種有良好的耐旱性，而真土生的物種易受干旱影響）[75]，生殖方式與環(huán)境適應(yīng)性有關(guān)[73，76]，等等。因此，土壤動物群落功能性狀的組成和多樣性會對土壤肥力、污染程度的變化做出響應(yīng)[77]；同時基于功能性狀的指數(shù)較基于物種多樣性的指數(shù)更能精確地反映土壤的健康狀況[41，78]。在土壤健康評價體系中，受土壤動物物種本身以及功能性狀認(rèn)知程度的限制，基于土壤動物功能性狀的相關(guān)指標(biāo)尚未在土壤健康評價體系中得到有效推動。

土壤動物腸道內(nèi)具有豐富的微生物類群，被認(rèn)為是一個天然可移動的微生物存儲庫[79-80]。這些在土壤動物體內(nèi)定殖的微生物類群在宿主長期進化、個體發(fā)育和環(huán)境適應(yīng)等過程中發(fā)揮著重要的作用[81-84]，反映了宿主在土壤環(huán)境中的生態(tài)功能[85]，因此它們的群落組成和功能是表征土壤動物環(huán)境適應(yīng)性的較好的功能性狀。土壤動物腸道微生物與土壤動物一起，共同參與土壤凋落物的分解、養(yǎng)分循環(huán)、污染物的降解和遷移過程[80，86-87]。例如，蚯蚓腸道中的營養(yǎng)豐富，有利于厭氧菌的定殖，從而將宿主腸道與其鄰近的陸地環(huán)境相關(guān)聯(lián)，這些腸道細菌在營養(yǎng)元素和污染物轉(zhuǎn)化中（例如硝化作用和重金屬解毒作用等）發(fā)揮著重要作用[88]。有研究表明鼠婦腸道微生物可為宿主提供消化陸地食物所必須的酶，從而促進宿主在陸地環(huán)境中的生存定殖[89]。有學(xué)者也發(fā)現(xiàn)土壤中抗生素的暴露增加了土壤動物腸道微生物組中抗生素的抗性基因豐度，抗性基因會在土壤食物鏈中進行傳遞，同時也可能通過土壤動物的活動擴散到土壤的其他區(qū)域[86，90]。此外，（微）塑料污染和重金屬污染也可顯著改變土壤動物的腸道微生物組，同時也會對宿主本身的生長繁殖產(chǎn)生一定的負面影響[91-93]。土壤動物腸道微生物組能夠同時反映土壤動物本身和其所處環(huán)境中的土壤健康狀況，且高通量測序技術(shù)的突破和生物信息學(xué)的發(fā)展進一步推動了腸道微生物組群落組成和功能信息的獲取。因此，腸道微生物組在土壤健康評價中具有很大的潛力。

4 土壤食物網(wǎng)與土壤健康

不同大小的土壤動物在土壤中以不同的方式發(fā) 揮各自的生態(tài)功能，但土壤動物之間、土壤動物與微生物及植物之間存在復(fù)雜的相互作用，它們通過取食和被取食關(guān)系構(gòu)成了土壤食物網(wǎng)，從而維系著生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)和功能（圖2）。土壤食物網(wǎng)的特征可用來評價土壤質(zhì)量和土壤生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能，其連通度、復(fù)雜性和穩(wěn)定性主要通過監(jiān)測食物網(wǎng)中功能類群的組成和生物量、能流通道等參數(shù)的變化來實現(xiàn)[42]。根據(jù)基礎(chǔ)資源（basal resource）的不同，土壤食物網(wǎng)主要分為碎屑食物網(wǎng)和根際食物網(wǎng)[94-95]，其中碎屑食物網(wǎng)基于能流通道又可進一步分為細菌能流通道（以細菌和取食細菌的土壤動物為主）[96]和真菌能流通道（以真菌和取食真菌土壤動物為主）[97]。根際食物網(wǎng)以植物根系及植食性土壤動物為主，其能量通道為根際能流通道[96-97]。不同食物來源的能量通過不同的能流通道在土壤食物網(wǎng)各營養(yǎng)級間傳遞，從而維持土壤食物網(wǎng)的穩(wěn)定和土壤環(huán)境的健康[98]。

土地利用方式和強度、農(nóng)業(yè)耕作措施、農(nóng)田退耕修復(fù)等人類活動可引起土壤環(huán)境的變化，從而直接影響并改變土壤食物網(wǎng)的組成、結(jié)構(gòu)和能流通道等[42，99-101]。隨著土地利用強度的增加，土壤生物多樣性顯著降低，從而改變了土壤食物網(wǎng)中各組分的生物量和能流通道[42，102]。保護性耕作如免耕措施等可降低土壤有機質(zhì)的分解速度并增加養(yǎng)分的固定，使土壤食物網(wǎng)以真菌能流通道為主[103]。此外，隨著農(nóng)田退耕修復(fù)年限的增加，食物網(wǎng)中的基礎(chǔ)資源、低營養(yǎng)級的生物量以及各能流通道均顯著上升。因此，土壤食物網(wǎng)的特征能夠反映土壤環(huán)境的改變，并用于指示土壤的健康狀況。

土壤動物可通過捕食或非捕食作用改變土壤食物網(wǎng)中的其他生物組分的群落結(jié)構(gòu)，進而影響植物生長和土壤健康。例如，原生動物和線蟲能夠通過捕食作用影響叢枝菌根真菌的群落組成和生物量從而影響植物生長[104]，還可通過對微生物的捕食作用調(diào)節(jié) 凋落物的分解速率進而影響整個碳循環(huán)過程[105]；而蚯蚓等大型土壤動物還可通過非捕食作用如改變土壤的物理結(jié)構(gòu)或競爭食物資源等改變中小型土壤動物的群落結(jié)構(gòu)，從而影響土壤食物網(wǎng)的結(jié)構(gòu)和功能[106]。同時，土壤動物可直接（如取食等）或間接（如分泌代謝產(chǎn)物、協(xié)助擴散等）地改變土壤病原菌的群落和功能，進而控制土傳病害的發(fā)生[107-108]。此外，土壤動物與地上植食動物之間也存在復(fù)雜的聯(lián)系，如原生動物的存在能夠增加植物的生物量和繁殖率并提高植物對害蟲的耐受性[109]。因此，土壤食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)和生態(tài)功能的研究對提高土壤肥力、促進植物生長和保持土壤健康具有重要的應(yīng)用價值。

5 展 望

人類活動正加速全球生物多樣性的變化，并導(dǎo)致生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能受到嚴(yán)重威脅[16]。土壤承載了大部分的陸地生物多樣性，但相比于地上生物多樣性，對于土壤生物多樣性的評估和保護仍十分有限[110]。隨著土壤健康相關(guān)問題的提出，土壤動物多樣性因其在土壤健康的指示和調(diào)節(jié)中發(fā)揮的重要作用受到日益關(guān)注[20，111]。然而，由于種類繁多、食性復(fù)雜，土壤動物在土壤健康評價體系中的應(yīng)用進展較慢，目前可用的評價指標(biāo)也十分有限，未來應(yīng)著重挖掘基于土壤動物的土壤健康評價指標(biāo)，通過不同管理措施調(diào)控土壤動物及其構(gòu)成的土壤食物網(wǎng)，提升土壤質(zhì)量和生態(tài)系統(tǒng)功能。未來需重點關(guān)注以下幾個方面：

1）建立和完善我國土壤動物形態(tài)和基因組信息數(shù)據(jù)庫。土壤動物多樣性是土壤健康最直觀的評價指標(biāo)之一，但由于當(dāng)前從事土壤動物形態(tài)學(xué)分類的研究人員較少，因此土壤動物的物種信息仍十分匱乏。得益于分子生物學(xué)技術(shù)的發(fā)展，基因測序成本大大降低，在大尺度上土壤動物多樣性的研究也取得了重要的進展[17-19]。但受土壤動物基因組數(shù)據(jù)庫不全的限制，該技術(shù)在土壤動物中的應(yīng)用還沒有得到有效的推動[112]。未來應(yīng)重視土壤動物分類學(xué)和分子生物學(xué)技術(shù)的結(jié)合，建立和完善我國土壤動物形態(tài)和基因組信息數(shù)據(jù)庫，從而更好地推動我國土壤動物多樣性的研究。

2）深入挖掘基于土壤動物功能性狀的土壤健康評價指標(biāo)。今后應(yīng)在土壤動物微生物組、取食特性等方面深入挖掘更多具有生態(tài)功能表征能力的功能性狀，解析土壤動物群落與生態(tài)系統(tǒng)功能之間的關(guān)聯(lián)，以期更全面地獲取基于功能性狀的土壤健康評價指標(biāo)。

3）建立基于土壤食物網(wǎng)不同功能類群的綜合評價指標(biāo)體系。由于土壤動物食性復(fù)雜且隨環(huán)境變化而改變，加上相關(guān)研究手段的限制[112-113]，土壤動物在土壤食物網(wǎng)中的位置和生態(tài)功能仍未得到一致的結(jié)論。未來在土壤健康評價中，應(yīng)綜合利用多種研究方法，如脂肪酸分析法、穩(wěn)定同位素技術(shù)和DNA分子技術(shù)等，進一步明確土壤動物與其他土壤生物之間的營養(yǎng)關(guān)系，量化土壤動物在物質(zhì)循環(huán)與能量流動過程中的貢獻，建立基于土壤食物網(wǎng)不同功能類群的綜合指標(biāo)體系。

4）對土壤食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)和功能的調(diào)控途徑研究。土壤食物網(wǎng)是一個動態(tài)的網(wǎng)絡(luò)，組成食物網(wǎng)的各功能群可通過上行效應(yīng)、下行效應(yīng)和營養(yǎng)級聯(lián)效應(yīng)對食物網(wǎng)的結(jié)構(gòu)和功能進行調(diào)控[114-116]，因此未來可通過適當(dāng)?shù)墓芾泶胧﹣碚{(diào)節(jié)土壤動物關(guān)鍵類群，從而調(diào)控土壤食物網(wǎng)的結(jié)構(gòu)和生態(tài)功能，使土壤環(huán)境達到健康、穩(wěn)定的狀態(tài)，促進生態(tài)系統(tǒng)的可持續(xù)發(fā)展。