馬占霞，傅武祥，字保兵，李鑫鑫，白國輝，尚宇梅，蘇建美，武珊珊，丁其歡*

1. 滇西應用技術(shù)大學，云南 普洱 665000；2. 中國科學院 西雙版納熱帶植物園/熱帶森林生態(tài)學重點實驗室，云南 勐侖 666303

云南普洱市得天獨厚的自然和地理環(huán)境，形成了馳名中外的普洱茶主產(chǎn)區(qū)[1]。隨著人類對茶葉的需求日益增加，高度單一種植茶園規(guī)模增大。毋庸置疑的是現(xiàn)代茶園高投入高產(chǎn)出的種植模式為滿足不斷增加的茶葉需求做出了巨大貢獻[2]，但長期大面積種植單一高產(chǎn)品種和農(nóng)藥化肥的大量施用造成茶園生態(tài)系統(tǒng)日趨簡單和脆弱，尤其以生物多樣性銳減與病蟲害爆發(fā)周期縮短為代表的生態(tài)問題突出，改善當?shù)厣鷳B(tài)環(huán)境已迫在眉睫[3-5]。茶樹（Camellia sinensis(L.) O. Kuntze）屬山茶科山茶屬灌木或小喬木，屬耐蔭植物[6]。茶樹作為普洱市重要的經(jīng)濟作物，改進其種植模式已成為當?shù)厣鷳B(tài)環(huán)境改善的必由之路。生物多樣性是生態(tài)安全和生態(tài)系統(tǒng)健康的重要表征，茶園不同的種植和管理模式因施肥、除蟲、除草等措施上的不同，可能會對茶園生物多樣性產(chǎn)生不同的影響[7-8]。生態(tài)控制是利用天敵與害蟲之間的食物鏈關(guān)系控制害蟲，近年來已成為生態(tài)茶園建設(shè)的重要措施[9]。茶園主要由茶樹、昆蟲、天敵等組成的較為穩(wěn)定的生態(tài)系統(tǒng)，而依賴化肥和農(nóng)藥投入來保障茶葉產(chǎn)量的集約化生產(chǎn)方式，可能會導致某些天敵物種的消失，無法有效維持茶園害蟲生物控制能力[10]。

螞蟻是茶園在內(nèi)的很多農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)中有效的生物防治類群[11]。螞蟻類群多樣、對環(huán)境變化敏感，常被作為環(huán)境變化、人類活動影響以及生物多樣性和生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能評估的重要指示生物[12-14]。同時，螞蟻無論在數(shù)量上還是功能方面均是茶園重要的天敵類群，在茶園生態(tài)系統(tǒng)中提供重要的害蟲控制服務(wù)。如螞蟻作為重要捕食者，在茶園生態(tài)系統(tǒng)中可通過直接捕食害蟲，或驅(qū)趕和驚擾害蟲從寄主植物上掉落，間接抑制植食性節(jié)肢動物群落發(fā)展[15-16]。同時螞蟻也能通過除去孢子來減少真菌植物病原體，或限制植物與病菌媒介之間的相互作用來控制病害[17-18]。螞蟻多樣性和群落結(jié)構(gòu)參數(shù)可用于反映茶園生態(tài)環(huán)境質(zhì)量的好壞，也能為茶園生物多樣性的恢復提供科學的度量標準。

目前，大部分研究集中在有機和常規(guī)管理模式茶園對螞蟻多樣性影響的比較上，較少關(guān)注蔭蔽茶園種植模式、非蔭蔽間作種植模式和單一種植茶園中螞蟻多樣性的比較分析。同時，目前研究中大多只考慮管理措施對螞蟻多度和種類的影響，并未考慮其群落組成和指示物種。本研究選取4種不同種植模式的茶園樣地，通過調(diào)查螞蟻多樣性，分析不同種植模式下螞蟻群落的生物多樣性、群落結(jié)構(gòu)特征的差異和指示物種，旨在揭示4種不同茶園種植模式下茶園螞蟻群落多樣性及群落結(jié)構(gòu)的差異、兩種間作種植模式茶園對螞蟻多樣性的影響及哪種種植方式有利于螞蟻多樣性維持和害蟲控制功能的發(fā)揮。

1 材料與方法

1.1 研究地概況

研究區(qū)位于云南省普洱市思茅區(qū)（100°19'～ 101°27'E， 22°27' ～ 23°06'N），海拔為 1279 ～1301 m。該地區(qū)屬南亞熱帶季風氣候區(qū)，年均氣溫17.8℃，年均降雨量約1520 mm，主要栽培茶葉、咖啡和玉米等經(jīng)濟作物。思茅區(qū)有茶園面積0.89萬hm2，采摘面積0.76萬hm2，茶葉總產(chǎn)量1.09萬t，經(jīng)有關(guān)機構(gòu)認證的有機茶園面積1290多hm2，占茶園總面積的15.8%；綠色茶園面積1600 hm2，占茶園總面積的19.5%；無公害茶園面積0.79萬hm2，占茶園總面積的96.7%。

1.2 樣地設(shè)置

本試驗 2020 年 3 ～ 9 月選擇當?shù)?4 種不同農(nóng)林生態(tài)系統(tǒng)作為4種類型種植樣地，分別為單一種植茶園（MT）、單一種植未管理茶園（CK）、橡膠-茶混農(nóng)林（RT）和大葉千斤拔-茶混農(nóng)林（FT）。其中橡膠為蔭蔽樹種，大葉千斤拔為非蔭蔽間作物種。樣地信息詳見表1。每種種植模式茶樹品種均為云抗10號，且海拔、溫濕度、土壤和坡度等立地條件基本一致。為減少邊緣效應和人為干擾對試驗結(jié)果的影響，不同種植模式樣地距離道路及其它人為擾動生境50 m以上[19]。

表1 各樣地信息Table 1 Characteristics of the 4 sites

1.3 調(diào)查方法

每種管理模式茶園選取 3 塊樣地，每個樣地內(nèi)各設(shè)置為 20 m×30 m的小區(qū)，用5點取樣法在各小區(qū)內(nèi)設(shè)置5個樣方，在5個樣方中隨機設(shè)置10個埋置地表陷阱杯（蜂蜜+金槍魚；直徑6.5 cm，高度7 cm），并保證杯口與地面齊平并固定，樹干上陷阱掛杯5個（蜂蜜+魚；離地約1.5 m），同時將周圍的生境恢復到與放置陷阱前基本一致。待陷阱放置72 h后，收集陷阱中螞蟻標本，并轉(zhuǎn)移至裝有φ= 75%乙醇溶液的離心管中保存[20]。每種種植模式各有15個樣方數(shù)據(jù)，實驗室主要根據(jù)文獻和書籍進行螞蟻標本鑒定并統(tǒng)計數(shù)量[21]，對于無法鑒定到種的標本以形態(tài)種對待[22]。

1.4 數(shù)據(jù)處理

1.4.1 物種組成和物種多樣性分析

將采集的螞蟻數(shù)量進行分類整理，得到當?shù)夭鑸@螞蟻物種數(shù)，并對茶園內(nèi)螞蟻數(shù)據(jù)分析。螞蟻優(yōu)勢種確定：根據(jù)螞蟻物種在調(diào)查樣地內(nèi)所占的百分比確定，＞10%為優(yōu)勢種，1% ～ 10%為常見種，≤1%為稀有種[23]。

多樣性指數(shù)主要進行豐富度、多度、Pielou均勻度指數(shù)、Shannona多樣性指數(shù)和Simpsom優(yōu)勢指數(shù)的計算，螞蟻群落的物種豐富度是同一樣地所有樣方捕獲螞蟻種類數(shù)量，多度為同一樣地所有樣方捕獲螞蟻的總個體數(shù)[24]。為分析不同種植模式處理螞蟻的多樣性差異，首先對螞蟻的物種豐富度及多度進行正態(tài)性及方差齊性檢驗，當數(shù)據(jù)分析滿足正態(tài)性及方差齊性要求時采用單因子方差分析檢驗不同種植類型茶園的生物多樣性指數(shù)的差異顯著性。如檢驗發(fā)現(xiàn)不同組別存在顯著差異，則分別采用TukeyHSD法進行多重比較。

物種豐富度：樣地中采集的螞蟻物種數(shù)，用S表示。

多樣性指數(shù)：H' = - ∑ (Pi)(lnPi), Pi = ni / N，其中Pi是第i種在總體中的個體比例。

優(yōu)勢度指數(shù)：D = 1-∑{Ni(Ni-1) /〔N(N-1)〕}，其中Ni為群落中第i種的個體數(shù)，N為群落中所有種的個體數(shù)。

均勻度指數(shù)：E = H/lnS，其中H為實際觀察的物種多樣性指數(shù)，S為群落中的總物種數(shù)。

1.4.2 抽樣充分性

使用R語言軟件中iNEXT軟件工具包繪制基于個體數(shù)的物種稀疏及預測曲線[25-26]。

1.4.3 群落結(jié)構(gòu)相似性分析

為分析不同種植模式茶園螞蟻物種組成的差異，采用基于非度量多維尺度法（Non-metric Multi-Dimensional Scaling, NMDS） 比 較 分 析不同種植模式茶園螞蟻群落結(jié)構(gòu)的差異（基于Bray-Curtis半度量距離矩陣）；采用脅強系數(shù)（stress）檢驗擬合結(jié)果，當模型stress值小于0.2時，則差異性在可接受范圍內(nèi)，說明此方法可以較好的反映群落組成的相對關(guān)系。為進一步檢驗物種組成差異的顯著性，采用非參數(shù)多元方差分析（PERMANOVA）物種組成是否存在顯著差異，當P ＜ 0.05時，認為不同組別螞蟻群落物種組成存在顯著差異。所有分析均使用R3.6.1分析。

1.4.4 指示物種分析

使用R語言中的Labdsv軟件工具包計算各類型樣地的物種指示值（IndVal值），IndVal =Aij×Bij，Aij表示物種i在樣地j中的特異性或?qū)Ｒ恍裕俏锓Ni在樣地組j的平均多度（個體數(shù)）與該物種在所有樣地組的平均多度之和的比值；Bij表示物種i在樣地j中的忠實性，是樣地組j中存在物種i的樣地數(shù)與該樣地組的所有樣地數(shù)的比值。以P ＜ 0.05作為確定指示物種的標準[27]。

2 結(jié)果與分析

2.1 螞蟻物種豐富度及多度

共采集螞蟻標本15628頭，隸屬于5亞科11屬22種。其中，個體數(shù)的優(yōu)勢亞科為切葉蟻亞科（Myrmicinae）（58.29%)、臭蟻亞科（Dolichoderinae）（25.83%）和蟻亞科（Ponerinae）（15.73%）；優(yōu)勢種分別為中華小家蟻（Monomorium chinense）（27.75%）、法老小家蟻（Monomorium pharaonis）（14.45%）、黑頭酸臭蟻（Tapinoma melanocephalum）（14.03%）和吉氏酸臭蟻（Tapinoma geei）（11.79%），4個優(yōu)勢種共計占據(jù)總捕獲數(shù)量的68.01%；常見種為褐色脊紅蟻（Myrmicaria brunnea）（9.03%）、中華大頭蟻（Pheidole sinica）（4.63%）、平和弓背蟻（Camponotus mitis）（4.32%）、哀弓背蟻（Camponotus dolendus）（3.07%）、擬哀弓背 蟻（Camponotus pseudolendus）（2.73%）、黃 猄 蟻（Oecophylla smaragdina）（2.63%）、羅思尼斜結(jié)蟻（Plagiolepis rothneyi）（1.68%）、比羅舉腹蟻（Crematogaster biroi）（1.21%）和上海舉腹蟻（Crematogaster zoceensis）（1.09%），9個常見種共計占據(jù)總捕獲數(shù)量的31.11%。

FT 內(nèi)共采集到標本 3 105頭，隸屬于 4 亞科 10 屬 16 種；CK 內(nèi)共采集到標本 3 689 頭，隸屬于 4 亞科 6 屬 10 種；MT 內(nèi)共采集到標本3 219 頭，隸屬于 4 亞科 7 屬 11 種；RT 內(nèi)共采集到標本 5 615 頭，隸屬于 4 亞科 10 屬 19 種（表2）。

2.2 抽樣的充分性

4種類型樣地的螞蟻物種稀疏及預測曲線結(jié)果見圖1。結(jié)果顯示，虛線部分均趨于平緩，說明各類型樣地抽樣充分。

圖1 基于個體數(shù)的螞蟻物種稀疏曲線（實線為實際物種數(shù)和多度，虛線為估計值，陰影部分為累積曲線的置信區(qū)間）Figure 1 Estimated rarefaction curves of species richness

2.3 螞蟻多樣性比較分析

單因素方差分析（One way ANOVA）結(jié)果顯示，不同類型茶園的螞蟻香農(nóng)多樣性指數(shù)（F =12.43，P ＜ 0.001）、辛普森多樣性指數(shù)（F = 8. 44，P ＜ 0.001）、Pielou 均勻度指數(shù)（F = 2.82，P =0.046）及物種豐富度（F = 15.74，P ＜ 0.001）均差異顯著。橡膠-茶（RT）農(nóng)林復合系統(tǒng)和大葉千斤拔間作茶園（FT）中香農(nóng)多樣性指數(shù)、辛普森多樣性指數(shù)、Pielou均勻度指數(shù)和物種豐富度均顯著高于單一種植茶園系統(tǒng)（表3）。

表3 不同種植模式茶園螞蟻多樣性比較Table 3 Species diversity of ants in different types of habitats

2.4 不同種植模式茶園對螞蟻群落組成結(jié)構(gòu)的影響

對不同種植模式茶園螞蟻群落結(jié)構(gòu)分析顯示，4種不同種植模式樣地中螞蟻群落結(jié)構(gòu)存在顯著差異（R2= 0.93, P ＜ 0.001），其中 MT 與CK樣地相似度高，與RT、FT樣地相似度低；RT樣地與FT樣地相似度低，同樣地與MT、CK樣地的相似度也低（圖2）。

圖2 基于非度量多維尺度分析(NMDS)與群落相似度分析的不同種植模式螞蟻群落組成Figure 2 Different ant community groups based on non-metric multidimensional scale analysis (NMDS) and community similarity analysis

2.5 不同種植模式茶園對螞蟻群落組成結(jié)構(gòu)的影響

進一步的指示種分析（Indval）結(jié)果顯示（表4），CK和MT茶園缺乏顯著（P＜ 0.05）的指示種，這一結(jié)果表示單一種植茶園在群落總體分布上以廣布種和共有種為主，指示物種為黑頭酸臭蟻（Tapinoma melanocephalum）。而大葉千斤拔間作茶園（FT）則具有大量的指示種，包括哀弓背蟻（Camponotus dolendus）、擬 哀 弓 背 蟻（Camponotus pseudolendus）、梅 氏 多 刺 蟻（Polyrhachis illaudata）、 黃 猄蟻（Oecophylla smaragdina）、 比 羅 舉 腹 蟻（Crematogaster biroi）、錫蘭多刺蟻（Polyrhachis ceylonensis Emery）、羅思尼斜結(jié)蟻（Plagiolepis rothneyi）、里氏勾猛蟻（Anochetus risii）和刻點多刺蟻（Polyrhachis punctillata）；橡膠 -茶園復合農(nóng)林系統(tǒng)有三種指示種，包括黑頭酸臭蟻（Tapinoma melanocephalum）、里氏勾猛蟻（Anochetus risii）和羅思尼斜結(jié)蟻（Plagiolepis rothneyi）。這些螞蟻在間作茶園中的指示值達到0.432 ～ 0.957，說明這些物種在間作茶園中穩(wěn)定并廣泛分布，但在其他單一種植茶園生境中很少出現(xiàn)，且蔭蔽性間作茶園和非蔭蔽性茶園中有兩種指示物種相同。

表4 各類型樣地指示物種Table 4 Indicator species in the different types of habitats

3 討論

本試驗結(jié)果表明，螞蟻群落的多樣性因茶園種植模式的不同而發(fā)生變化。橡膠-茶農(nóng)林復合系統(tǒng)和大葉千斤拔-茶間作茶園的螞蟻物種豐富度、Shannon-Wiener多樣性指數(shù)、Simpson多樣性指數(shù)和均勻度指數(shù)遠高于單一種植茶園。橡膠-茶農(nóng)林復合系統(tǒng)螞蟻多度和豐富度均高于大葉千斤拔-茶間作茶園，Shannon-Wiener多樣性指數(shù)、Simpson多樣性指數(shù)和均勻度指數(shù)卻小于大葉千斤拔-茶間作茶園，但無顯著差異。優(yōu)勢種中華小家蟻（Monomorium chinense）（27.75%）、法老小家蟻（Monomorium pharaonis）（14.45%）和吉氏酸臭蟻（Tapinoma geei）（11.79%）在4種種植模式茶園中數(shù)量均較高，但優(yōu)勢種黑頭酸臭蟻（Tapinoma melanocephalum）（14.03%）在大葉千斤拔間作茶園中最多，單一種植茶園次之，另外兩種茶園中數(shù)量偏少。茶園是螞蟻的重要棲息地，農(nóng)藥的密集使用和農(nóng)業(yè)集約化往往會導致茶園螞蟻多樣性下降[28-31]，這一結(jié)果與其他關(guān)于種植模式對螞蟻群落的影響的研究結(jié)果一致[32-33]。

螞蟻的群落組成也能作為指示生境變化響應的因素[34]，農(nóng)林復合系統(tǒng)的植物群落結(jié)構(gòu)對螞蟻群落組成的影響存在顯著差異[35]，有研究表明不同的種植模式、間作不同的樹種會提供不同的棲息環(huán)境，從而吸引不同的物種棲息[36]。本試驗研究結(jié)果與其類似，在橡膠-茶農(nóng)林復合系統(tǒng)中，螞蟻群落組成與大葉千斤拔-茶間作茶園中的差異性很大。并且兩種間作茶園的螞蟻群落組成與單一種植茶園中螞蟻群落相似度也較低，但兩種單一種植茶園中螞蟻相似度較高。說明不同間作樹種使環(huán)境發(fā)生了變化，如橡膠是蔭蔽樹種，而大葉千斤拔的高度與茶樹持平，兩者棲息地的差異導致了螞蟻群落的差異。但兩種間作模式的茶園均在保護螞蟻的同時，提高了螞蟻的多樣性。

有研究表明，螞蟻作為指示物種能較好地反映環(huán)境特征，在農(nóng)業(yè)系統(tǒng)中能敏感地對生境狀態(tài)進行響應[37-38]。橡膠-茶復合農(nóng)林系統(tǒng)和大葉千斤拔-茶間作茶園中有兩種共同的指示物種里氏勾猛蟻（Anochetus risii）和羅思尼斜結(jié)蟻（Plagiolepis rothneyi），而兩種螞蟻均為關(guān)鍵捕食者，是潛在的天敵昆蟲資源。兩種單一種植茶園中指示物種分別為法老小家蟻（Monomorium pharaonis）和黑頭酸臭蟻（Tapinoma melanocephalum），攻擊性較弱。不同種植模式茶園間螞蟻群落多樣性指數(shù)、個體數(shù)及均勻度間存在顯著差異，并且間作茶園中螞蟻指示物種較多，說明環(huán)境條件好，螞蟻的群落穩(wěn)定性較強。

茶園螞蟻多樣性和群落組成受不同種植模式和管理方式的影響，間作茶園較單一種植茶園維持更高的螞蟻豐富度及多度，擁有更多的特有種，捕食性螞蟻數(shù)量組成更加均衡，對害蟲控制的作用可能更強。因此在云南普洱地區(qū)通過間作種植茶對保護茶園螞蟻多樣性、提升害蟲生物控制服務(wù)和生態(tài)環(huán)境保護具有重要促進作用，可以作為農(nóng)業(yè)轉(zhuǎn)型和改善生態(tài)環(huán)境的重要措施。此外，茶園周邊植被的豐富度也會影響茶園螞蟻群落多樣性，在本試驗研究中，茶園周邊植被存在差別，茶林復合茶園周邊植被豐富，單一種植茶園周邊植被稀少，因此，會對不同種植模式茶園螞蟻物種多樣性變化規(guī)律的研究產(chǎn)生影響，今后研究中應重視周邊植被生物多樣性對茶園的環(huán)境影響。